Лиганд-связывающие свойства и субклеточная локализация цитокининовых рецепторов тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Ломин, Сергей Николаевич

• Ломин, Сергей Николаевич
• кандидат биологических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ломин, Сергей Николаевич

Список условных сокращений

Введение

Обзор литературы

1. Цитокинины

1.1 Химическая структура цитокининовИ

1.2 Функциональная активность цитокининов

1.3 Действие цитокининов на ткани и органы растения■

1.4 Действие цитокининов на клеточном уровне

2. Метаболизм цитокининов

2.1 Изопентенилтрансферазы

2.2 Синтез mpcmc-зеатина

2.3 Активация цитокининов

2.4 Инактивация цитокининов. Образование конъюгатов

2.5 Катаболизм цитокининов. Цитокининоксидазы

3. Транспорт цитокининов

4. Передача цитокининового сигнала

4.1 Двухкомпонентные системы передачи сигнала

4.2 Рецепторы цитокининов

4.3 Трансдукция сигнала

4.3.1 Факторы-фосфотрансмитгеры.•

4.3.2 Регуляторы ответа В-типа

4.3.3 Транскрипционные факторы CRF

4.4 Гены первичного ответа на цитокинин

4.4.1 Регуляторы ответа А-типа

4.4.2 Другие гены первичного ответа на цитокинин

4.5 Возможное участие эукариотических компонентов в передаче сигнала цитокинина

4.5.1 Фосфолипазы С и D

4.5.2 Участие кальция в передаче сигнала

4.5.3 Участие N0 в передаче сигнала

5. Теоретические основы изучения гормон-рецепторного взаимодействия

5.1 Теоретические основы определения аффинности и концентрации рецепторов

5.2 Радиолигандный метод

5.3 Взаимодействие нескольких лигандов с одним сайтом. Конкурентное связывание

5.4 Более сложные варианты взаимодействия гормона с рецепторами

Материалы и методы

1. Реактивы

2. Модельные системы

2.1 Модельные системы на основе Е. coli

2.2 Модельные системы на основе трансгенного арабидопсиса

6.3.3 Определение активности пирофосфатазы (маркера вакуоли) 7. Вестерн-блотинг

2.3 Модельная система на основе амаранта

2.4 Модельная система на основе кукурузы

3. Радиолигандный метод

3.1 Метод анализа связывания гормона с живыми клетками

3.2 Метод анализа связывания гормона с мембранами растительных клеток

4. Анализ состава цитокининов методом тонкослойной хроматографии

5. Анализ активности репортерных генов

5.1 Анализ активности (З-глюкуронидазы (GUS) флюориметрическим способом

5.2 Анализ активности галактозидазы (LacZ) флюориметрическим способом

5.3 Анализ активности галактозидазы (LacZ) в колониях трансгенных бактерий после индукции цитокининами

6. Выделение мембран растительных клеток

6.1 Выделение микросомальной фракции для анализа активности фосфолипаз D

6.2 Выделение мембран растительных клеток в водной двухфазной системе

6.3 Определение активности маркерных ферментов растительных мембран

6.3.1 Определение активности H*-A ТФазы плазмалеммы

6.3.2 Определение активности антимицин А-нечувствительной NAD(P)H-зависимой цитохром с редуктазы (маркер эндоплазматического ретикулума)

8. Нозерн-блотинг

9. Выделение ДНК из растений

9.1 Метод Dellaporta et al.,

9.2 СТАВ-метод

10. Выделение РНК из растений

10.1 Выделение РНК с TRIzoI-om

11. Анализ инсерционных мутантов с помощью PCRЮ

12. Биотест по влиянию цитокининов на рост корнейЮ

13. Фармакологический анализ

13.1 Эксперименты с арабидопсисом

1.3.5 Определение сайта связывания тидиазурона

1.4 Лиганд-связывающие свойства рецепторов кукурузы ZmHKl, ZmHK2, ZmHK3a

13.2 Эксперименты с амарантом I®

14. Анализ активности различных типов фосфолипаз D in vitro

14.1 Анализ активности PLD^

14.2 Анализ активности PLDp и у

14.3 Анализ активности PLD6 Ю

Результаты и обсуждение

1. Лиганд-связывающие свойства рецепторов цитокининов

1.1 Способность различных цитокининов активировать ген cpswLacZ в E.'coli, экспрессирующей рецепторы ZmHKl и ZmHK

1.2 Алгоритм исследований по изучению лиганд-связыващих свойств рецепторов

1.3 Лигандная специфичность рецепторов арабидопсиса AHK4/CRE1, АНКЗ, АНК

1.3.1 Специфичность связывания транс-зеатина рецепторами AHK4/CRE1 и

1.3.2 Связывание цитокинина CHASE-доменами рецепторов АНК2, АНКЗ и AHK4/CRE

1.3.3 Константы диссоциации комплексов рецепторов AHK4/CRE1, АНКЗ и CHASE-доменов АНК2 и AHK4/CRE1 с транс-зеатином

1.3.4 Лигандная специфичность связывания рецепторов AHK4/CRE1, АНКЗ и CHASE-доменов АНК2 и AHK4/CREI с различным цитокининами, кажущиеся константы связывания

1.4.1 Константы диссоциации рецепторов ZmHKl, ZmHK2, ZmHK3a для т/?днс-зеатина

1.4.2 Лигандная специфичность связывания рецепторов ZmHKl, ZmHK2, ZmHK3a, кажущиеся константы связывания

1.5 Оценка возможности меболических превращений цитокининов в ходе

1.6 Влияние некоторых физико-химических факторов на лиганд-связывающие свойства рецепторов цитокининов

1.6.1 Влияние температуры на связывание транс-зеатина рецепторами AHK4/CRE1 и АНКЗ

1.6.2 Влияние солей одновалентных и двухвалентных катионов на связывание

1.6.3"Влияние рН среды инкубации на связывание меченого транс-зеатина и лигандную специфичность связывания

1.7 Способность различных цитокининов активировать экспрессию гена первичного ответа ARR5 в проростках двойных мутантов арабидопсиса по рецепторам цитокининов

2. Субклеточная локализация рецепторов цитокининов

3. Исследование влияния некоторых компонентов различных сигнальных путей на ранние эффекты цитокининов

3.1 Возможное участие оксида азота

2.1 Анализ связывания меченого цитокинина с различными мембранными фракциями мутанта арабидопсиса ahk2-5 crel

2.2 рН-зависимость связывания меченого цитокинина мембранными фракциями кукурузы^

2.3 Лигандная специфичность связывания цитокининов с различными , мембранными фракциями кукурузы

3.2 Возможное участие фосфолипаз D и С

3.2.1 Действие ингибиторов фосфолипазы D, первичных спиртов и LPE/LPI

3.2.2 Влияние цитокинина на активность различных типов фосфолипаз D (PLD)

3.2.3 Мутанты по фосфолипазам D

3.2.4 Возможное участие фосфолипазы С

4. Общее обсуяедение

Выводы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Лиганд-связывающие свойства и субклеточная локализация цитокининовых рецепторов»

Анализ механизмов рецепции и трансдукции гормональных сигналов является важным и актуальным направлением исследований гормональной регуляции высших организмов, в том числе растений. Среди фитогормонов особое значение имеют цитокинины, которые регулируют метаболизм и деление клеток, а также рост, морфогенез и старение растений. Цитокинины представлены in vivo рядом соединений близкой структуры, но с разной биологической активностью. Для этого класса фитогормонов в последние годы идентифицированы мембранные рецепторы, гены первичного ответа, основные элементы сигнальной трансдукции и ферменты биосинтеза (обзоры см. Романов, 2002; Heyl & Schmulling, 2003; Sakakibara, 2006). Однако многие аспекты молекулярного механизма действия цитокининов еще. малоизучены и продолжают активно исследоваться.

Основными повсеместно распространенными цитокининами являются производные аденина: транс-зеатин, изопентениладенин, дигидрозеатин и их дериваты (Мок & Мок, 2001). Общепризнано, что основным местом их образования является корень, но они могут также синтезироваться и в других частях растения, в основном в зонах деления клеток. При этом транс-зеатин синтезируется в основном в корне (Takei et al., 20046), а изопентениладенин - большей частью в побеге (Miyawaki et al., 2004; Takei et al., 2004a). Также цитокинины по-разному транспортируются по растению: трякс-зеатиновые в основном перемещаются по ксилеме, а изопентенильные — по флоэме (Hirose et al., 2008). Таким образом, в различных органах растения присутствуют различные типы (наборы) цитокининов. Это позволяет думать, что отдельные формы цитокининов выполняют неравнозначные физиологические функции в растении. В связи с этим остро встаёт вопрос о лигандной специфичности и других свойствах рецепторов цитокининов.

У всех изученных растений рецепторы цитокининов представляют собой семейство близкородственных белков - мембранных гистидинкиназ, подобных сенсорным гистидинкиназам одноклеточных организмов. Показано, что эти рецепторы могут иметь различное физиологическое значение in planta (Higuchi et al., 2004; Nishimura et al., 2004; Riefler et al., 2006).

До начала наших исследований лигандную специфичность рецепторов изучали полуколичественными методами, по индукции репортерного гена (Inoue et al., 2001; Suzuki et al., 2001; Spichal et al., 2004 и др.). При этом прямых количественных исследований с помощью радиолигандного метода практически не было, видимо, по причине сложности и трудоемкости получения очищенных мембран, сохраняющих функционально-активные рецепторы. До сих пор был исследован только один рецептор цитокининов арабидопсиса AHK4/CRE1, при этом с очень ограниченным набором цитокининов (Yamada et al., 2001). Таким образом, к началу наших исследований лиганд-связывающие свойства рецепторов цитокининов были изучены явно недостаточно.

Также важным фактором реализации действия рецепторов в растении является-их субклеточная локализация. Однако эти аспекты системы восприятия цитокининового сигнала клеткой оставались до последнего времени были также практически не изучены. Что касается других гормонов растений, то для них такие данные были получены в самые последние годы. Было показано, что рецепторы ауксинов и гиббереллинов являются растворимыми белками и находятся, по всей видимости, в ядре (Kepinski et al., 2005; Dharmasiri et al., 2005; Ueguchi-Tanaka et al., 2005; Nakajima et al., 2006; Griffiths et al., 2007), рецепторы этилена локализуются! на мембранах эндоплазматическом ретикулума (Chen et al., 2002; Ma et al., 2006), а рецепторы брассиностероидов - как на плазмалемме, так и на эндосомах (Geldner et al., 2007). Что касается абсцизовой кислоты, то она обладает как растворимыми внутриклеточными рецепторами (Razem et al., 2006; Shen et al., 2006), так и рецептором-трансмембранным белком, находящимся на плазмалемме (Liu. et al., 2007). Информация о локализации цитокининовых рецепторов»скудна и основана либо на биоинформатических оценках (Inoue et al., 2001), либо на единичных косвенных данных (Kim et al., 2006). При этом предполагалось, что цитокининовые рецепторы локализуются на плазмалемме. Однако, исходя из вышеприведенных данных для других рецепторов фитогормонов, нельзя было исключить, что рецепторы цитокининов локализуются на различных типах мембран клеток растений.

Ещё одной важной проблемой механизма действия цитокинина является внутриклеточное поведение гормонального сигнала до первичных молекулярных мишеней. В настоящее время общепринято, что основным путём передачи сигнала являются белки так называемой двухкомпонентной системы бактериального типа (Kakimoto, 2003). Однако имеются данные о том, что в передаче цитокининового сигнала участвуют также оксид азота (Scherer et al., 2000) и фосфолипаза D (Romanov et al., 2002; 2003). Поэтому вопрос об участии элементов истинно эукариотеческого сигналинга во внутриклеточной трансдукции сигнала цитокининов является актуальным.

Главной целью данной работы было изучить лиганд-связывающие свойства индивидуальных рецепторов цитокининов у разных видов растений и субклеточную локализацию рецепторных белков.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

- изучить лиганд-связывающие свойства индивидуальных цитокининовых рецепторов арабидопсиса и кукурузы, клонированных в Е. coli, с помощью радиолигандного метода;

- выяснить, как установленные свойства рецепторов проявляются при передаче цитокининового сигнала на гены первичного ответа in planta\

- исследовать субклеточную локализацию рецепторов в органах растений.

Дополнительно была проверена возможность участия оксида азота и фосфолипаз во внутриклеточной трансдукции цитокининового сигнала до генов первичного ответа.

ОБЗОР ЛИТЕРА ТУРЫ

1. Цнтокинины

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Ломин, Сергей Николаевич

ВЫВОДЫ

1. Предложен и прошел успешные испытания количественный метод исследования гормон-связывающих свойств цитокининовых рецепторов с использованием интактных трансгенных бактерий, экспрессирующих функционально активный рецепторный белок или его гормон-связывающий домен.

2. Экспрессируемые в бактериях цитокининовые рецепторы связывают транс-зеатин и другие активные цитокинины высокоаффинно, специфично и некооперативно. Рассчитаны константы связывания цитокининов с рецепторами, значения KD для транс-зеатина находятся в наномолярном диапазоне. Цитокинины-производные фенилмочевины связываются с рецептором в том же сайте, что и природные цитокинины-производные аденина.

3. Цитокининовые рецепторы арабидопсиса и кукурузы проявляют черты сходства в лигандной специфичности, при этом рецептор кукурузы ZmHKl отличается сравнительно нйзким сродством к транс-зеатину'и относительно высоким - к цис-зеатину.

4. Цитокининовые рецепторы различаются по лигандной специфичности. В частности, «листовые» рецепторы АНКЗ и ZmHK2 имеют низкое сродство к изопентенильным формам цитокининов, а «корневые» рецепторы AHK4/CRE1 и ZmHKl - высокое. Соответствующие различия проявляются также in planta у двойных мутантов арабидопсиса, экспрессирующих один из трех рецепторов цитокининов.

5. В модельной системе установлено различие цитокининовых рецепторов по рН-зависимости связывания цитокинина. У рН-зависимых рецепторов (АНКЗ, АНК2-CHASE-домен и ZmHKl) максимальное связывание гормона происходит в щелочной области рН, а минимальное - в кислой (рН 5).

6. В очищенных мембранных препаратах из арабидопсиса и кукурузы выявлены сайты специфического связывания т/>а»с-зеатина с помощью радиолигандного метода. Это связывание высокоаффинно и характеризуется рН-зависимостью и лигандной специфичностью.

7. Высокоаффинные сайты находятся как на плазмалемме, так и на внутренних мембранах клеток. Гормон-связывающие свойства мембран различаются в зависимости от источника их получения.

8. Полученные данные позволили обосновать гипотезу о роли функциональных различий цитокининовых рецепторов при дальнедистанционной гормональной коммуникации между корнем и побегом растений. В результате стал более понятным биологический смысл существования разных форм цитокининов и их рецепторов в растении.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ломин, Сергей Николаевич, 2008 год

1. Бернье Ж., Корбезье JL, Перийе К. (2002) Процесс цветения: поиск регуляторных факторов у Sinapis alba. Физиология растений, 49: 500-506.

2. Варфоломеев С.Д., Гуревич К.Г. Биокинетика: Практический курс. (1999) М.: ФАИР-ПРЕСС, 720 с.

3. Гетман И.А. (2003) Ранние эффекты цитокининов в модельной системе проростков амаранта: Дисс. канд. биол. наук, М.: РУДН, 132 с.

4. Гудвин Т., Мсрсер Э. (1986) Введение в биохимию растений. М: Мир, 2, 304 с.

5. Дерфлинг (1985) Гормоны растений. Системный подход. М: Мир, 392 с.

6. Зверева С.Д., Романов Г.А. (2000) Репортерные гены для генетической инженерии растений: характеристика и методы тестирования. Физиология растений, 47, 479-488.

7. Иванова Е.Г., Шепеляковская А.О. (1999) Биосинтез цитокининов аэробными метилотрофными бактериями: Новые данные. Материалы IV Пущинской конференции молодых ученых, Пущино.

8. Калинин Ф.А. (1984) Биологически активные вещества в растениеводстве. Киев: Наукова Думка, 320 с.

9. Карначук Р.А., Головацкая И.Ф. (1998) Гормональный статус, рост и фотосинтез растений, выращенных на свету разного спектрального состава. Физиология растений, 45, 6: 925-934.

10. Клячко H.JI. (1985) Постгранскрипционная регуляция синтеза белка фитогормонами. Автореф. дисс. до кт. биол. наук, Москва.

11. Константинова Т.Н., Аксенова Н.П., Голяновская С.А., Сергеева Л.И., Романов Г.А.1999) Действие ауксина (ИУК) и цитокинина (кинетина) на клубнеобразование картофеля в культуре in vitro. Доклады Академии Наук, Общая Биология, 369, 708-711.

12. Куликова А.Л., Куликов А.Ю., Ерохина М.А., Клячко H.JI. (2001) Зависимость доли цитоскелет-связанных полисом от физиологического состояния растений. Физиология растений, 48, 705-711.

13. Курсанов А Л. (1976) Транспорт ассимилятов в растении. М.: Наука, 646 с.

14. Митриченко А.Н. (1998) Динамика и распределение цитокининов в проростках пшеницы при изменениях температуры. Физиология растений, 45, 468-471.

15. Мустафипа А.П., Кудоярова Г.Р., Веселов Ю.С. (1997) Изменение спектра иммунореактивных форм цитокининов в обезвоженных проростках пшеницы и кукурузы. Известия АН: Серия биологическая, 6, 750-754.

16. Патрушев Л.И. (2000) Экспрессия генов. М.: Наука, 527 с.

17. Полевой В.В. (1985) Фитогормоны., JI.: изд-во Ленингр. университета, 284 с.

18. Ракова Н.Ю. (2005) Особенности регуляции цитокининами экспрессии генов первичного ответа. Дисс. канд. биол. наук, Москва, 144 с.

19. Розен В.Б., Смирнов А.Н. (1981) Рецепторы и стероидные гормоны М.: Изд-во МГУ.

20. Романов Г.А. (1990) Цитокинины и тРНК: новый взгляд на старую проблему. Физиология растений, 37, 1196-1209.

21. Романов Г.А. (1992) Модель гормонально-организуемого пролиферативного роста: аналогии с ростом растения. Онтогенез, 1992: 228-236.

22. Романов Г.А., Гетман И.А., Шмюллинг Т. (1999) Быстрая активация транскрипции ядерных генов необходима для индуцированного цитокининами образования бетацианина в проростках амаранта. Докл. АН, 365, 832-835.

23. Романов Г. А. (2002) Рецепторы фитогормонов. Физиология растений, 49, 552-560.

24. Уэринг Ф.Ф. (1984) Физиология клубнеобразования и роль фитогормонов. Гормональнаярегуляция онтогенеза растений. М.: Наука, с. 55-70.>

25. Чайлахян М.Х. (1964) Факторы генеративного развития растения. Тимирязевские чтения XXV. М.: Наука, 58 с.

26. Чайлахян М.Х., Хрянин В.Н. (1982) Пол растений и его гормональная регуляция. М.: Наука, 173 с.

27. Чернядьев И.И. (1993) Фотосинтез и цитокинины. Прикладная биохимия и микробиология, 29, 644-675.

28. Чернядьев И.И. (1997) Фотосинтез растений в условиях водного стресса и протекторное влияние цитокининов. Прикладная биохимия и микробиология, 33, 5-17.

29. Чернядьев И.И. (2000) Онтогенетические изменения фотосинтетического аппарата и влияние цитокининов. Прикладная биохимия и микробиология, 36, 611-625.

30. Achazi К. (2006) Cytokininantwort und natiirliche Blattseneszenz in Cytokininrezeptor-Mutanten und cytokinindefizienten Pflanzen. Дипломная работа, Берлин, 119 р.

31. D'Agostino I.B, Deruere J., Kieber J.J. (2000) Characterization of the response of the Arabidopsis response regulator gene family to cytokinin. Plant Physiology, 124, 1706-17.

32. Aloni R., Langhans M., Aloni E., Dreieicher E., Ullrich C.I. (2005) Root-synthesized cytokinin in Arabidopsis is distributed in the shoot by the transpiration stream. J. Exp. Bot., 56, 1535-44.

33. Anantharaman V, Aravind L. (2001) The CHASE domain: a predicted ligand-binding module in plant cytokinin receptors and other eukaryotic and bacterial receptors. Trends Biochem Sci., 26, 579582.

34. The Arabidopsis Genome Initiative: Analysis of the genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana. (2000) Nature, 408, 796-815. Genes Dev. 14, 2938-43.

35. Astot C„ Dolezal K., Nordstro A., Wang Q., Kunkel Т., Moritz Т., Chua N.-H., ran Sandberg

36. G. (2000) An alternative cytokinin biosynthesis pathway. PNAS, 97, 14778-14783.

37. Armstrong D.J. (1994) Cytokinin oxidase and the regulation of cytokinin degradation. In DWSMok, MCMok, eds, Cytokinins:Chemistry, Activity, and Function. CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 139-154.

38. Auer C.A., Cohen J.D. (1993) Identification of a Benzyladenine Disaccharide

39. Conjugate Produced during Shoot Organogenesis Petunia Leaf Explants. Plant Physiology, 102,541.545.

40. Auer C.A. (1997) Cytokinin conjugation: recent advances and patterns in plant evolution. Plant Growth Regul., 23, 17-32.

41. Austin-Brown S.L., Chapman K.D. (2002) Inhibition of phospholipase Da by N-Acylethanolamines. Plant Physiology, 129, 1892-1898.

42. Belligni M.V. and Lamattina L. (2001) Nitric oxide in plants: the history is just beginning. Plant Cell Env., 24,267-278.

43. Bernier G., Houssa C., Iacqmard A. (1994) Regulation of the cell cycle by cytokinins. In: Cytokinins, Chemistry, Activity and Function. Eds Мок D. & Мок M.C. Corvallis, Oregon: CRC Press, pp. 197-211.

44. Biddington N.L. & Thomas Т.Н. (1973) A modified Amaranthus betacyanin bioassay for the rapid determination of cytokinins in plant extracts. Planta, 111, 183-186.

45. Bilyeu, K.D., Cole, J.L., Laskey, J.G., Riekhof, W.R., Esparza, T.J., Kramer, M.D., and Morris, R.O. (2001) Molecular and biochemical characterization of a cytokinin oxidase from maize. Plant Physiology, 125, 378-386.

46. Blatt M.R., Thiel G., Trentham D.R. (1990) Reversible inactivation of K+ channels of Vicia stomatal guard cells following the photolysis of caged inositol 1,4,5-trisphosphate. Nature, 346, 766-769.

47. Bonhomme F., Kurz В., Melzer S., Bernier G., Jacqmard A. (2000) Cytokinin and gibberellin activate SaMADS A, a gene apparently involved in regulation of floral transition in Sinapsis alba. The Plant Journal, 24, 103-111.

48. Boonman A., Prinsen E., Gilmer F., Schurr U., Peeters A.J., Voesenek L.A., Pons T.L. (2007) Cytokinin import rate as a signal for photosynthetic acclimation to canopy light gradients. Plant Physiology, 143, 1841-52.

49. Bradford M.M. (1976) A rapid and sensitive method for quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem., 72, 248-254.

50. Brandstatter I., Kieber J.J. (1998) Two genes with similarity to bacterial response regulators are rapidly and specifically induced by cytokinin in Arabidopsis. Plant Cell, 10, 6, 1009-1019.

51. Bruce M.I., Zwar J.A. (1966) Cytokinin activity of some substituted ureas and thioureas. Proc. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci., 165, 245-265.

52. Brzobohaty В., Moore I., Kristoffersen P., Bako L., Campos N., Schell J., Palme K. (1993) Release of active cytokinin by a bglucosidase localized to the maize root meristem. Science, 262, 1052-1054.

53. Biirkle L., Cedzich A., Dopke C., Stransky H., Okumoto S., Gillissen В., Kiihn C., Frommer

54. W.B. (2003) Transport of cytokinins mediated by purine transporters of the PUP family expressed in phloem, hydathodes, and pollen of Arabidopsis. Plant J., 34, 13-26.

55. Campos N., Bako L., Feldwisch J., Schell J., Palme K. (1992) A protein from maize labeled with azido-IAA has novel b-glucosidase activity. The Plant Journal, 2, 675-684.

56. Carimi F., Zottini M., Costa A., Cattelan I., De Michele R., Terzi M. and Lo Schiavo F. (2005) NO signalling in cytokinininduced programmed cell death. Plant Cell Env., 28, 1171-1178.

57. Carter S. G., Karl D. W. (1982) Inorganic phosphate assay with malachite green: an improvement and evaluation. J. Biochem. Biophys. Methods, 7, 7-13.

58. Сагу A. J., Liu W., Howell S. H. (1995) Cytokinin Action is Coupled to Ethylene in Its Effects on the Inhibition of Rootand Hypocotyl Elon ation in A ra bidopsis thaliana Seedlings, Plant Physiology, 107, 1075-1 082.

59. Che P., Gingerich J., Lall S., Howell S.H. (2002) Global and hormone-induced gene expression changes during shoot development in Arabidopsis. The Plant Cell, 14, 2771-2785.

60. Chen C.M., Kristopeit S.M. (1981a) Metabolism of Cytokinin : DEPHOSPHORYLATION OF CYTOKININ RIBONUCLEOTIDE BY 5'-NUCLEOTIDASES FROM WHEAT GERM CYTOSOL. Plant Physiology, 67, 494-498.

61. Chen C.M., Kristopeit S.M. (1981b) Metabolism of Cytokinin: Deribosylation of Cytokinin Ribonucleoside by Adenosine Nucleosidase from Wheat Germ Cells. Plant Physiology, 68, 10201023.

62. Chen, C.-M. & Leisner, S.M. (1984) Modification of Cytokinins by Cauliflower Microsomal Enzymes. Plant Physiology, 75, 442^46.

63. Chen C.-M. (1997) Cytokinin biosynthesis and interconversions. Physiol. Plant., 101, 665-673.

64. Chen M.H., Takeda S., Yamada H., Ishii Y., Yamashino Т., Mizuno T. (2001) Characterization of the RcsC—>YojN—>RcsB phosphorelay signaling pathway involved in capsular synthesis in Escherichia coli. Biosci Biotechnol Biochem., 65, 2364-2367.1.>

65. Chen Y.F., Randlett M.D., Findell J.L., Schaller G.E. (2002) Localization of the ethylene receptor ETR1 to the endoplasmic reticulum of Arabidopsis. J. Biol. Chem., 277, 19861-19866.

66. Cheng, Y.C. and Prusoff, W.H. (1973) Relationship between the Inhibitor Constant (Ki) and the Concentration of Inhibitor Which Causes 50% Inhibition of an Enzymatic Reaction, Biochem. Pharmacol. Med., 22, 3099-3108.

67. Clarke S.F., McKenzieM.J., Burritt D.J., Guy P.L., Jameson P.E. (1999) Influence of white clover mosaic potexvirus infection on the endogenous cytokinin content of bean. Plant Physiology, 120, 547-552.

68. Corbesier L., Prinsen E., Jacqmard A., Lejeune P., Van Onckelen H., Perilleux C., Bernier G.2003) Cytokinin levels in leaves, leaf exudate and shoot apical meristem of Arabidopsis thaliana during floral transition./. Exp. Bot., 54, 2511-2517.

69. Correa-Aragunde N., Graziano M., Lamattina L. (2004) Nitric oxide plays a central role in determining lateral root development in tomato. Planta, 218, 900-905.

70. Correa-Aragunde N., Graziano M., Chevalier C., Lamattina L. (2006) Nitric oxide modulates the expression of cell cycle regulatory genes during lateral root formation in tomato. J. Exp. Bot., 57, 581-588.

71. Deji A., Sakakibara H., Ishida Y., Yamada S., Komari Т., Kubo Т., Sugiyama T. (2000) Genomic organization and transcriptional regulation of maize ZmRRl and ZmRR2 encoding cytokinin-inducible response regulators. Biochim Biophys Acta., 1492, 216-220.

72. Dellaporta S.L., Wood, and Hicks J.B. (1983) A plant DNA minipreparation: version II. Plant Molecular Biology Reporter, 1, 19-21.

73. Dello Ioio R., Linhares F.S., Scacchi E., Casamitjana-Martinez E., Heidstra R., Costantino P., Sabatini S. (2007) Cytokinins determine Arabidopsis root-meristem size by controlling cell differentiation. CurrBiol., 17, 678-682.

74. Desikan R., Cheung M.K., Bright J., Henson D., Hancock J.T., Neill S.J. (2004) ABA, hydrogen peroxide and nitric oxide signalling in stomatal guard cells. J. Exp. Bot., 55, 205-212.

75. Dharmasiri N., Dharmasiri S., Estelle M. (2005) The F-box protein TIR1 is an auxin receptor. Nature, 435,441-445.

76. Dong H., Niu Y., Zhang D. (2008a) Effect of cotton rootstock on endogenous cytokinins and abscisic acid in xylem sap and leaves in relation to leaf senescense. J. Exp. Bot., 59, 1295-304.

77. Dong C.H., Rivarola M., Resnick J.S., Maggin B.D., Chang C. (2008b) Subcellular co-localization of Arabidopsis RTE1 and ETR1 supports a regulatory role for RTE1 in ETR1 ethylene signaling. Plant J., 53, 275-286.

78. Dortay H., Mehnert N., Biirkle L., Schmulling Т., Heyl A. (2006) Analysis of protein interactions within the cytokinin-signaling pathway of Arabidopsis thaliana. FEBSJ., 273, 4631-4644.

79. Du L., Jiao P., Chu J., Jin G., Chen M., Wu P. (2007) The two-component signal system in rice (Oryza sativa L.): A genome-wide study of cytokinin signal perception and transduction. Genomics, 89, 697-707.

80. Dutta R., Yoshida Т., Inouye M. (2000) The critical role of the conserved Thr247 residue in the functioning of the osmosensor EnvZ, a histidine kinase phosphotase, in Escherichia coli. The Journal of biological chemistry, 275, 38645-38653.

81. Esen A. (1992) Purification and partial characterization of maize (Zea mays L) b-glucosidase. Plant Physiology, 98, 174-182.

82. Esen A., Stetler D.A. (1993) Subcellular localization of maize /?-glucosidase. Maize Genetics Cooperative Newsletter, 67, 19-20.

83. Estruch J.J., Granell A., Hansen G., Prinsen E., Redig P., Van Onckelen H., Schwarz-Sommer Z., Sommer H., Spena A. (1993) Floral development and expression of floral homeotic genes are influenced by cytokinins. The Plant Journal, 4, 379-384.

84. Faiss M., Zalubilova J., Strnad M., Schmulling T. (1997) Conditional transgenic expression of the ipt gene indicates afunction for cytokininsin paracrine signaling in whole tobacco plants. The Plant Journal, 12, 401-415.

85. Feelisch M. (1998) The use of nitric oxide donors in pharmacological studies. Naunyn-Schmiedebergs Archives of Pharmacology, 358, 113-122.

86. Foo E., Morris S.E., Parmenter K., Young N., Wang H., Jones A., Rameau C., TurnbuII C.G.N., Beveridge C.A. (2007) Feedback regulation of xylem cytokinin content is conserved in pea and Arabidopsis. Plant Physiology, 143, 1418-1428.

87. Franco-Zorrilla J.M., Martin A.C., Solano R., Rubio V., Leyva A., Paz-Ares J. (2002) Mutations at CRE1 impair cytokinin-induced repression of phosphate starvation responses in Arabidopsis. The Plant Journal, 32, 353-360.

88. Franco-Zorrilla J.M., Gonzalez E., Bustos R., Linhares F., Leyva A., Paz-Ares J. (2004) The transcriptional control of plant responses to phosphate limitation. Journal of Experimental Botany, 55,285-293.

89. Franco-Zorrilla J.M., Martin A.C., Leyva A., Paz-Ares J. (2005) Interaction between phosphate-starvation, sugar, and cytokinin signaling in Arabidopsis and the roles of cytokinin receptors CRE1/AHK4 and АНКЗ. Plant Physiology, 138, 847-857.

90. Fuerst R. A. U. A., Soni R., Murray J. A. H., Lindsey K. (1996) Modulation of Cyclin Transcript Levels in Cultured Cells of Arabidopsis thaliana Plant Physiology, 112, 1023-1033.

91. Galichct A., Hoyerova K., KaminekM., Gruissem W. (2008) Farnesilation directs AtIPT3 subcellular localization and modulates cytokinin biosinthesis in Arabidopsis. Plant Physiology, 146, 1155-1164.

92. Geldner N., Hyman D.L., Wang X., Schumacher K., Chory J. (2007) Endosomal signaling of plant steroid receptor kinase BRI1. Genes Dev., 21, 1598-1602.

93. Gaudino R.J., Pikaard C.S. (1997) Cytokinin induction of RNA polymerase I transcription in Arabidopsis thaliana. J. Biol. Chem., 272, 6799-804.

94. Gillissen В., Biirkle L., Andre В., Kiihn C., Rentsch D., Brandl В., Frommer W.B. (2000) A New Family of High-Affinity Transporters for Adenine, Cytosine, and Purine Derivatives in Arabidopsis. The Plant Cell, 12, 291-300.

95. Glover B.J., Torney K., Wilkins C.G., Hanke D.E. (2008) CYTOKININ INDEPENDENT-1 regulates levels of different forms of cytokinin in Arabidopsis and mediates response to nutrient stress. J Plant. Physiol, 165, 251-261.

96. Golan A., Tepper M., Soudry E., Horwitz B. A., Gepstein S. (1996) Cytokinin, Acting through Ethylene, Restores Gravitropism to Arabidopsis Seedlings Crown under Red Light, Plant Physiology. 112, 901-904.

97. Golovko A'., Sitbon F., Tillberg E., Nicander B. (2002) Identification of a tRNA isopentenyltransferase gene from Arabidopsis thaliana. Plant Molecular Biology, 49, 161-169.

98. Gonzalez-Rizzo S., Crespi M., Frugier F. (2006) The Medicago truncatula CRE1 Cytokinin Receptor Regulates Lateral Root Development and Early Symbiotic Interaction with Sinorhizobium meliloti. The Plant Cell, 18, 2680-2693.

99. Grossman A., Takahashi H.' (2001) Macronutrient utilization by photosynthetic eukaryotes and the fabric of interactions. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 52, 163— 210.

100. Gu R., Zhao L., Zhang Y., Chen X., Bao J., Zhao J., Wang Z., Fu J., Liu Т., Wang J., Wang

101. G. (2006) Isolation of a maize beta-glucosidase gene promoter and characterization of its activity in transgenic tobacco. Plant Cell Rep., 25, 1157-1165.

102. Hagiwara D., Sugiura M., Oshima Т., Mori H., Aiba H., Yamashino Т., Mizuno T. (2003) Genome-wide analyses revealing a signaling network of the RcsC-YojN-RcsB phosphorelay system in Escherichia coli. J. Bacteriol., 185, 5735-5746.

103. Hahm S.H., Saunders M.J. (1991) Cytokinin increases intracellular Ca2+ in Funaria: detection with Indo-1. Cell Calcium., 12, 675-681.

104. Hake S., Smith H.M.S., Holtan H., Magnani E., Mele G., Ramirez J. (2004) The role of KNOX genes in plant development. Ann. Rev. Cell Dev. Biol., 20, 125-151.

105. Hanano S., Domagalska M.A., Nagy F., Davies S.J. (2006) Multiple phytohormones influence distinct parameters of the plant circadian clock. Genes to Cells, 11, 1381-1392.

106. Hass C., Lohrmann J., Albrecht V., Sweere U., Hummel F., Yoo S.D., Hwang I., Zhu Т., Schafer E., Kudla J., Harter K. (2004) The response regulator 2 mediates ethylene signalling and hormone signal integration in Arabidopsis. EMBOJ., 23, 3290-302.

107. Hay A., Kaur H., Hedden P., Hake S., Tsiantis M. (2002) The gibberellin pathway mediates KNOTTED 1-type homeobox function in plants with different body plans. Curr. Biol., 12, 15571565.

108. Hejatko J., Pernisova M., Eneva Т., Palme K., Brzobohaty B. (2003) The putative sensor histidine kinase CKI1 is involved in female gametophyte development in Arabidopsis. Mol. Genet. Genomics, 269, 443-453.

109. Heyl A., Schmiilling T. (2003) Cytokinin signal perception and transduction. Curr. Opin. Plant Biol., 6,480-488.

110. Heyl A., Wulfetange K., Pils В., Nielsen N., Romanov G.A., Schmiilling T. (2007) Evolutionary proteomics identifies amino acids essential for ligand-binding of the cytokinin receptor CHASE domain. BMC Evol Biol. 7:62.

111. Hill A.V. (1910) The Possible Effects of the Aggregation of the Molecules of Hemoglobin on Its Oxygen Dissociation Curve. J. Physiol., 40, IV-VII.

112. Hirose N., Makita N., Kojima M., Kamada-Nobusada Т., Sakakibara H. (2007) Overexpression of a type-a response regulator alters rice morphology and cytokinin metabolism. Plant and Cell Physiology, 48, 523-539.

113. Hirose N., Takei K., Kuroha Т., Kamada-Nobusada Т., Hayashi H., Sakakibara H. (2008) Regulation of cytokinin biosynthesis, compartmentalization and translocation. J Exp. Bot., 59, 7583.

114. Holub J., Hanus J., Hanke D.E., Strnad M. (1998) Biological activity of cytokinins derived from ortho- and meta-hydroxybenzyladenine. Plant Growth Regul., 26., 109-115.

115. Horgan R., Hewett E.W., Purse J.G., Wareing P.F. (1973) A new cytokinin from Populus x robusta. Tetrahedron Lett., 30, 2827-2828.

116. Hou В., Lim E.-K., Higgins G.S., Bowles D.J. (2004) N-Glucosylation of Cytokinins by Glycosyltransferases of Arabidopsis thaliana. The Journal of Biological Chemistry, 279, 4782247832.

117. Houba-Herin, N., Pethe, C., d'Alayer, J., Laloue, M. (1999) Cytokinin oxidase from Zea mays: Purification, cDNA cloning and expression in moss protoplasts. Plant J., 17, 615-626.

118. Hu, Y. Bao F., Li J. (2000) Promotive effect of brassinosteroids on cell division involves a distinct CycDJ-induction pathway in Arabidopsis. Plant J., 24, 693-701.

119. Ни. X., Neill S.J., Tang Z., Cai W. (2005) Nitric oxide mediates gravitropic bending in soybean roots. Plant Physiology, 137, 663-670.

120. Jasinski S., Piazza P., Craft J., Hay A., Woolley L., Rieu I., Phillips A., Hedden P., Tsiantis M.2005) KNOX action in Arabidopsis is mediated by coordinate regulation of cytokinin and gibberellin activities. Curr. Biol., 15, 1560-1565.

121. Jain. M., TyagbA.K. and'Khurana, J.P. (2006) Molecular characterization and differential expression of cytokinin-responsive type-A response regulators in rice (Oryza sativa). BMC Plant Biol., 6: I.

122. Jefferson R.A:, .Kavanagh T.A., Bevan МЛУ. (1987) GUS fusions: beta-glucuronidase as a sensitive and versatile gene fusion marker in higher plants. EMBOJ., 6, 3901-3907.

123. Jung K.W., Oh S.-I:, Kim Y.Y., Yoo K.S., Cui M'Hi, and Shin J.S. (2008) Arabidopsis Histidine-containing Phosphotransfer Factor 4 (AHP4) Negatively Regulates Secondary Wall Thickening of the Anther Endothecium during Flowering. Mol. Cells, 25, 294-300.

124. Kakimoto T. (1996) CKI1, a histidine kinase homolog implicated in cytokinin signal transduction. Science, 274; 982-985. •

125. Kakimoto T. (2001) Identification of plant cytokinin biosynthetic enzymes as dimethylallyl diphosphate:ATP/ADP isopentenyltransferases. Plant and Cell Physiology, 42, 677-685.

126. Kakimoto T. (2003) Biosynthesis of cytokinins. J. Plant Res., 116: 233-239.

127. Kasahara Hij.TakeuK., Ueda. N., Hishiyama-S., Yamaya Т., Kamiya Y., Yamaguchi S., Sakakibara H. (2004) Distinct Isoprenoid Origins of cis- and trans-Zeatin Biosyntheses in" Arabidopsis. The Journal of Biological Chemistry, 279, 14049-14054.

128. Kepinski S., Leyser O. (2005) The Arabidopsis F-box protein T1R1 is an auxin receptor. Nature, 435,446-451. ,

129. Kiba Т., TaniguchbM;, Imamura A., Ueguchi C., Mizuno Т., Sugiyama Т. (1999) Differential expression of genes for response regulators in response to cytokinins and nitrate in Arabidopsis thaliana. Plant and Cell Physiology, 40,s 767-771.

130. KibaiT., Yamada H:, Sato S., Kato;T., Tabata S., Yamashino Т., Mizuno Т. (2003) The type-A response regulator ARR15, acts as a negative regulator in the cytokinin-mediated signal transduction in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiology, 44; 868-874.

131. Kim H.J:, Ryu H., Hong S.Hi, Woo H.R., Lim P.O.-, Lee I:C., Sheen J:, Nam H.G., Hwang I. (2006) Cytokinin-mediated control of leaf longevity by АНКЗ through phosphorylation of ARR2 in Arabidopsis. PNAS, 103, 3814-819.

132. Klumpp S., Krieglstein J. (2002) Phosphorylation and dephosphorylation of histidine residues in proteins. Eur. J. Biochem., 269, 1067-1071.

133. Klyachko N.L., Erokhina M.A. (2003) Phytohormones and cytoskeleton. In: Phytohormones in Plant Biotechnology and Agriculture. Eds Machackova I., Romanov G.A. Kluwer Academic Publishers, Dordecht/Boston/London, pp. 249-253.

134. Koretke K.K., Lupas A.N., Warren P.V., Rosenberg M., Brown J.R. (2000) Evolution of two-component signal transduction. Mol. Biol. EvoL, 17, 1956-1970.

135. Krall L., Raschke M., Zenk M.H., Baron C. (2002) The Tzs protein from Agrobacterium tumefaciens C58 produces zeatin riboside 5'-phosphate from 4-hydroxy-3-methyl-2-(E)-butenyl diphosphate and AMP. FEBS Lett., 527, 315-318.

136. Kravets V.S., Kretynin S.V., Kolesnikov Y.V., Machachkova I., Romanov G.A., Martinec J.

137. Role phospholipase D in the mechanism of cytokinin action // Acta Physiologiae Plantarum. 2004. Vol. 26. P. 32.

138. Kristoffersen P., Brzobohaty В., Hohfeld I., Bako L., Melkonian M., Palme K. (2000) Developmental regulation of the maize Zm-p60.1 gene encoding a /?-glucosidase localized to plastids. Planta, 210, 407-415.

139. Kurakawa Т., Ueda N., Maekawa M., Kobayashi K., Kojima M., Nagato Y., Sakakibara H., Kyozuka J. (2007) Direct control of shoot meristem activity by a cytokinin activating enzyme. Nature, 455, 652-656.

140. Ma В., Cui M.L., Sun H.J., Takada K., Mori H., Kamada H., Ezura H. (2006) Subcellular localization and membrane topology of the melon ethylene receptor CmERSl. Plant Physiology, 141, 587-597.

141. Mahonen A.P., Bonke M., Kaupinnen L., Riikonen M., Benfey P.N., Helariutta Y. (2000) A novel two-component hybrid molecule regulates vascular morphogenesis of the Arabidopsis root. Genes and Development, 14, 2938-2943.

142. Mahonen A.P., Bonke M., Kauppinen L., Riikonen M., Benfey^P.N., Helariutta Y. (2001) A novel two-component hybrid molecule regulates vascular morphogenesis of the Arabidopsis root. Plant Cell Physiol., 42, 231-235.

143. Mahonen A.P., Higuchi M., Tormakangas K., Miyawaki K., Pischke M.S., Sussman M.R., Helariutta Y., Kakimoto T. (2006b) Cytokinins regulate a bidirectional phosphorelay network in Arabidopsis. Curr Biol, 16, 1116-1122.

144. Martin R.C., Мок M.C., Мок D.W.S. (1993) Cytolocalization of zeatin O-xylosyltransferase in Phaseolus. PNAS, 90, 953-957.

145. Martin R.C., Мок M.C., Мок D.W.S. (1999a) Isolation of a cytokinin gene, ZOG1, encoding zeatin O-glucosyltransferase from Phaseolus lunatus. PNAS, 96, 284-289.

146. Martin R.C., Мок M.C., Мок D.W.S. (1999b) A Gene Encoding the Cytokinin Enzyme Zeatin O-Xylosyltransferase of Phaseolus vulgaris. Plant Physiology, 120, 553-557.

147. Martinec J., Feltl Т., Scanlon C.H., Lumsden P.J., Machackova I. (2000) Subcellular localization of a high affinity binding site for D-myo-inositol 1,4,5-trisphosphate from Chenopodium rubrum. Plant Physiology, 124, 475-83.

148. Mason M.G., Li J., Mathews D.E., Kieber J.J., Schaller G.E. (2004) Type-B response regulators display overlapping expression patterns in Arabidopsis. Plant Physiology, 35, 927-937.

149. Mason M.G., Mathews D.E., Argyros D.A., Maxwell B.B., Kieber J.J., Alonso J.M., Ecker J.R., Schaller G.E. (2005) Multiple type-B response regulators mediate cytokinin signal transduction in Arabidopsis. Plant Cell, 17, 3007-3018.

150. Matsuda O., Watanabe C., Iba K. (2001) Hormonal regulation of tissue-specific ectopic expression of an Arabidopsis endoplasmic reticulum-type omega-3 fatty acid desaturase (FAD3) gene. Planta, 213, 833-840.

151. Mauney J.R., Hillman W.S., Miller C.O., Skoog F., Clayton R.A., Strong F.M. (1952) Bioassay, purification and properties of a growth factor from coconut. Physiol Plant., 5, 485—497.

152. Mayer K.F.X., Schoof H., Haecker A., Lenhard M., Jurgens G., Laux T. (1998) Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem. Cell, 95, 805-815.

153. Medvedev S.S., Markova I.V., Krylova E.A., Kuznetsova Y.N., Getman I.A., Schmulling Т., Romanov G.A. Participation of Ca2+ ions in early stages of cytokinin action // Acta Physiologiae Plantarum. 2004. Vol. 26. P. 43.

154. Miller C., Skoog F. (1953) Chemical control of bud formation in tobacco stem segments. Am. J. Bot., 40, 768-773.

155. Miller С. О., Skoog F., Von Saltza M. H., Strong F. M. (1955) Kinetin, a cell division factor from deoxyribonucleic acid. J. Amer. Chem. Soc., 77, 1392.

156. Miyata S., Urao Т., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. (1998) Characterization of genes for two-component phosphorelay mediator with a single Hpt domain in Arabidopsis thaliana. FEBS Lett., 437, 11-14.

157. Mira-Rodado V., Sweere U., Grefen C., Kunkel Т., Fejes E., Nagy F., Schafer E., Harter K.2007) Functional cross-talk between two-component and phytochrome В signal transduction in Arabidopsis. J. Exp. Bot., 58, 2595-607.

158. Miyawaki K., Matsumoto-Kitano M., Kakimoto T. (2004) Expression of cytokinin biosynthetic isopentenyltransferase genes in Arabidopsis: tissue specificity and regulation by auxin, cytokinin, and nitrate. Plant J., 37, 128-38.

159. Miyazawa Y., Kato H., Muranaka Т., Yoshida S. (2002) Amyloplast formation in cultured tobacco BY-2 cells requires a high cytokinin content. Plant Cell Physiol., 43, 1534-41.

160. Мок M.C., Мок D.W.S., Armstrong D.J., Shudo K., Isogai Y., Okamoto T. (1982) Cytokinin activity ofN-phenyl-N'-l,2,3-thiadiazol-5-ylurea (Thidiazuron). Phytochemistry, 21, 1509-1511.

161. Мок M.C., Мок D.W.S. (1985) The metabolism of I4C.-thidiazuron in callus tissues of Phaseolus lunatus. Physiol. Plant., 65, 427-432.

162. Мок D.W.S. and Мок M.C. (1994) Cytokinins: Chemistry, Activity and Function. CRC Press, Boca Raton, FL.

163. Мок D.W.S., Мок M.C. (2001) Cytokinin metabolism and action. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mo I. Biol., 52: 89-118.

164. Morris, R.O., Bilyeu, K.D., Laskey, J.G., Cheikh, N.N. (1999) Isolation of a gene encoding a glycosylated cytokinin oxidase from maize. Biochem. Biophys. Res. Commun., 255, 328-333. '

165. Motyka V., Faiss M., Strnad M., Kaminek M., Schmiilling T. (1996) Changes in Cytokinin Content and Cytokinin Oxidase Activity in Response to Derepression of ipt Cene Transcription in Transgenic Tobacco Calli and Plants. Plant Physiology, 112, 1035-1043.

166. Mougel C., Zhulin I.B. (2001) CHASE: an extracellular sensing domain common to transmembrane receptors from prokaryotes, lower eukaryotes and plants. Trends Biochem Sci., 26, 582-584.

167. Miiller В., Sheen J., (2007) Arabidopsis cytokinin signaling pathway. Sci. STKE, 2007(407), cm5.

168. Murray J.D., Karas B.J., Sato S., Tabata S., Amyot L., Szczyglowski K.A. (2007) Cytokinin Perception Mutant Colonized by Rhizobium in the Absence of Nodule Organogenesis. Science, 315, 101-103.

169. Murgia I., Delledonne M. and Soave C. (2002) Nitric oxide mediates ironinduced ferritin accumulation in Arabidopsis. Plant J., 30, 521-528.

170. Naito N., Kiba Т., Koizumi N., Yamashino Т., Mizuno T. (2007) Characterization of a unique GATA family that responds to both light and cytokinin in Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochem., 21, 1557-1560.

171. Nakamura A., Kakimoto Т., Imamura A., Suzuki Т., Ueguchi C., Mizuno T. (1999) Biochemical characterization of a putative cytokinin-responsive His-kinase, CKI1, from Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochem., 63, 1627-1630.

172. Nishimura C., Ohashi Y., Sato S., Kato Т., Tabata S., Ueguchi C. (2004) Histidine kinase homologs that act as cytokinin receptors posses overlapping functions in the regulation of shoot and root growth in Arabidopsis. Plant Cell, 16, 1365-77.

173. Oka A., Sakai H., Iwakoshi S. (2002) His-Asp phosphrelay signal transduction in higher plants: receptors and response regulators for cytokinin signaling in Arabidopsis thaliana. Genes Genet. Syst., 77, 383-391.

174. Van Overbeek J., Conklin M.E., Blakeslee A.F. (1941) FACTORS IN COCONUT MILK ESSENTIAL FOR GROWTH AND DEVELOPMENT OF VERY YOUNG DATURA EMBRYOS. Science, 94, 350-351.

175. Parani M., Rudrabhatla S., Myers R., Weirich H., Smith В., Leaman D.W.,Goldman S.L.2004) Microarray analysis of nitric oxide responsive transcripts in Arabidopsis. Plant Biotech. J., 2, 359-366.

176. Pareek A., Singh A., Kumar M., Kushwaha H.R., Lynn A.M., Singla-Pareek S.L. (2006) Whole-genome analysis of Oryza sativa reveals similar architecture of two-component signaling machinery with Arabidopsis. Plant Physiology, 142, 380-397.

177. Papon N., Clastre M., Andreu F., Gantet P., Rideau M., Greche J. (2002) Expression of CrCRKl, a cDNA encoding a histidine kinase receptor homologue in Cathranthus roseus (L.)G.Don., Journal Experimental Botany, 53, 1989-1990.

178. Papon N., Oudin A., Vansiri A., Rideau M., Chenieux J.-C., Creche J. (2003) Differential expression of two type-A response regulators in plants and cell cultures of Catharanthus roseus (L.) G. Don .Journal of Experimental Botany, 54, 1793-1795.

179. Parani M., Rudrabhatla S., Myers R., WeirichH'., Smith В., Leaman D.W., Goldman* S.L.2004) Microarray analysis of nitric oxide responsive transcripts in Arabidopsis. Plant Biothechnology Journal., 2, 359-366.

180. Paul M.J., Pellny Т.К. (2004) Regulation of Carbon Metabolism. Carbon metabolite feedback regulation of leaf photosynthesis and development. Journal of Experimental Botany, 54, 539-547.

181. Petit J.M;, van, Wuytswinkel O., Briat J.F., Lobreaux S. (2001) Characterization of-an iron-dependent regulatory sequence involved in the transcriptional control of AtFerl and ZmFerl plant ferritin genes by iron. J. Biol Chem., 276, 5584-5590/s

182. Pischke M.S., Jones L.G., Otsuga?D., Fernandez D.E., Drews G.N., Sussman M.R: (2002) An Arabidopsis histine kinase is essential for megagametogenesis. PNAS, 99, 15800-15805.

183. Plowman G.D., Sudarasnam S., Bingham J., Whyte D., Hunter T. (1999) The protein kinases of Caenorabditis elegans. A model for signal transduction in multicellular organisms. PNAS, 96, 13603-13610.

184. Pons T.L., Jordi W., Kuiper D. (2001) Acclimation of plants to light gradients in leaf canopies: evidence for a possible role for cytokinins transported in the transpiration stream. Journal of Experimental Botany, 360, 1563-1574.

185. Rashotte, A.M., Carson S.D.B., To J.P.C., Kieber J.J. (2003) Expression profiling of cytokinin action in Arabidopsis. Plant Physiology, 132, 1998-2011.

186. Rashotte A.M., Mason^M.G., Hutchison C.E., Ferreira F.J., Schaller G.E., Kieber J.J. (2006) A subset of Arabidopsis AP2 transcription factors mediates cytokinin responses in concert with a two-component pathway. PNAS, 103, 11081-11085.

187. Razem F.A., EI-Kereamy At, Abrams S.R., Hill R.D. (2006) The RNA-binding protein FCA is an abscisic acid receptor. Nature, 439, 290-294.

188. Reiser V., Raitt D.C., Saito H: (2003) Yeast osmosensor Slnl and plant cytokinin receptor Crel respond to change in turgure pressure. The Journal of Cell Biology, 61, 1035-1040.

189. Repp A., Mikami K., Mittmann F., Hartmann E. (2004) Phosphoinositide-specific phospholipase С is involved in cytokinin and gravity responses in the moss Physcomitrella patens. The Plant Journal, 40, 250-259.

190. Riefler M., Novak J., Strnad M., Schmulling T. (2006) Arabidopsis cytokinin receptor mutants reveal functions in shoot growth, leaf senescence, seed size, germination, root development and cytokinin metabolism. Plant Cell, 18, 40-54.

191. Riou-Khamlichi, C. Huntley, R., Jacqmard, A. Murray, J.A.H. (1999) Cytokinin activation of Arabidopsis cell division through a D-type cyclin. Science, 283, 1541-1544.

192. Riou-Khamlichi, C., Menges, M., Healy, J. M., Murray, J. A. (2000) Sugar control of the plant cell cycle: differential regulation of Arabidopsis D-type cyclin gene expression. Mol. Cell. Biol., 20, 4513-4521.

193. Robbins W.J. & Hervey A. (1971) Cytokinin and growth of excised roots of Bryophyllum calycinum. PNAS, 68: 347-348.

194. Rolle R.S. & Chism G.W.(1986)Isolation of cytokinin nucleosidases from ripe tomato fruit. J. FoodBiochem.,10, 275-283. ,

195. Rolle R.S. & Chism G.W. (1989) Kinetic Comparison of Cytokinin Nucleosidase Activity Isolated from Normally Ripening and Mutant Tomato Varieties. Plant Physiology, 91, 148-150.j

196. Romanov G.A., Getman I.A., Schmulling T. (2000b) Investigation of early cytokinin effects in a rapid Amaranthus seedling test. Plant Growth Regulation, 32, 337-344.

197. Romanov G.A., Kieber J. J., Schmulling T. (2002) A rapid cytokinin response assay in Arabidopsis indicates a role for phospholipase D in cytokinin signaling. FEBS Letters, 515, 39-43.

198. Romero-Puertas M.C., PerazzoIIi M., Zago E.D. and Delledonne M. (2004) Nitric oxide signaling functions in plant-pathogen interactions. Cell Microbiol., 6, 795-803.

199. Rosenthal H.E. (1967) A Graphic Method for the Determination and Presentation of Binding Parameters in Complex Systems. Anal. Biochem., 20, 525-532.

200. Ryu S.B., Karlosson B.H., Ozgen M., Plata J.P. (1997) Inhibition of phospholipase D by lysophosphatidylethanolamine a lipid-derived senescence retardant. PNAS, 94, 12717-12721.

201. Saenz L., Jones L.H., Oropeza C., Vlacil D., Strnad M. (2003) Endogenous isoprenoid and aromatic cytokinins in different plant parts of Cocos nucifera (L.). Plant Growth Regal., 39., 205215.

202. Salome , P.A., To, J.P., Kieber, J.J. and McClung, C.R. (2006) Arabidopsis response regulators ARR3 and ARR4 play cytokinin-independent roles in the control of circadian period. Plant Cell, 18, 55-69.

203. Sakai H., Aoyama Т., Bono H., Oka A. (1998) Two-component response regulators from Arabidopsis thaliana contain a putative DNA-binding motif. Plant Cell Physiol., 39, 1232-1239.

204. Sakai H., Aoyama Т., Oka A. (2000) Arabidopsis ARR1 and ARR2 response regulators operate as transcriptional activators. Plant J., 24, 703-711.

205. Sakai H., Honma Т., Aoyama Т., Sato S., Kato Т., Tabata S., Oka A. (2001) ARR1, a transcription factor for genes immediately responsive to cytokinins. Science, 294, 1519-1521.

206. Sakakibara H., Suzuki M., Takei K., Deji A., Taniguchi M., Sugiyama T. (1998) A response-regulator homologue possibly involved in nitrogen signal transduction mediated by cytokinin in maize. Plant Journal., 14, 337-344.

207. Sakakibara H. (2006) Cytokinins: activity, biosynthesis, and translocation. Annual Review of Plant Biology, 57,431-449.

208. Sakamoto Т., Kamiya N., Ueguchi-Tanaka M., Iwahori S., Matsuoka M (2001) KNOX homeodomain protein directly suppresses the expression of a gibberellin biosynthesis gene in the tobacco shoot apical meristem. Genes Dev., 15, 581-590.

209. Sakamoto Т., Sakakibara H., Kojima M:, Yamamoto Y., Nagasaki H., Inukai Y., Sato Y., Matsuoka M. (2006) Ectopic expression of KNOTTED 1-like homeodomain protein induces expression of cytokinin biosynthesis genes in rice. Plant Physiology, 142, 54-62.

210. Sambrook J., Russell D.W. (2001) Molecular Cloning: a Laboratory Manual, Ed 3. Cold Spring Harbor, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press.

211. Saunders M.J., Hepler P.K. (1983) Calcium antagonists and calmodulin inhibitors block cytokinin-induced bud formation in Funaria. Dev. Biol., 99, 41-49.

212. Scatchard G. (1949) The Attraction of Protein for Small Molecules and Ions, Ann. New York Acad. Sci., 51, 660-672.

213. Scherer G.F.E. & Hoik A. (2000) NO donors mimic and NO inhibitors inhibit cytokinin action in betalaine accumulation in Amaranthus caudatus. Plant Growth Regiil., 32, 345-350.

214. Schluepmann H., Pellny Т., van Dijken A., Smeekens S., Paul M. (2003) Trehalose 6-phosphate is indispensable for carbohydrate utilization and growth in Arabidopsis thaliana. PNAS, 100, 68496854.

215. Schmitz R.Y., Skoog F., Playtis A.J., Leonard N.J. (1972) Cytokinins: synthesis and biological activity of geometric and position isomers of zeatin. Plant Physiology, 50, 702-705.

216. Shantz E.M., Steward F.C. (1955) The identification of compound A from coconut milk as 1,3-diphenylurea. J: Am. Chem. Soc., 77, 6351-6353.

217. Schmiilling Т., Werner Т., Riefler M., Krupkova E., Bartrina у Manns I. (2003) Structure and function of cytokinin oxidase/dehydrogenase genes of maize, rice, Arabidopsis and other, species. J. Plant Res., 116, 241-252.

218. Schumaker K.S. & Gizinski M.J. (1993) Cytokinin stimulates dihydropyridine-sensitive calcium uptake in moss protoplasts. PNAS, 90, 10937-10941.

219. Schumaker K.S. & Gizinski M.J. (1995) 1,4-dihydropiridine binding sites in moss plasma membranes. The Journal of Biological Chemistry, 270, 23461-23467.

220. Sentoku N., Sato Y., Kurata N., Ito Y., Kitano H., Matsuoka M. (1999) Regional expression of the rice KNl-type homeobox gene family during embryo, shoot, and flower development.-Plant Cell, 11, 1651-1664.

221. Shen Y.Y., Wang X.F., Wu F.Q., Du S.Y., Cao Z., Shang Y., Wang X.L., Peng C.C., Yu X.C., Zhu S.Y., Fan R.C., Xu Y.H., Zhang D.P. (2006) The Mg-chelatase H subunit is an abscisic acid receptor. Nature, 443, 823-826.

222. Shudo K. (1994) Chemistry of phenylurea cytokinins. In D.W.S Мок, M.C. Мок, eds, Cytokinins: Chemistry, Activity, and Function. CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 35-42.

223. Skoog F., Miller C.O. (1957) Chemical regulation of growth and organ formation in plant tissues cultured in vitro. Symp.Soc.Exp.BioI., 54, 118-130.

224. Skoog F., Hamzi H.Q., Szweykowska A.M., Leonard N.J., Carraway K.L., Fujii Т., Helgeson J.P., Loeppky R.N. (1967) Cytokinins Structure/activity relationships. Phytochemistry, 6, 11691192.

225. Skoog F., Armstrong D.J. (1970) Cytokinins. Annu Rev Plant Physiol, 21, 359-384.

226. Smith A.R., Van Staden J. (1978) Changes in endogenous cytokinin levels in kernels of Zea mays L. during imbibition and germination. Journal of Experimental Botany, 29, 1067-1075.

227. Stals H. & Inze D. (2001) When plant cells decide to divide? TRENDS in Plant Science, 6, 359364.

228. Strnad M. (1997) The aromatic cytokinins. Physiol Plant, 101, 674-688.

229. Sun J., Niu Q.-W., Tarkowski P., Zheng В., Tarkowska D., Sandberg G., Chua N.-H., Zuo J.2003) The Arabidopsis AtIPT8/PGA22 Gene Encodes an Isopentenyl Transferase That Is Involved in De Novo Cytokinin Biosynthesis. Plant Physiology, 131, 167-176.

230. Suzuki Т., Imamura A., Ueguchi C., Mizuno T. (1998) Histidine-containing phosphotransfer transducers implicated in His-to-Asp phosphorelay in Arabidopsis. Plant Cell Physiol., 39, 12581268.

231. Suzuki Т., Miwa K., Ishikawa K., Yamada H., Aiba H., Mizumo T. (2001) The Arabidopsis sensor, AHK4, can respond to cytokinins. Plant and Cell Physiology, 42, 107-13.

232. Sweere U., Eichenberg K., Lohrmann J., Mira-Rodado V., Biiurle I., Kudla J., Nagy F., Schiifer E., Harter K. (2001) Interaction of the response regulator ARR4 with phytochrome В in modulating red light signaling. Science, 294, 1108-1 III.

233. Takagi M., Yokota Т., Murofushi N., Saka H., Takahashi N. (1989) Quantitative changes of free-base, riboside, ribotide and glucoside cytokinins in developing rice grains. Plant Growth Regul., 8, 349-364.

234. Takei K, Sakakibara H, Sugiyama T. (2001a) Identification of genes encoding adenylate isopentenyltransferase, a cytokinin biosynthesis enzyme, in Arabidopsis thaliana. J. Biol. Chem., 276, 26405-26410.

235. Takei K., Yamaya Т., Sakakibara H. (2003a) A method for separation and determination of cytokinin nucleotides from plant tissues. J. Plant Res., 16, 265-269.

236. Takei K., Dekishima Y., Eguchi Т., Yamaya Т., Sakakibara H. (2003b) A new method for enzymatic preparation of isopentenyladenine-type and /rara-zeatin-type cytokinins with radioisotope-labeling. J. Plant Res., 116, 259-263.

237. Takei K., Yamaya Т., Sakakibara H. (2004a) Arabidopsis CYP735A1 and CYP735A2 encode cytokinin hydroxylases that catalyze the biosynthesis of trans-Zeatin. J Biol Chem., 279, 4186641872.

238. Takei K., Ueda N., Aoki K., Kuromori Т., Hirayama Т., Shinozaki K., Yamaya Т., Sakakibara

239. H. (2004b) AtIPT3 is a key determinant of nitrate-dependent cytokinin biosynthesis in Arabidopsis. Plant Cell Physiol., 45, 1053-1062.

240. Tanaka Y., Suzuki Т., Yamashino Т., Mizuno T. (2004) Comparative studies of the AHP histidine-containing phosphotransmitters implicated in His-to-Asp phosphorelay in Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochem., 68, 462-465.

241. Tanaka M., Takei K., Kojima M., Sakakibara H., Mori.H. (2006) Auxin controls local cytokinin biosynthesis in the nodal stem in apical dominance. The Plant Journal, 45, 1028-1036.

242. Taniguchi M., Kiba Т., Sakakibara H., Ueguchi C., Mizuno Т., Sugiyama T. (1998) Expression of Arabidopsis response regulator homologs is induced by cytokinins and nitrate. FEBS Lett., 429, 259-62.

243. Taniguchi M., Sasaki N., Tsuge Т., Aoyama Т., Oka A. (2007) ARR1 Directly Activates Cytokinin Response Genes that Encode Proteins with Diverse Regulatory Functions. Plant Cell Physiol., 48, 263-277.

244. Thomas J.C. & Katterman F.R. (1986) Cytokinin Activity Induced by Thidiazuron. Plant Physioogy, 81,681-683.

245. Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S., Albrektsen A.S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. (2007) A Gain-of-Function Mutation in a Cytokinin Receptor Triggers Spontaneous Root Nodule Organogenesis. Science, 315, 103 -107.

246. Toyama Т., Teramoto H., Takeba G. (1996) The level of mRNA transcribed from psaL, which encodes a.subunit of photosystem I, is increased by cytokinin in darkness in etiolated cotyledons of cucumber. Plant Cell Physiol., 37, 1038-41.

247. Tun N;N., Hoik A; & Scherer G.F.E. (2001) Rapid increase of NO release in plant cell cultures induced by cytokinin. FEBS Lett., 509, 174-176.

248. Tun N:N., Santa-Catarina C., Begum ,Т., Silveira V., Handro Floh E. and Scherer G.F.2006) Polyamines induce biosynthesis of nitric oxide (NO) in Arabidopsis thaliana seedlings. Plant Cell Physiol., Al, 346-354.

249. Tun. N.N., Livaja M., Kieber J.J., Scherer G.F.F. (2008) Zeatin-induced nitric oxide (NO) biosynthesis in Arabidopsis thaliana mutants of NO biosynthesis and'of two-component signaling genes. New Phytologist, 178, 515-531.

250. Ueguchi C., Koizumi >H., Suzuki Т., Mizuno T. (2001a) Novel family of sensor histidine kinase genes-in Arabidopsis thaliana. Plant and Cell Physiology, 42, 231-235.

251. Ueguchi C., Sato S., Kato Т., Tabata S. (2001b) The AHK4 gene involved in the.cytokinin-signaling pathway as a direct receptor molecule in Arabidopsis. Plant Cell Physiology, 42; 751-755*.

252. Ueguchi-Tanaka M.', Ashikari M., Nakajima Mi, Itoh H., Katoh E., Kobayashi M., Chow T.Y., Hsing Y.I., Kitano H., Yamaguchi I., Matsuoka, M. (2005) GIBBERELL1N INSENSITIVE DWARF 1 encodes a soluble receptor for gibberellin. Nature, 437, 693-698.

253. Urao Т., Miyata S., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. (2000) Characterization of genes for two-component phosphorelay mediators with a single HPt domain in Arabidopsis thaliana. FEBSLett., 478,227-232.

254. Vankova R. (1999) Cytokinin glycoconjugates: distribution, metabolismand function. In M Strnad, P Pec, E Beck, eds, Advances in Regulation of Plant Growth and Development. Peres Company, Prague, pp. 67-78.

255. Veach Y.K., Martin R.C., Мок D.W.S., Malbeck J., Vankova R., Мок M.C. (2003) O-Glucosylation of cw-zeatin in maize. Characterization of genes, enzymes, and endogenous cytokinins. Plant Physiology, 131, 1374-1380.

256. Venglat S.P., Sawhney V.K. (1996) Benzylaminopurine induces phenocopies of floral meristem and organ identity mutants in wild-type Arabidopsis plants. Planta, 198, 480-487.

257. Vogel J.P., Woeste K.E.,.TheoIogis A., Kieber J.J. (1998) Recessive and dominant mutations in the ethylene biosynthetic gene ACS5 of Arabidopsis confer cytokinin insensitivity and ethylene overproduction, respectively. PNAS, 95, 4766-71.

258. Wendehenne D., Pugin A., Klessig D.F. and Durner J. (2001) Nitric oxide: comparative synthesis and signaling in animal and plant cells. Trends Plant Sci., 6, 177-183.

259. Wendehenne D., Durner J., Klessig D.F. (2004) Nitric oxide: a new player in plant signaling and defence responses. Current Opinion in Plant Biology, 7, 449-455.

260. Werner Т., Motyka V., Strnad M., Schmulling T. (2001) Regulation of plant growth by cytokinin. PNAS, 98, 10487-10492.

261. Wolanin P.M., Thomason P.A., Stock J.B. (2002) Histidin protein kinases: key signal tranducers outside the animal kingdom. Genome biology. 3, 134. (Zhu and Inoue, 2004).

262. Yagisawa F., Mori Т., Higashiyama Т., Kuroiwa H., Kuroiwa T. (2003) Regulation of Brassica rapa chloroplast proliferation in vivo and in cultured leaf disks. Protoplasma, 222, 139-48.

263. Yamada H., Koizumi N., Nakamichi N., Kiba Т., Yamashino Т., Mizuno T. (2004) Rapid response of Arabidopsis T87 cultured cells to cytokinin through His-to-Asp phosphorelay signal transduction. Biosci. Biotechnol. Biochem., 68, 1966-1976.

264. Yanai O., Shani E., Dolezal K., Tarkowski P., Sablowski R., SandbergG., Samach A., Ori N.2005) Arabidopsis KNOXI proteins activate cytokinin biosynthesis. Curr Biol, 15, 1566-1571.

265. Yonekura-Sakakibara K., Kojima M., Yamaya Т., Sakakibara H. (2004) Molecular characterization of cytokinin-responsive histidine kinases in maize. Differential ligand preferences and response to cis-zeatin. Plant Physiology, 134, 1654-61.

266. Yu X., Sukumaran S., Marton L. (1998) Differential Expression of the Arabidopsis Nial and Nia2 Genes Cytokinin-Induced Nitrate Reductase Activity Is Correlated With Increased Nial Transcription and mRNA Levels. Plant Physiology, 116, 1091-1096.

267. Zemojtel Т., Frohlich Т., Palmieri M.C., Kolanczyk M., Mikula I., Wyrwicz L.S., Wanker E.E., Mundlos S., Vingron M., Martasek P. and Durner J. (2006) Plant nitric oxide synthase: a never-ending story? Trends Plant Sci., 11, 524-525.

268. Zhang, K. Letham, D.S. John, P.C. (1996) Cytokinin controls the cell cycle at mitosis by stimulating the tyrosine dephosphorylation and activation of p34cdc2-like HI histone kinase. Planta, 200, 2-12.

269. Zottini M., Costa A., De Michele R., Ruzzene M., Carimi F. and Lo Schiavo L. (2007) Salicylic acid activates nitric oxide synthesis in Arabidopsis. J. Exp. Bot., 58, 1397-1405.d^71. БЛАГОДАРНОСТИ