Квантово-механические модели переноса заряда в реакционных центрах фотосинтеза тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 02.00.17, кандидат физико-математических наук Глебов, Илья Олегович

• Глебов, Илья Олегович
• кандидат физико-математических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Глебов, Илья Олегович

I. Введение.

II. Обзор литературы.б

1. Фотосистема пурпурных бактерий.

А) Фотосинтетическая ячейка пурпурных бактерий.

Б) Реакционный центр пурпурных бактерий.

2. Механизм переноса заряда в реакционном центре Я. 5рЬаепмс1ез.

A) Первичный перенос заряда.

Б) Механизм разделения зарядов по ветви А.

B) Перенос электрона по ветви В.

2. Искусственные реакционные центры.

A) Акцепторы электрона.

Б) Доноры электрона.

B) Архитектура реакционных центров.

3. Методы теоретического описания переноса и диссипации энергии в фотосистемах.

III. Аналитические модели.

1 Релаксация одного электронного состояния.

A) Постановка задачи.

Б) Расчет зависимости средней энергии от времени.

B) Равновесные значения элементов РМП.

Г) Степень когерентности.

Д) Многомерная система.

2. Матрица корреляционных функций и ее диагонализация.

A) Постановка задачи.

Б) Факторизация оператора взаимодействия.

B) Матрица корреляционных функций.

Г) Диагонализация корреляционной матрицы.

Д) Анализ мнимой поправки к гамильтониану.

3. Экспоненциально убывающие операторы для гармонического осциллятора.

IV. Численное моделирование динамики переноса в системе двух взаимодействующих состояний.'.

A) модели взаимодействия двухуровневой системы с термостатом.

Б) расчетные величины и параметры моделей.

B) Результаты Расчета и обсуждение.

V. Расчет спектральной функции.

A) Теория.

Б) Расчет.

B) Результаты.

VI. Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Квантово-механические модели переноса заряда в реакционных центрах фотосинтеза»

В последние годы интерес исследователей, занимающихся изучением сверхбыстрых процессов в фемтосекундном диапазоне, заметно сместился в сторону элементарных биохимических реакций, протекающих под действием света. В основе многих биологических процессов лежат изменения, происходящие в структуре белков или нуклеиновых кислот за время порядка сотен фемтосекунд [14]. К таким процессам относятся, в первую очередь, элементарные стадии переноса энергии при фотосинтезе, перенос электрона в белках и нуклеиновых кислотах, реакции фотоизомеризации в белковых комплексах. Строение биологических систем оптимизировано для выполнения их функций, поэтому элементарные реакции в них протекают быстрее и с более высоким выходом, чем аналогичные реакции в растворах.

Высокая эффективность биологических систем связана со сложностью их организации. Несмотря на то, что для особо быстрых процессов (менее 1 пс) обычно бывает возможным выделить одну координату реакции, что сильно упрощает теоретическое рассмотрение, в общем случае при рассмотрении динамики приходится учитывать влияние белкового окружения, которое выражается в диссипации колебательной энергии системы и, в конечном счете, релаксации в равновесное состояние. В биологических системах диссипация энергии может играть положительную роль: например, при поглощении энергии фотосинтетическим антенным комплексом диссипация не допускает "перегрева" и разрушения антенны [5].

В ряде теоретических работ проводился численный анализ колебательной динамики в многоуровневых системах с диссипацией [6-10]. Так, на примере модельных систем изучено влияние параметров электронных состояний и белкового окружения (термостата) на динамику электронных переходов. Для реальных систем, например реакционного центра фотосинтеза у некоторых бактерий, численное решений уравнений квантовой теории диссипации в сочетании с экспериментальными данными по временным спектрам поглощения и вынужденного излучения позволяет определить параметры электронных состояний, участвующих в биохимических реакциях [11].

Данная работа посвящена изучению влияния колебательной релаксации на процесс переноса электрона в модифицированном реакционном центре фотосинтетических бактерий. Первая часть работы направлена на качественное изучение роли диссипации в возбужденных электронных состояниях молекулярных систем, находящихся в белковом окружении. В ней рассмотрен ряд моделей допускающих аналитическое решение и изучено влияние параметров термостата, исходного возбуждения (волнового пакета) и температуры на скорость потери энергии и когерентности колебательного движения.

Во второй части работы проведен численный анализ колебательной динамики в двухуровневой одномерной системе, находящейся в тепловом окружении. В расчетах использована область параметров, соответствующая экспериментальным данным для переноса электрона в модифицированном реакционном центре фотосинтетических бактерий. Для анализа вклада релаксационной составляющей в динамику реакции исследована временная зависимость заселенностей электронных состояний, средней энергии и степени когерентности при различном влиянии окружения, рассмотрены различные варианты взаимодействия реакционной системы с белковым окружением.

В третьей части работы построена модель, позволяющая рассчитывать параметры взаимодействия реакционной системы с белковым окружение исходя из экспериментальных данных о геометрическом строении белка. С помощью данной модели были рассчитаны спектральные функции взаимодействия система-термостат для первичного переноса электрона в реакционном центре пурпурных бактерий. Проведены расчеты переноса электрона по двум конкурирующим направлениям и получено качественное соответствие эксперименту.

II. Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Математическая и квантовая химия», Глебов, Илья Олегович

VI. Выводы

1) Для описания влияния колебательной релаксации на динамику первичного переноса электрона в реакционных центрах фотосинтеза предложен ряд моделей типа "система-термостат", в которых динамика реакции описывалась на основе формализма редуцированной матрицы плотности (теория.Редфилда).

2) В рамках модели "гармонический осциллятор, линейно взаимодействующий с термостатом" изучена динамика колебательной релаксации изолированного электронного состояния. Аналитически1 показано, что зависимость средней колебательной энергии от времени имеет экспоненциальный характер, причем скорость убывания не зависит ни от температуры, ни от начального состояния. Найдено явное выражение для начальной скорости потери когерентности: эта величина зависит от ширины волнового пакета и прямо пропорциональна интенсивности взаимодействия с термостатом. Наименьшая скорость потери когерентности наблюдается у "когерентного" гауссова волнового пакета, ширина которого соответствует частоте осциллятора. Рассчитано предельное значение степени когерентности при больших временах. Результаты обобщены на случай многомернойсистемы.

3) Предложена методика представления временных характеристик релаксирующей системы через операторы, соответствующие экспоненциально убывающим наблюдаемым. Для этих операторов получена рекуррентная формула, и определен спектр констант затухания соответствующих наблюдаемых.

4) Для описания влияния белкового окружения на реакцию переноса заряда в биохимических системах использована модель двух взаимодействующих диабатических электронных состояний и рассмотрены два случая взаимодействия с термостатом: в одном с окружением взаимодействуют оба состояния, в другом -только одно. Параметры моделей соответствуют характеристикам реакционных центров пурпурных бактерий. Временная эволюция редуцированной матрицы плотности и наблюдаемых величин (заселенности отдельных состояний, средней колебательной энергии, степени когерентности) исследована численно.

5) Показано, что характер колебательной динамики имеет ряд общих черт для обеих моделей. Колебательная энергия монотонно убывает со временем, причем эта зависимость в большинстве случаев близка к одноэкспоненциальной. Скорость уменьшения энергии возрастает с понижением температуры. Зависимость энергии от амплитуды взаимодействия имеет, начиная с некоторого времени, немонотонный характер. Зависимость выхода реакции (то есть, заселенности состояния с разделенными зарядами) от времени имеет ступенчатый характер, причем вероятность электронного перехода убывает с ростом температуры. Принципиальное различие между рассмотренными моделями заключается в том, что в случае, когда с термостатом взаимодействует только продукт реакции, колебательная когерентность сохраняется достаточно долго, вплоть до 2000 фс. 6) Предложена модель, позволяющая рассчитывать параметры взаимодействия реакционной системы с белковым окружением, исходя из экспериментальных данных о структуре белка. С помощью данной модели были рассчитаны спектральные функции взаимодействия "система-термостат" для первичного переноса электрона в реакционном центре пурпурных бактерий Ш1. БрЬаепмск. Эти функции использованы для расчета динамики переноса электрона по двум конкурирующим ветвям (А и В). На основе численных расчетов высказано предположение, что селективность переноса электрона по ветви А может быть вызвана асимметрией взаимодействия донора и акцептора электрона с белковым окружением

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Глебов, Илья Олегович, 2010 год

1. V. Sundstróm. Light in elementary biological reactions. // Progr. Quant. Electron. 2000. V. 24. P. 187

2. R.S. Knox. Ultrafast processes in biology. // J. Photochem. Photobiol. B: Biol. 1999. V. 49. P. 81.

3. C.E. Crespo-Hernández, B. Cohen, P. M. Hare, B. Kohler. Ultrafast excited-state dynamics in nucleic acids. // Chem. Rev. 2004. V. 104. P. 1977.

4. S. K. Pal, A. H. Zewail. Dynamics of water in biological recognition. // Chem. Rev. 2004. V. 104. №4. P. 2099.

5. X. Hu, T. Ritz, A. Damjanovic, K. Schulten. Pigment Organization and Transfer of Electronic Excitation in the Photosynthetic Unit of Purple Bacteria. // J. Phys. Chem. B. 1997. V. 101. P. 3854.

6. Egorova D., Kuhl A., Domcke W. Modelling of ultrafact electron-transfer dynamics: multi-level Redfield theory and validity of approximations. // Chem. Phys. 2001. V. 268. P. 105.

7. D. Egorova, W. Domcke. Quantum dynamical simulations of ultrafast photoinduced electron-transfer processes. // Chem. Phys. 2004. V. 166. P. 19.

8. D. Egorova, W. Domcke. Coherent vibrational dynamics during ultrafast photoinduced electron-transfer reactions: quantum dynamical simulations within multilevel Redfield theory. // Chem. Phys. Lett. 2004. V. 384 P. 157

9. A. Kuhl, W. Domcke. Multilevel Redfield description of the dissipative dynamics at conical intersections. // J. Chem. Phys. 2002. V. 116. P. 263.

10. A. Kuhl, W. Domcke. Effect of a dissipative environment on the dynamics at a conical intersection. // Chemical Physics 2000. V. 259 P. 227

11. V. I. Novoderezhkin, A. G. Yakovlev, R. van Grondelle, V. A. Shuvalov. Coherent Nuclear and Electronic Dynamics in Primary Charge Separation in Photosynthetic Reaction Centers: A Redfield Theory Approach. // J. Phys. Chem. B. 2004. V. 108. P. 7445.

12. A.G. Yakovlev, A.Y. Shkuropatov. Coupling of nuclear wavepacket motion and charge separation in bacterial reaction centers. // FEBS Letters. 2003 V. 540. P. 26.

13. V. Sundstrom, T. Pullerits. Photosynthetic Light-Harvesting: Reconciling Dynamics and Structure of Purple Bacterial LH2 Reveals Function of Photosynthetic Unit. // J. Phys. Chem. B. 1999. V. 103. P. 2327.

14. F. L. de Weerd, J. P. Dekker, R. van Grondelle. ä-Carotene to Chlorophyll Singlet Energy Transfer in the Photosystem I Core of Synechococcus elongatus Proceeds via the ä-Carotene S2 and S\ States. // J. Phys. Chem. B. 2003. V. 107. P. 5995

15. Parson W. IK, in: D. S. Bendall (Ed.) Protein Electron Transfer. // BIOS Scientific Publishers, Oxford, UK. 1996, P. 125.

16. L. N. M. Duysens, W. J. Iiidskamp, J. J. Vos, J. M. van der Hart. Reversible changes in bacteriochlorophyll in purple bacteria under illumination. // Biochim. Biophys. Acta. 1956. V. 19. P. 188.

17. M. Bixon, J. Jortner. Electron Transfer From Isolated Molecules to Bio-molecules. // Adv. Chem. Phys. 1999. V. 106. P. 35.

18. N. Hoff, J. Delsenhof er. Photophysics of photosynthesis. Structure and spectroscopy of reaction centers of purple bacteria. // Phys. Rep. 1997. V. 287. P. 1.

19. A. G. Yakovlev, A. Y. Shkuropatov, V. A. Shuvalov. Nuclear wavepacket motion producing a reversible charge separation inbacterial reaction centers. // FEBS Letters. 2000. V. 466. P. 209.

20. P.R. Pokkuluri, P.D. Laible, Y.L. Deng, T.N. Wong, D.K. Hanson, M. Schiffer. The structure of a mutant photosynthetic reaction center shows unexpected changes in main chain orientations and quinone position.//Biochemistry 2002. V. 41. P. 5998-6007

21. N. Ivashin, S. Larsson. Trapped water molecule in the charge separation of a bacterial reaction center. //J. Phys. Chem. B 2008. V. 112. P. 12124-12133.

22. B.H. McMahon, J.D. Muller, C.A. Wraight, G.U. Nienhaus. Electron Transfer and Protein Dynamics in the Photosynthetic Reaction Center. I I Biophysical Journal. 1998. V. 74. P. 2567-2587.

23. T. Becker, R.T. Ullmann, G.M. Ullmann. Simulation of the electron transfer between the tetraheme subunit and the special pair of the photosynthetic reaction center using a microstate description. // J. Phys. Chem. B. 2007. V. 111. P. 2957-2968.

24. A.G. Yakovlev, M.R. Jones, J.A. Potter, P.K. Fyfe, L.G. Vasilieva, A.Ya. Shkuropatov,

25. V.A. Shuvalov. Primary charge separation between P* and Ba: Electron-transfer pathwaysin native and mutant GM203L bacterial reaction centers. // Chemical Physics. 2005. V. 319. P. 297-307.

26. M.E. Brederode, I.H.M. Stokkum, E. Katilius, F. Mourik, M.R. Jones, R. Grondelle. Primary Charge Separation Routes in the BChhBPhe Heterodimer Reaction Centers of Rhodobacter sphaeroides. // Biochemistry. 1999. V. 38. P. 7545-7555.

27. T. Arlt, B. Dohse, S. Schmidt, J. Wachtveitl, E. Laussermair, W. Zinth, D. Oesterhelt. Electron Transfer Dynamics of Rhodopseudomonas Viridis Reaction Centers with a

28. Modified Binding Site for the Accessory Bacteriochlorophyll. // Biochemistry. 1996. V. 35. P. 9235-9244.

29. T. Arlt, S. Schmidt, W. Kaiser, C. Lauterwasser, M. Meyer, H. Scheer, W. Zinth. The accessory bacteriochlorophyll: A real electron carrier in primary photosynthesis. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990. V. 90. P. 11757-11761.

30. W. Holzapfel, U. Finkele, W. Kaiser, D. Oesterhelt, H. Scheer, H.U. Stilz, W. Zinth. Initial electron-transfer in the reaction center from Rhodobacter sphaeroides. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990. V. 87. P. 5168-5172.

31. M.E. Brederode, R. Grondelle. New and unexpected routes for ultrafast electron transfer in photosynthetic reaction centers. // FEBS Letters. 1999. V. 455. P. 1-7.

32. S. Schenkl, S. Sporlein, F. Muh, H. Witt, W. Lubitz, W. Zinth, J. Wachtveitl. Selective perturbation of the second electron transfer step in mutant bacterial reaction centers. // Biochimica et Biophysica Acta. 2002. V. 1554. P. 36-47.

33. D.N. LeBard, D. V. Matyushov. Energetics of Bacterial Photosynthesis. // J. Phys. Chem. B. 2009. V. 113. P. 12424-12437.

34. M.C. Wakeham, M.G. Goodwin, C. McKibbin, M.R. Jones. Photo-accumulation of the P+Qb~ radical pair state in purple bacterial reaction centres that lack the Qa ubiquinone. // FEBS Letters. 2003. V. 540. P. 234-240.

35. J.L.H. Jiwan, J.P. Soumillion. Photoinduced Charge Separation in Rigid Bichromophoric Compounds and Charge Transfer State Electron Transfer Reactivity. II J. Phys. Chem. 1995, V. 99, P. 14223.

36. N. Martín, L. Sánchez, B.M. Illescas. et al. C6o-Based Electroactive Organofullerenes. // Chem. Rev. 1998, V. 98, P. 2527.

37. H. Imahori. Giant Multiporphyrin Arrays as Artificial Light-Harvesting Antennas. // J. Phys. Chem. B. 2004, V. 108, P. 6130.

38. J.L. Segura, N. Martin, D.M. Guldi. Materials for organic solar cells: C^/ti-conjugated oligomer approach. // Chem. Soc. Rev. 2005, V. 34, P. 31.

39. N. Martin, L. Sánchez, M.A. Herranz, B. Illescas, D.M. Guldi. Electronic Communication in Tetrathiafulvalene (TTF)/C60 Systems: Toward Molecular Solar Energy Conversion Materials? // Acc. Chem. Res. 2007, V. 40, P. 1015.

40. D.M. Guldi, G.M.A. Rahman, V. Sgobba, C. Ehli. Multifunctional molecular carbon materials—from fullerenes to carbon nanotubes. II Chem. Soc. Rev. 2006, V. 35, P. 471.

41. J.L. Sessler, J. Jayawickramarajah, A. Gouloumis et al'. Synthesis and photophysics of a porphyrin-fullerene dyad assembled through Watson-Crick hydrogen bonding. // Chem. Commun. 2005, V. 14, P. 1892.

42. F. D 'Souza, O. Ito. Photoinduced electron transfer in supramolecular systems of fullerenes functionalized with ligands capable of binding to zinc porphyrins and zinc phthalocyanines. // Coord. Chem. Rev. 2005, V. 29, P. 1410.

43. D. Balbinot, S. Atalick, D.M. Guldi, M. Hatzimarinaki et al. Electrostatic Assemblies of Fullerene-Porphyrin Hybrids: Toward Long-Lived Charge Separation. II J. Phys. Chem. B. 2003, V. 107, P. 13273.

44. D.M. Guldi, A. Gouloumis, P. Vázquez, T. Toires, V. Georgakilas, and M. Prato. Nanoscale Organization of a Phthalocyanine-Fullerene System: Remarkable Stabilization of Charges in Photoactive 1-D Nanotubules. II J. Am. Chem. Soc. 2005, V. 127, P. 5811.

45. M. Prato, M. Maggini. Fulleropyrrolidines: A Family of Full-Fledged Fullerene Derivatives. II Acc. Chem. Res. 1998, V. 31, P. 519.

46. S. Knorr, A. Grupp, M. Mehring, G. Grube, F. Effenberger. Photo-induced electron-transfer processes in (anthracene-) quinquethiophene-fullerene diads and triads. // J. Chem.Phys. 1999, V. 110, P. 3502.

47. N. Armaroli, G. Accorsi, J.-P. Gisselbrecht et al. Photoinduced processes in fullerenopyrrolidine and fullerenopyrazoline derivatives substituted with an oligophenylenevinylene moiety. II J. Mater. Chem. 2002, V. 12, P. 2077.

48. Y. Murata, M. Suzuki, K. Komatsu. Synthesis and electropolymerization of fullerene-terthiophene dyads. I I Org. Biomol. Chem. 2003, V. 1, P. 2624.

49. A. Satake, Y. Miyajima, Y. Kobuke. Porphyrin-Carbon Nanotube Composites Formed by Noncovalent Polymer Wrapping. // Chem. Mater. 2005, V. 17, P. 716.

50. P.V. Kamat. Photophysical, Photochemical and Photocatalytic Aspects of Metal Nanopárticles. II J. Phys. Chem. B. 2002, V. 106, P. 7729.

51. A. C. Templeton, W.P. Wuelflng, R. W. Murray. Monolayer-Protected Cluster Molecules. II Acc. Chem. Res. 2000, V. 33, P. 27.

52. S. Fukuzumi, Y. Endo, Y. Kashiwagi, Y. Araki, O. Ito, H. Imahori. Novel Photocatalytic Function of Porphyiin-Modifíed Gold Nanoclusters in Comparison with the Reference Porphyrin Compound. II J. Phys. Chem. B. 2003, V. 107, P. 11979.

53. C.M. Drain, A. Varotto, I. Radivojevic. Self-Organized Porphyrinic Materials. // Chem. Rev. 2009, V. 109, P. 1630.

54. H. Imahori, T. Umeyama, S. Ito Large k-Aromatic Molecules as Potential Sensitizers for Highly Efficient Dye-Sensitized Solar Cells. II Acc. Chem. Res. 2009, V. 42, no. 11, P. 1809.

55. E.Palomares, M. V.Martinez-Diaz, S.A. Haque, T. Torres,J.R. Durrani. State selective electron injection in non-aggregated titanium phthalocyanine sensitised nanocrystalline ТЮ2 films. // Chem. Commun. 2004, P. 2112.

56. T. Edvinsson, C. Li, N. Pschirer, J. Schdneboom, F. Eickemeyer, R. Sens, G. Boschloo, A. Herrmann, K. Mullen, A. Hagfeldt. Intramolecular Charge-Transfer Tuningof Perylenes: Spectroscopic Features and Performance in Dye-Sensitized Solar Cells. // J.

57. Phys. Chem. C. 2007, V. Ill, P. 15137.

58. M. Kozaki, K. Akita, K. Okada. Enhanced Electron Transfer by Dendritic Architecture: Energy Transfer and Electron Transfer in Snowflake-Shaped Zn Porphyrin Dendrimers. // Org. Lett. 2007, V. 9, no. 8, P. 1509.

59. Y.-H. Lin, H.-H. Wu, K.-T. Wong, C.-C. Hsieh, Y.-C. Lin, P.-T. Chou. Modulate Photoinduced Electron Transfer Efficiency of Bipolar Dendritic Systems. // Org. Lett. 2008, V. 10, no. 15, P. 3211.

60. L. Sánchez, M.A. Herranz, N. Martin. Сбо-based dumbbells: connecting Сбо cages through electroactive bridges. II J. Mater. Chem. 2005, V. 15, P. 1409.

61. P.A. van Hal, E.H.A. Beckers, S.C.J. Meskers, R.A.J. Janssen, B. Jousselme, P. Blanchard, J. Roncali. Orientational Effect on the Photophysical Properties of Quaterthiophene-C6o Dyads. // Chem. Eur. J. 2002, V. 8, P. 5415.

62. A.G. Redfield. The Theory of Relaxation Processes. // Adv. Magn. Res. 1965. V. 1. P. 1.

63. К. Блум. Теория матрицы плотности и ее приложения. М.: Мир, 1983. гл. 7

64. U. Weiss. Quantum dissipative systems, 2nd ed. World Scientific, Singapore, 1999. P. 24

65. B.B. Еремин, И.О. Глебов. Скорость потери энергии и когерентности в одномерной коллебательной системе, взаимодействующей с термостатом. // Теор. Мат. Физика. 2007 Т. 153. №1. С. 130-144.

66. В.В. Еремин, И.М. Уманский, Н.Е. Кузъменко, Л.Д. Иевлева. Влияние мгновенных возбуждений на колебательную динамику ядер в двухатомной молекуле. //Л.Д. Изв. РАН. Сер. хим. 2000. № 12. С. 1991.

67. V. V. Eryomin, S.I. Vetchinkin, I.M. Umanskii. Manifestations of wavepacket fractional revivals in a Morse-like anharmonic system. // J. Chem. Phys. 1994. V. 101. P. 10730.

68. Р.П. Фейнман, A.P. Гиббс. Квантовая механика и интегралы по траекториям. М.: Мир. 1965.

69. И.О. Глебов, В.В. Еремин. Новая форма уравнения Редфилда для дисеипативных систем, связанная с матрицей корреляционных функций. // Теор. и мат. физика. 2009. 161 №1. 83-94.

70. W.H. Loisell. Quantum statistical properties of radiation. -N.Y.: Wiley. 1973

71. И.О. Глебов, В.В. Еремин. Экспоненциально затухающие операторы для гармонического осциллятора, линейно связанного с термостатом. // Теор. и мат. физика, 2010, 162 №2, 243-253.

72. В.В. Еремин, ИМ. Уманский, Н.Е. Кузъменко. Особенности колебательного возбуждения молекулы под действием сверхкороткого светового импульса. // Ж. физ. химии. 1998. Т. 72. № 5. С. 899

73. И. О.Глебов, В. В. Еремин. Влияние диссипации на колебательную динамику в системе двух взаимодействующих электронных состояний. // Журн. физ. химии. 2008. Т. 82. № 4. С. 684-689.

74. Г. Эйринг, С.Г. Лин, С.М. Лиин. Основы химической кинетики. М.: Мир. 1983. С. 364

75. P.R. Pokkuluri, P.D. Laible, Y.L. Deng, T.N. Wong, D.K. Hanson, M. Schiffer. The structure of a mutant photosynthetic reaction center shows unexpected changes in main chain orientations and quinone position. //Biochemistry 2002. V. 41. P. 5998-6007 .

76. W.L. Jorgensen, J. Tirado-Rives. The OPLS force field for proteins, energy minimizations for crystals of cyclic peptides and crambin. //J. Am. Chem. Soc. 1988. V. 110. P. 1657-1666.