Кодирование признаков изображения и сложных зрительных образов нейронами коры головного мозга млекопитающих тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, доктор биологических наук Бондарь, Игорь Вечеславович

• Бондарь, Игорь Вечеславович
• доктор биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации доктор биологических наук Бондарь, Игорь Вечеславович

Введение

Глава 1 Обзор литературы

1.1. Теории и гипотезы о формировании внутреннего 15 представительства объектов и событий окружающего мира в мозге

1.2. Иерархическая организация зрительной системы 16 приматов и других высших позвоночных

1.3. Исследование детекторных свойств нейронов: 19 аналитические подходы и основные положения детекторной теории

1.3.1. Анализ параметров настройки нейронов-детекторов

1.3.2. Роль нейронов-детекторов в организации поведения

1.3.3. Концепции кодирования признаков нейронными 22 популяциями

1.4. Физиологический субстрат опознания изображений

1.4.1. Сетчатка и НКТ

1.4.2. Первичная зрительная кора

1.4.3. Нейроны У2 и У4 полей зрительной коры

1 4.4. Роль нижней височной коры в анализе зрительных образов

1.5. Система распознавания лиц у человека и низших 40 приматов

1.6. Методы исследования детекторных свойств нейронов

1.6.1 Оптическое картирование коры

1.6.2 Перманентные имплантации множественных 50 электродов

1.7. Современные модели опознания зрительных образов 53 Заключение

Глава 2 Методика

2.1. Подопытные животные

2.2. Организация зрительной стимуляции и поведенческих 57 экспериментов при изучении свойств нейронов коры обезьян

2.2.1. Начальное приручение обезьян к приматологическому 57 креслу

2.2.2. Протоколы проведения экспериментов в разных 59 условиях зрительной стимуляции: эксперимент с ограниченным полем зрения

2.2.3. Эксперимент с вращающимся диском

2.2.4. Эксперимент с нефиксированным направлением 62 взгляда

2.2.5. Психофизическое тестирование в экспериментах по 62 распознаванию лиц

2.2.6. Эксперименты с фиксацией взгляда

2.3. Хронические имплантации множественных 68 микроэлектродов

2.3.1. Конструкция имплантатов

2.3.2. Определение места регистрации активности с помощью ядерно-магнитной резонансной томографии (ЯМР)

2.3.3. Использование ЯМР-томографии при моделировании и 74 изготовлении конструкций для крепления электродного пучка на поверхности черепа

2.4. Операции по имплантации пучка микроэлектродов

2.4.1. Имплантация пучка электродов в фовеальное 76 представительство яванских макак и игрунки

2.4.2. Имплантация пучка электродов в нижневисочную кору 83 макак-резус

2.5. Эксперименты по регистрации клеточной активности в коре 85 головного мозга обезьян

2.5.1. Отведения клеточной активности в первичной 85 зрительной коре

2.5.2. Обработка данных в экспериментах по исследованию 89 активности в первичной зрительной коре

2.5.3. Регистрации экстраклеточного сигнала и анализ 89 экспериментальных данных в экспериментах по изучению свойств нейронов нижневисочной коры у макак-резус

2.5.4. Показатель сходства, основанный на корреляции

2.6. Эксперименты по оптическому картированию мозга по 92 внутреннему сигналу

2.6.1 Подготовка животного к операции

2.6.2 Операция

2.6.3 Экспериментальная установка для оптического 93 картирования мозга

2.6.4 Зрительная стимуляция и регистрация оптического 96 сигнала

2.6.5 Принцип анализа экспериментальных данных

2.6.6 Непрерывное оптическое картирование

Глава 3 Результаты исследования

3.1. Изучение особенностей функциональной архитектуры 102 первичной зрительной коры методом оптического картирования по внутреннему сигналу

3.1.1 Оптическое картирование коры: блоковый дизайн

3.1.2 Подтверждение результатов с помощью непрерывного 107 оптического картирования

3.2. Оценка успешности хронических имплантаций пучка 109 множественных электродов в зрительную кору обезьян

3.2.1. Результаты отладки метода хронических имплантаций: 110 общие замечания по технике крепления электродов

3.2.2. Качество регистрируемых нейронных сигналов в 113 фовеальном представительстве первичной зрительной коры яванских макак

3.2.3. Исследование качества отведения на примере 119 имплантата мармозетки

3.3. Стабильность свойств нейронов-детекторов нижней 122 височной коры

3.3.1. Стабильное отведение активности одиночных нейронов 122 на примере регистрации в нижневисочной коре макак-резусов

Глава

3.4. Временные модуляции и стабильность ответов нейронов нижней височной коры

3.4.1. Локализация электродов в мозге

3.4.2. Общая характеристика нейронов нижневисочной коры

3.4.3. Стабильность селективности нейронов-детекторов нижневисочной коры

3.4.4. Популяционные данные по стабильности селективности в нижневисочной коре

3.4.5. Стабильность селективности в популяции нейронов

3.4.6. Предпочтительные зрительные стимулы для активации нейронных популяций

3.5. Кодирование информации об индивидуальности лиц в мозге обезьян

3.5.1. Поведенческий эксперимент по распознаванию лиц обезьяной N

3.5.2. Нейронная активность в нижневисочной коре при предъявлении лиц

Обсуждение результатов

4.1. Адаптивность нейронного представления: функциональная анатомия первичной зрительной коры кошки

4.2. Стабильность кодирующих свойств нейронов-детекторов

4.2.1 Долговременная регистрация активности одиночных нейронов

4.2.2 Стабильность представления сложных зрительных объектов в нижневисочной коре обезьян

4.3. Роль прототипа в кодировании индивидуальных лиц нейронами нижневисочной коры обезьян

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Кодирование признаков изображения и сложных зрительных образов нейронами коры головного мозга млекопитающих»

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность проблемы

Обработка зрительной информации представляет собой сложный иерархически организованный процесс, цели которого - категоризация, классификация и выявление биологической значимости объектов окружающей среды. Основной единицей, занятой в анализе характеристических признаков зрительных объектов, является нейрон-детектор. Детекторный принцип работы мозга был сформулирован после того, как в 1959 г. У. МакКаллок и У. Питгс с коллегами обнаружили в сетчатке лягушки нейроны, тонко настроенные на параметры сложных зрительных образов: размер, скорость движения и контраст (Lettvin et al., 1959). Позднее подобного рода клетки-детекторы были найдены на разных уровнях корковой системы анализа зрительной информации: детекторы ориентации линий в первичной зрительной коре кошки (Hubel & Wiesel, 1962); детекторы пересечений и ветвлений линий в стриарной коре кошки (Шевелев и др., 1993); нейроны-детекторы лиц в нижневисочной коре мозга макаки резус (Gross, 1972). Теоретические и практические исследования в области детекторной модели кодирования сенсорного сигнала были проведены Е. Н. Соколовым (Соколов, 1995).

Изучение свойств нейронов-детекторов тесно связано с теоретическими работами в области моделирования зрительной системы. Еще в 1982 г. Д. Марр сформулировал формальные принципы, которые следует принимать в расчет при создании искусственных систем распознавания зрительных образов. Тем не менее, всеобъемлющая теория работы зрительного анализатора до сих пор не создана, а компьютерные системы распознавания образов показали свою функциональность лишь при определенных условиях зрительной среды. Именно поэтому так важны работы по изучению детекторных свойств нейронов, которые смогут объяснить принципы обработки информации в мозге животных. Понимание механизмов, лежащих в основе работы зрительного анализатора, позволит создать интеллектуальные системы распознавания зрительных образов, способные облегчить работу операторов как в сфере обеспечения безопасности жизнедеятельности, так и в разнообразных областях промышленности.

В процессе работы зрительный анализатор сталкивается и успешно решает проблемы, которые вызывают серьезные затруднения при создании искусственных систем распознавания зрительных образов. Так, даже незначительные вариации условий освещения зрительных объектов или изменение их размеров оказывают значительный негативный эффект на успешность распознавания объектов искусственным зрительным анализатором. В связи с этим крайне актуальны исследовательские работы, направленные на детальное изучение свойств нейронов-детекторов. Высокая эффективность нейронов-детекторов связана с их уникальной адаптивной способностью. При этом нервные клетки мозга могут не только приспосабливаться к быстро изменяющимся условиям среды, но и подстраиваться к особенностям зрительного окружения, с которым приходится длительное время контактировать живому организму. Другой важной отличительной чертой детекторов является их способность стабильно кодировать информацию о характеристических признаках изображения и зрительных объектах. И, наконец, однозначность кодирования обеспечивает высокую точность представления информации в мозге. Исследования последних лет значительно обогатили знания о принципах кодирования информации в зрительном анализаторе человека и животных. Тем не менее, изучение адаптивности, стабильности и однозначности кодирования занимают главенствующее положение в работе ведущих мировых лабораторий.

По существующим на настоящий момент представлениям процесс распознавания сложных зрительных объектов можно условно разбить на несколько стадий: выделение фигуры из фона - определение характеристических признаков - связывание отдельных характеристик в единое внутреннее представление - сопоставление с хранящейся в памяти информацией - категоризация. Таким образом, успешное распознавание зрительного образа не заканчивается созданием его внутренней копии, лишь категоризация и выявление биологической значимости объекта логически завершают этот процесс.

Так, было показано, что информация о зрительном образе уже на уровне сетчатки и далее в первичной зрительной коре разделяется на два основных потока, каждый из которых заканчивается в определенных структурах головного мозга (Wassle & Boycott, 1991). Дорзалъный путь, заканчивающийся в теменных отделах коры больших полушарий, участвует в анализе информации о зрительном пространстве и перемещениях объектов в нем, тогда как включенные в вентральный путь нейронные структуры принимают участие в обработке информации, идентифицирующей зрительные образы. На вершине иерархии вентрального пути находятся области передней нижневисочной коры (Ungerleider & Mishkin, 1982). Именно здесь были обнаружены нейроны, селективно реагирующие на появление в поле зрения сложным образом организованных зрительных стимулов, таких как лица человека или обезьяны (Gross, 1972).

Способность к анализу информации о лицах является одной из самых интригующих функциональных особенностей мозга приматов. В процессе эволюции у приматов сформировалась высокоразвитая мимическая мускулатура, которая играет важную роль в обеспечении социальных взаимоотношений у этих животных, ведущих групповой образ жизни. Поэтому в ходе эволюции в мозге приматов возникли специализированные структуры, анализирующие информацию о лицах и их эмоциональных выражениях (Perrett et al., 1992). С помощью методов функциональной магнитно-резонансной томографии удалось локализовать такие структуры как в мозге человека (Kanwisher, 1997; Tsao et al., 2008), так и обезьян (Logothetis et al., 1999; Tsao et al., 2006), а детальные микроэлектродные исследования позволили выявить специфические свойства нейронов-детекторов лиц (Freiwald et al., 2009). Эти нейроны обладают большими рецептивными полями, что дает им возможность анализировать информацию с протяженных участков поля зрения (Gross, 1972). Детекторы обладают свойством инвариантности: изменения параметров освещения зрительных объектов или их размеров не оказывают значительного влияния на их активность (Vogels & Orban, 1996; Vogels & Biederman, 2002). Существует точка зрения, что кодирование информации о сложных зрительных образах происходит не только с помощью увеличения частоты импульсации, но и за счет временных модуляций нейронного разряда (Richmond et al. 1987; Richmond & Optican, 1987; Sugase et al, 1999). Система распознавания таких сложных зрительных стимулов как лица является, по крайней мере, частично, врожденной: нейроны-детекторы лиц были обнаружены даже у новорожденных детенышей макак (Rodman et al., 1991).

В последнее время появился ряд психофизических работ, которые демонстрируют важную роль прототипа или так называемого «усредненного лица» в организации системы распознавания лиц (Leopold et al., 2001). Предполагается, что узнавание индивидуальных лиц происходит путем сравнения их с прототипом, который формируется у субъекта в результате накопления и обработки информации о лицах в процессе жизни. Принцип кодирования информации о сложных зрительных образах, в основе которого лежит сравнение с прототипом, считается универсальным принципом, который широко используется в мозге для формирования внутреннего представления объектов и событий в окружающей среде (Edelman, 1997). В связи с этим особый интерес приобретает исследование роли нейронов-детекторов в кодировании информации о прототипе и индивидуальных лицах.

Исследование сложных свойств нейронов-детекторов предъявляет особые требования к методикам, используемым в таких экспериментах. Перспективным может быть как использование функционального картирования больших популяций нейронов, так и применение электрофизиологических подходов, с помощью которых возможна стабильная одновременная регистрация нескольких отдельных нейронов. Дело в том, что к настоящему моменту получено значительное количество данных, подтверждающих гипотезу о кодировании сложных признаков нейронными ансамблями (Оеог§орои1оз et а1., 1986; №со1еНз е1 а1., 1995; ЭеасЬуукг & Нашрвоп, 1997). Регистрация популяционного ответа с помощью визуализирующих работу мозга методик, а также одновременное отведение активности нескольких отдельных нейронов позволяет получить ценную информацию о кооперативной работе клеток мозга, направленной на решение определенных сенсорных задач. Особенно важным представляется использование методик, позволяющих наблюдать за активностью идентифицированного нейрона в течение длительного времени. Хронические имплантации микроэлектродов делают возможными такие долговременные наблюдения за активностью (а также ее изменениями) одной и той же клетки. Речь идет о регистрациях активности, которые отставлены друг от друга не только на несколько часов, но и на дни, недели или даже месяцы. Увеличение количества регистрирующих электродов в хроническом эксперименте позволяет получить уникальные данные по сочетанной работе отдельных клеток в составе нейронных ансамблей. В настоящее время развитие экспериментальных технологий позволяет вплотную приблизиться к созданию таких методик (Рогаёа е1 а1., 2000).

Цели исследования

Целью настоящей работы является детальное изучение принципов, лежащих в основе представления информации о характеристических признаках изображения и сложных зрительных объектах: адаптивности, стабильности и однозначности кодирования.

Задачи работы

1. Изучить с помощью оптического картирования по внутреннему сигналу особенности представления информации об ориентации зрительного стимула в первичной зрительной коре головного мозга кошки. Наблюдение за большими популяциями нейронов позволит оценить степень адаптации детекторной системы первичной зрительной коры к особенностям зрительного окружения.

2. Разработать методику стабильной одновременной регистрации активностей нескольких нейронов с помощью хронически имплантируемых в мозг обезьян микроэлектродов, а также разработать критерии, позволяющие по характеристикам нейронного ответа оценивать стабильность регистрации сигнала от одного и того же нейрона в разные экспериментальные дни.

3. С помощью хронически имплантированных множественных микроэлектродов изучить способность нейронов-детекторов нижневисочной коры сохранять селективные свойства в условиях отсутствия обучающих воздействий и обеспечивать стабильность кодирования информации.

4. Используя математическую модель морфинга лиц создать наборы зрительных стимулов (лиц), которые могли бы позволить в психофизических экспериментах на обезьянах проверить гипотезу о важной роли прототипа («усредненного лица») в распознавании лиц.

5. Используя наборы проверенных в психофизических опытах стимулов, в электро физиологических экспериментах исследовать настройку нейронов-детекторов лиц и охарактеризовать полученные данные с позиций представлений по кодированию информации о лицах, ключевым звеном которых является использование однозначного кода при участии прототипа.

Научная новизна работы

В представленной работе с помощью современных методических подходов получены принципиально новые данные. Были применены три уникальных методики, позволивших сформулировать оригинальные теоретические выводы об особенностях функционирования зрительной системы: метод оптического картирования коры по внутреннему сигналу, хронические имплантации множественных микроэлектродов и математическая система морфинга лиц. Оптическое картирование по внутреннему сигналу позволяет опосредованно регистрировать активность больших популяций нейронов в ответ на изменяющиеся условия внешней стимуляции. С помощью данного подхода возможно выявление тонкой функциональной организации корковых областей, а также исследование вовлеченности отдельных функциональных модулей коры в процессы переработки информации. Оптическое картирование позволило показать, что популяции нейронов-детекторов в первичной зрительной коре тонко подстроены к статистикам анализируемого зрительного окружения.

По-своему уникален также метод хронических имплантаций множественных микроэлектродов в мозг, который за время выполнения данной работы был успешно адаптирован для использования в длительных экспериментах на обезьянах. Новизна данного подхода заключается в том, что он обеспечивает стабильную регистрацию клеточной активности от одного и того же нейрона. Такого рода данные являются абсолютно уникальными и приоритетными, поскольку позволяют напрямую тестировать не только стабильность свойств нейронов-детекторов, но и позволяют наблюдать за формированием селективности нейронов и ее изменениями у клеток мозга. На основе формы потенциала действия нейрона и распределения межспайковых интервалов были разработаны критерии оценки, которые позволяют выявлять периоды стабильности клеточного сигнала. Впервые напрямую удалось показать, что стимул-специфический паттерн разряда нейронов нижневисочной коры мозга обезьян остается неизменными в течение длительного периода времени: максимальный период наблюдения за стабильной активностью такого рода составил 17 дней.

На основе модели морфинга лиц впервые была разработана шкала лиц с градуальным изменением уровня индивидуальности. Изменения уровня индивидуальности были возможны в диапазоне от 0% (прототип или «усредненное лицо») до 160% (карикатура). Осуществлено прямое сравнение результатов психофизических экспериментов по распознаванию лиц, проводимых с человеком и обезьяной. Было показано, что человек и обезьяна используют один и тот же принцип при распознавании лиц: степень сходства с хранящимся в памяти прототипом.

Изучение характеристик настройки нейронов-детекторов лиц в коре мозга обезьян показало, что ключевую роль в активности этих нейронов играет прототип: кривые настройки были центрированы относительно усредненного лица. Были обнаружены два типа нейронов-детекторов лиц в нижневисочной коре обезьян. Одна часть нейронной популяции увеличивала частоту разряда в ответ на усиление индивидуальных черт лица, тогда как другая ее часть реагировала сильнее на появление в поле зрения животного прототипа. Именно сравнение активностей указанных типов нейронов может служить однозначным кодом, лежащим в основе функционирования системы распознавания лиц. По всей видимости, принцип кодирования, основанный на сравнении с прототипом, является универсальным принципом и для распознавания других сложных зрительных объектов.

Теоретическое и научно-практическое значение работы Основное теоретическое значение данной работы заключается в подтверждении принципов кодирования информации нейронами-детекторами зрительного анализатора млекопитающих, которые могут быть в дальнейшем использованы для создания искусственных интеллектуальных систем распознавания зрительных образов.

Развитие методик визуализации популяционной активности нейронов и картирования мозга интересно с практической точки зрения, в связи с использованием различных модификаций оптического картирования для диагностических целей в нейрохирургии. Ценный методический опыт, накопленный в ходе выполнения данной работы, может быть успешно использован в широком спектре практических задач в будущем.

Методика длительной регистрации клеточной активности может быть использована для новых вариантов интерфейсов мозг-компьютер и нейропротезов. В настоящий момент для управления внешними устройствами используют электроэнцефалограмму, которая, однако, не позволяет достигать той степени специфичности реакций, которая наблюдается на нейронном уровне. Поэтому создание безопасных внутримозговых зондов может получить широкое применение в будущем. Накопленные в ходе работы данные по биосовместимости имплантатов и стабильности регистрации клеточной активности приближают применение данных технологий в практике.

Основные положения, выносимые на защиту

1. В условиях нормального зрения функциональные модули первичной зрительной коры настраиваются на статистики окружающей зрительной среды, обнаруживая свойство долговременной адаптивности.

2. При отсутствии обучающих воздействий нейроны-детекторы нижней височной коры мозга обезьяны способны длительное время сохранять селективный стимул-специфический паттерн разряда, что обеспечивает стабильность кодирования сенсорной информации.

3. Системы распознавания лиц человека и обезьяны принципиально похожи: в основе распознавания лежит принцип сравнения с прототипом.

4. В качестве однозначного кода нейроны-детекторы лиц используют монотонные изменения частоты импульсации относительно базового уровня разряда, который задается реакцией клеток на прототип.

Апробация работы

Основные материалы диссертации были представлены на Гёттингенских нейробиологических конференциях (1995, 1996, 1998); на 1-ой Тюбингенской конференции по исследованию восприятия (1998); конференциях Американского общества по нейронаукам (Новый Орлеан, 2000; Сан Диего, 2001; Новый Орлеан, 2003); на Съездах физиологического общества России им. И.П. Павлова (Екатеринбург, 2006; Москва, 2008; Калуга, 2010); на 29-ой Европейской конференции по зрительному восприятию (Санкт-Петербург, 2006); на XIV-ом всемирном Конгрессе по психофизиологии «Olympics of the brain» (Санкт-Петербург, 2008); на Международной конференции «Прикладная оптика - 2010» (Санкт-Петербург, 2010) и апробированы на межлабораторной конференции ИВНД и НФ РАН (Москва, 2010).

Заключение диссертации по теме «Физиология», Бондарь, Игорь Вечеславович

выводы

1. Оптическое картирование по внутреннему сигналу позволяет быстро и эффективно тестировать особенности функциональной анатомии зрительной коры, связанные с активностью нейронов-детекторов.

2. Функциональные модули, осуществляющие анализ информации о базисных и наклонных ориентациях элементов изображений, занимают равные по площади поверхности первичной зрительной коры.

3. Использование хронически имплантированных микроэлектродов и адекватных критериев оценки параметров нейронной активности позволяют обнаружить и исследовать стабильность селективных свойств нейронов-детекторов.

4. В условиях отсутствия внешних воздействий, вызывающих изменения характеристических нейронных свойств, корковые детекторы способны длительное время сохранять стимул-специфический паттерн активности.

5. Кодирование сложных изображений может осуществляться как за счет увеличения частоты разряда нейронов, так и за счет временных модуляций импульсации клетки.

6. На поведенческом уровне системы распознавания лиц человека и обезьяны принципиально похожи. По всей видимости в основе распознавания лежит принцип сравнения с прототипом.

7. Нейроны-детекторы кодируют информацию об индивидуальных лицах с помощью монотонных изменений частоты импульсации, при этом «нулевая частота» разряда определяется активностью на прототип. Кодирование информации с помощью прототипа может быть одним из универсальных принципов работы сенсорных систем мозга.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Бондарь, Игорь Вечеславович, 2011 год

1. Глезер В.Д. (1985) Зрение и мышление. Ленинград, Издательство1. Наука»

2. Марр Д. (1987) Зрение: информационный подход к изучению представления и обработки зрительных образов. Москва, Издательство «Радио и связь»

3. Мержанова Г.Х., Долбакян Э.Е., Григорьян Г.А. (2009)

4. Функциональная «связанность» нейронов фронтальной коры и гиппокампа в условиах холинергического дефицита при разной стратегии поведения. // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова Т. 59. № 6. С. 696-706

5. Салтыков К.А. (2004) Модельное исследование механизмов настройки нейронов зрительной коры на У-образные фигуры. // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 54(2): 250259

6. Соколов E.H. Векторная психофизиология. // Психологический журнал, 1995, № 4, 5

7. Шевелев И.А., Вердеревская H.H., Марченко В.Г. (1974) Полная перестройка детекторных свойств нейронов зрительной коры кошки в зависимости от условий адаптации. //Докл. АН СССР, 1974, 217: 493

8. Шевелев И.А., Вердеревская H.H., Марченко В.Г., Максимова И.В. (1977) Формирование и функциональное значение темновых рецептивных полей зрительной коры кошки. //Журн. Высш. Нервн. Деятельности, 27: 1159

9. Шевелев И.А., Шараев Г.А. (1981) Динамика ориентационной настройки нейронов зрительной коры. //Нейрофизиология, 13: 451

10. Шевелев И.А. (1984) Нейроны зрительной коры. Москва, Издательство «Наука».

11. Шевелёв И.А., Лазарева H.A., Новикова Р.В., Тихомиров A.C., Шараев Г.А. (1993) Настройка нейронов зрительной коры кошки на крестообразные фигуры. //Нейрофизиология, 1(5): 362-365

12. Шевелёв И.А., Бондарь И.В., Айзел У., Кисварди 3., Бузас П. Иванов P.C., Салтыков К.А. (2005) Анестезия и тангенциальная упаковка нейронов зрительной коры кошки с чувствительностью к крестообразным фигурам. //Докл. РАН, т. 402. №4.С. 566-570

13. Abeles M. (1991) Corticonics: Neural Circuits of the Cerebral Cortex. //Cambridge, UK:Cambridge Univ. Press, 280 pp.

14. Aertsen A.M.H.J., Gerstein G.L. (1991) Dynamic aspects of neuronal cooperativity: fast stimulus-locked modulations of effective Connectivity. //In: Neuronal Cooperativity. Ed: J. Krüger, Springer-Verlag, 52-67

15. Ahissar E., Vaadia E., Ahissar M., Bergman H., Arieli A., Abeles M. (1992) Dependence of cortical plasticity on correlated activity of single neurons and on behavioral context. //Science, 257: 1412-1415.

16. Albrektsson T., Linder L. (1984) Bone injury caused by curing bone cement. A vital microscopic study in the rabbit tibia. //Clin. Orthop. Relat. Res., 183:280-287

17. Albus K. (1975) A quantitative study of the projection area of the central and the paracentral visual field in area 17 of the cat II. The spatial organization of the orientation domain. //Exp. Brain Res., 24: 181-202

18. Appelle S. (1972) Perception and discrimination as a function of stimulus orientation: the "oblique effect" in man and animals. //Psychological Bulletin, 78, 266-278

19. Arieli A, Sterkin A, Grinvald A, Aertsen A. (1996) Dynamics of ongoing activity: explanation of the large variability in evoked cortical responses. //Science, 273: 1868-71

20. Ashbridge E., Perrett D.I., Oram M.W., Jellema T. (2000) Effect of image orientation and size on object recognition: responses of single units in the macaque monkey temporal cortex. //Cogn. Neuropsychol., 17(1): 13-34

21. Babb T.L., Kupfer W. (1984) Phagocytic and metabolic reactions to chronikally implanted metal brain electrodes. //Experimental Neurology, 86(2): 171-182

22. Barna J.S., Arezzo J.C., Vaughan H.G. (1981) A new multielectrode array for the simultaneous recording of field potentials and unit activity. //Electroencephalography and Clinical Neurology, 52: 494-496

23. Bartfeld E., Grinvald A. (1992) Relationships between orientation-preference pinwheels, cytochrome oxidase blobs, and ocular-dominance columns in primate striate cortex. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 89: 11905-11909

24. Bauer R., Jordan W. (1993) Different anisotropies for texture and grating stimuli in the visual map of cat striate cortex. //Vision Res., 33, 1447-1450

25. Baylis G.C., Rolls E.T. (1987) Responses of neurons in the inferior temporal cortex in short term and serial recognition memory tasks. //Exp. Brain Res., 65 (3): 614-22

26. Blasdel G.C., Salma G. (1986) Voltage sensitive dyes reveal a modular organization in the monkey striate cortex. //Nature, 321: 579-585

27. Bonhoeffer T., Grinvald A. (1996) Optical imaging based on intrinsic > signals: the methodology. //In: Brain mapping: the methods. Eds. Academic1. Press, 55-97

28. Borra E., Ichinohe N., Sato T., Tanifuji M., Rockland K.S. (2010)

29. Cortical connections to area TE in monkey: hybrid modular and distributed organization. //Cereb. Cortex, 20(2): 257-70

30. Brodmann K. (1904-1905) Beiträge zur histologischen Lokalization der Grosshirnrinde. Dritte Mitteilung: Die Rindenfelder der niederen Affen. //J. Psychol. Neurol., 4: 177-226

31. Bruce С., Desimone R., Gross C.G. (1981) Visual properties of neurons in a polysensory area in superior temporal sulcus of the macaque. // J Neurophysiol. Aug;46(2):369-84

32. Busigny Т., Joubert S., Felician O., Ceccaldi M., Rossion B. (2010)

33. Holistic perception of the individual face is specific and necessary: evidence from an extensive case study of acquired prosopagnosia. //Neuropsychologic 48 (14): 4057-92

34. Buzsaki G., Bickford R.G., Ryan L.J., Young S., Prohaska O., Mandel R.J., Gage F.H. (1989) Multisite recording of brain field potentials and unit activity in freely moving rats. //Journal of Neuroscience Methods, 28: 209217

35. Campbell F.W., Cleland B.G., Cooper G.F., Enroth-Cugell C. (1968)

36. The angular selectivity of visual cortical cells to moving gratings. //J. Physiol., 198: 237-250

37. Chapman В., Bonhoeffer T. (1998) Overrepresentation of horizontal and vertical orientation preferences in developing ferret area 17. // Proc Natl Acad Sci USA 95: 2609-2614

38. Chorover S.L.j Deluca A.-M. (1972) A sweet new multiple electrode for chronic single unit recording in moving animals. //Physiology and Behavior, 9: 671-674

39. Cohen L.B., Salzberg B.M., Davila H.V., Ross W.N., Landowne D. (1974) Changes in axon fluorescence during activity: Molecular probes of membrane potential. //J. Membr. Biol., 19, 1-36.

40. Coppola D.M., White L.E., Fitzpatrick D., Purves D. (1998) Unequal representation of cardinal and oblique contours in ferret visual cortex. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 95: 2621-2623

41. Coppola D.M., Purves H.R., McCoy A.N., Purves D. (1998) Thedistribution of oriented contours in the real world. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 95: 4002-4006.

42. Coppola D.M., White L.E. (2004) Visual experience promotes the isotropic representation of orientation preference. //Visual Neuroscience, 21, 39-51

43. Davila H.V., Cohen L.B., Salzberg B.M., Shrivastav B.B. (1974)

44. Changes in ANS and TNS fluorescence in giant axons from Lotigo: //J. Membr. Biol., 15, 29-46.

45. Deadwyler S.A., Hampson R.E. (1997) The significance of neural ensemble codes during behavior and cognition. //Annu. Rev. Neurosci., 20: 217-44

46. Desimone R., Schein S.J. (1987) Visual properties of neurons in area V4 of the macaque sensitive to stimulus for. //J. Neurophysiology, 57: 835-868

47. De Valois, R.L., Yund, E.W., Helper, N. (1982) The orientation and direction selectivity of cells in macaque visual cortex. //Vision Res., 22, 531-544

48. Dinkelacker V., Gruter M., Klaver P., Gruter T., Specht K., Weis S., Kennerknecht I., Elger C.E., Fernandez G. (2010) Congenital prosopagnosia: multistage anatomical and functional deficits in face processing circuitry. //J. Neurol., Dec 1.

49. Dow B.M., Vautin R.G., Bauer R. (1985) The mapping of visual space onto foveal striate cortex in the macaque monkey. //The Journal of Neuroscience, 5(4): 890-902

50. Durelli L., Schmidt E.M., Mcintosh J.S., Bak M.J. (1978) Single-unit ^ chronic recordings from the sensorimotor cortex of unrestrained cats during locomotion. // Exp Neurol. Dec;62(3):580-94.

51. Eckhorn R., Bauer R., Jordan W., Brosch M., Kruse W., Munk M., Reitboeck H.J. (1988) Coherent oscillations: a mechanism for feature linking in the visual cortex. //Biological Cybernetics, 60: 121-130

52. Eckhorn R., Frien F., Bauer R., Woelbern T., Kehr H. (1993) High frequency (60-90 Hz) oscillations in primary visual cortex of awake monkey. //NeuroReport, 4: 243-246

53. Edelman S. (1997) Computational theories of object recognition // Trends Cogn Sci. Nov;l(8):296-304.

54. Eichenbaum H., Kuperstein M. (1986) Extracellular neural recording with multichannel microelectrodes. //Journal of Elektrophysiological Technik, 13: 189-209

55. Emery N.J., Lorincz E.N., Perrett D.I., Oram M.W., Baker C.I. (1997)

56. Gaze following and joint attention in rhesus monkeys (Macaca mulatta). //J. Comp. Psychol., Ill (3): 286-93

57. Felleman D.J., Van Essen D. C. (1991) Distributed Hierarchical Processing in the Primate Cerebral Cortex. //Cerebral Cortex, 1991; 1: 1-47

58. Finlay B.L., Schiller P.H., Volman S.F. (1976) Meridional differences in orientation.sensitivity in monkey striate cortex. // Brain Res 105: 350-352

59. Florath I. (1995) Chronische Ableitungen im visuellen Kortex des Kaninchens. //Dissertation, Freiburg \

60. Fontani G. (1981) A technique for long term recording from single neurons in unrestrained behaving animals. //Physiology and Behavior, 26: 331-333

61. Freiwald W.A., Tsao D.Y., Livingstone M.S (2009) A face feature space in the macaque temporal lobe. //Nat Neurosci., 12(9): 1187-96

62. Fregnac Y. and Imbert M. Early development of visual cortical cells in normal and dark-reared kittens: relationship between orientation selectivity and ocular dominance. J Physiol 278: 27-44, 1978.

63. Fujita I., Tanaka K., Ito M., Cheng K. (1992) Columns for visualfeatures of objects in monkey inferotemporal cortex. //Nature, 360: 343-346

64. Furmanski C.S., Engel S.A. (2000) An oblique effect in human primary visual cortex. //Nature Neuroscience, 36, 535-536

65. Fuster J.M. (1990) Inferotemporal units in selective visual attention and short-term memory. //J. Neurophysiol., 64(3): 681-97

66. Gallant J.L., Connor C.E., Van Essen D.C. (1998) Neural activity in areas VI, V2 and V4 during free viewing of natural scenes compared to controlled viewing. //NeuroReport, 9: 2153-2158

67. George M.S., Ketter T.A., Gill D.S., Haxby J.V., Ungerleider L.G., Herscovitch P., Post R.M. (1993) Brain regions involved in recognizing facial emotion or identity: an oxygen-15 PET study. //J. Neuropsychiatry Clin. Neurosci. Fall; 5(4): 384-94

68. Georgopoulos A.P., Schwartz A.B., Kettner R.E. (1986) Neuronal population coding of movement direction. //Science, 233: 1416-19 .

69. Gerstein G.L., Perkel D.H. (1972) Mutual temporal relationships among neuronal spike trains. //Biophys. J., 12: 453-473

70. Goldman-Rakic P.S. (1988) Topography of cognition: parallel distributed networks in primate association cortex. //Ann. Rev. Neurosci., 11: 137-156

71. Gochin PM. (1996) The representation of shape in the temporal lobe. // Behav Brain Res. Apr;76(l-2):99-l 16

72. Gray C.M., Singer W. (1989) Stimulus specific neuronal oscillations in the orientation columns of the cat visual cortex. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 86: 1698-1702

73. Gray C.M., Maldonado P.E., Wilson M., McNaughton B. (1995)

74. Tetrodes markedly improve the reliability of multiple single-unit isolation form multi-unit recordings in cat striate cortex. //J. Neurosci Meth., 63: 4354

75. Grinvald A., Lieke E., Frostig R.D., Gilbert C.D., Wiesel T.N. (1986)

76. Functional architecture of cortex revealed by optical imaging of intrinsic signals. //Nature, 324, 361-364

77. Gross C.G., Rocha-Miranda C.E., Bender D.B. (1972) Visual propertiesof neurons in inferotemporal cortex of the macaque. //J. Neurophysiol., 35(1): 96-111

78. Haenny P.E., Schiller P.H. (1988) State dependent activity in monkey visual cortex: I. Single cell activity in VI and V4 on visual tasks. //Experimental Brain Research, 69: 225-244

79. Haxby J.V., Ungerleider L.G., Horwitz B., Maisog J.M., Rapoport S.I., Grady C.L. (1996) Face encoding and recognition in the human brain. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 93(2): 922-7

80. Hebb D.O. (1949) The Organization of Behavior: a Neuropsychological Theory. //New York: Wiley

81. Hendrickson A.E., Wilson J.R. (1979) A difference in 14C.deoxyglucose autoradiographic patterns in striate cortex between Macaca and Saimiri monkeys following monocular stimulation. //Brain Research, 170: 353-358

82. Henry G.H., Dreher B., Bishop P.O. (1974) Orientation specificity of cells in cat striate cortex. // J Neurophysiol 37: 1394-1409.

83. Heywood C.A., Cowey A.J. (1987) On the role of cortical area V4 in the discrimination of hue and pattern in macaque monkeys. //Neuroscience, 7: 2601-17

84. Hietanen J.K., Perrett D.I., Oram M.W., Benson P.J., Dittrich W.H. (1992) The effects of lighting conditions on responses of cells selective for face views in the macaque temporal cortex. //Exp. Brain Res., 89 (1): 157-71

85. Horton J.C., Hubel D.H. (1981) Regular patchy distribution of cytochrome oxidase staining in primary visual cortex of macaque monkey. //Nature, 292: 762-764

86. Horton J.C. (1984) Cytochrome oxidase patches: a new cytoarchitectonic feature of monkey visual cortex. Review. //Philos Trans R Soc Lond B biol Sci, 199-253

87. Howard I.P. Human Visual Orientation. New York: Wiley, 1982.

88. Howard I.P., Templeton W.B. Human Spatial Orientation. London, UK: Wiley, 1966.

89. Huang L., Shou T., Chen X., Yu H., Sun C., Liang Z. (2006) Slab-like functional architecture of higher order cortical area 21a showing oblique effect of orientation preference in the cat. // Neuroimage. 32(3):1365-74.

90. Hubel D.H., Wiesel T.N. (1962) Receptive fields, binocular interaction and functional architecture in the cat's visual cortex. //J. Physiol. (London), 160: 106-154

91. Hubel D.H., Wiesel T.N. (1968) Receptive fields and functional architecture of monkey striate cortex. //J. Physiol., 195: 215-243

92. Hubel D. H., Wiesel T. N. (1977) Functional architecture of macaque monkey visual cortex. //Proceedings of Royal Society London B: Biological Sciences, 198, 1-59

93. Hubener M., Shoham D., Grinvald A., Bonhoefer T. (1997) Spatial relationships among three columnar systems in cat area 17. //J. Neurosci., 23: 9270-9284

94. Humphrey D.R. (1970) A chronically implatable multiple micro-electrode system with independent control of electrode positions. //Electroencephalography and Clinical Neurophysiology, 29: 616-620

95. Janssen P., Vogels R., Orban G.A. (2000) Three-dimensional shape coding in inferior temporal cortex. //Neuron, 27 (2): 385-97

96. Jellema T., Weijnen J.A.W.M. (1991) A slim needle-shaped multiwire microelectrode for intracerebral recording. //Journal of Neuroscience Methods, 40: 203-209

97. Kanwisher N., McDermott J., Chun M. (1997) The fusiform face area: A module in human extrastriate cortex specialized for face perception. //J. Neurosci., 17: 4302-4311

98. Kennedy H., Orban G. A. (1979) Preferences for horizontal or vertical orientation in cat visual cortical neurons. //J. Physiol. London, 296, 61-62

99. Kety S.S., Landau W.M., Freygang W.H., Rowland L.P., Sokoloff L. (1955) Estimation of regional circulation in the brain by uptake of an inert gas. //American Physiological Society, Abstr., 85

100. Knudsen E.I., duLac S., Esterly S.D. (1987) Computational maps in the brain. //Annu. Rev. Neurosci., 10: 41-65

101. Kreiter A.K., Singer W. (1996) Stimulus-depent synchronization of neural responses in the visual cortex of the awake macaque monkey. //Journal of Neuroscience, 16 (7): 2381-2396

102. Krüger J. (1991) Spike train correlations on slow time scale in mokey visual cortex. //In: Neuronal Cooperativity Ed: J. Krüger, Springer-Verlag, 105-132

103. Krüger J., Becker J.D. (1991) Recognizing the visual stimulas from neuronal discharges. //Trends in Neuriscience, 14 (7): 282-286

104. Kubie J.L. (1984) A driveable bundle of microwires for collecting single-unit data from freely-moving rats. //Physiology and Behavior, 32: 115-118

105. Kuperstein M., Eichenbaum H. (1985) Unit activity, evoked potentials and slow waves in the rat hippocampus and olfactory bulb recorded with a 24-channel microelectrode. //Neuroscience, 15(3): 703-712

106. Legendy C. R., Salcman M., Brennan N. (1984) A multiple floating microelectrode for chronic implantation and longterm single unit recording in the cat. //Electroencephalography and Clinical Neurology, 58: 285-288

107. Leopold D.A., Logothetis N.K. (1996) Activity changes in early visual cortex reflect monkeys' percepts during binocular rivalry. //Nature, 379 (6565): 549-53

108. Leopold D.A., Logothetis N.K. (1999) Multistable phenomena: changing views in perception. //Trends. Cogn. Sci., 3 (7): 254-264

109. Leopold D.A., O'Toole A.J., Vetter T., Blanz V. (2001) Prototype-referenced shape encoding revealed by high-level aftereffects. //Nat. Neurosci., 4 (1): 89-94

110. Lettvin J.Y., Maturano H.R., McCuIloch W.S., Pitts W.H. (1959)

111. What the frog's eye tells the frog's brain. //Proc. of the Inst, of Radio engineers, 47: 1940-1951

112. LeVay S., Hubel D.H., Wiesel T.N. (1975) The pattern of ocular dominance dominance columns in macaque visual cortex revealed by a reduced silver stain. //J. Comp. Neurol., 159: 559-576

113. Li B., Peterson M.R., Freeman R.D. (2003) Oblique Effect: A Neural Basis in the Visual Cortex // J Neurophysiol 90: 204-217

114. Leventhal A.G., Hirsch H.V. B. (1977) Effects of Early Experience upon Orientation Sensitivity and Binocularity of Neurons in Visual Cortex of Cats. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 74, 1272-1276

115. Liang Z., Shen W., Shou T. (2007) Enhancement of oblique effect in the cat's primary visual cortex via orientation preference shifting induced by excitatory feedback from higher-order cortical area 21a.// Neuroscience. 145(l):377-83.

116. Lindner L. (1976) Bone cement monomer. //Thesis, Goteborgs Universitet, Sweden.

117. Livingstone M.S. Freeman D.C. Hubel D.H. (1996) Visual responses in VI of freely viewing monkeys. //Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 61: 27-37

118. Logothetis N.K., Pauls J. (1995) Psychophysical and physiological evidence for viewer-centered object representations in the primate. //Cereb. Cortex, 5(3): 270-88

119. Logothetis N.K., Guggenberger H., Peled S., Pauls J. (1999)

120. Functional imaging of the monkey brain. //Nat. Neurosci., 2: 555-562

121. Mansfield RJW. (1974) Neural basis of the orientation preference in primates. // Science 186: 1133-1135

122. Mansfield, R. J. W., Ronner S. F. (1978) Orientation anisotropy in monkey visual cortex. //Brain Res., 149, 229-234

123. Maunsell J.H.R., Newsome W.T. (1987) Visual processing in monkey extrastriate cortex. //Ann. Rev. Neurosci., 10: 363-402

124. McGinty D.J., Harper R.M. (1976) Dorsal raphe neurons: depression of firing during sleep in cats. //Brain Research, 101: 569-575

125. McNaughton BL, O'Keefe J, Barnes CA. (1983) The stereotrode: a new technique for simultaneous isolation of several single units in the central nervous system from multiple unit records. // J. Neurosci. Methods. 8(4):391-7.

126. Miller E.K., Gochin P.M. and Gross C.G. (1991) A habituation-like decrease in the responses of neurons in inferior temporal cortex of the macaque. //Vis. Neurosci., 7357-362

127. Mioche L., Singer W. (1988) Long term recordings and receptive field measurements from single units of the visual cortex of awake unrestrained kittens. //Journal of Neuroscience Methods, 26: 83-94

128. Missal M., Vogels R., Orban G.A. (1997) Responses of macaque inferior temporal neurons to overlapping shapes. //Cereb. Cortex, 7(8): 75867

129. Miyashita Y. (1988) Neuronal correlate of visual associative long-term memory in the primate temporal cortex. //Nature, 335, 817-820

130. Moran J., Desimone R. (1985) Selective attention gates visual processing in the extrastriate visual cortex. //Science, 229: 782-784

131. Motter B.C. (1993) Focal attention produces spatially selective processing in visual cortical areas VI, V2, and V4 in the presence of competing stimuli. //Journal of Neurophysiology, 70: 909-919

132. Mountcastle, V. B. (1957) Modality and topographic properties of single neurons of cat's somatic sensory cortex. //J. Neurophysiol., 20, 408434

133. Mountcastle V. B. (1997) The columnar organization of the neocortex. //Brain, 120: 701-722

134. Nakamura K., Kubota K. (1995) Mnemonic firing of neurons in the monkey temporal pole during a visual recognition memory task. //J Neurophysiol., 74 (1): 162-78

135. Nicolelis M.A., Baccala L.A., Lin R.C., Chapin J.K. (1995)

136. Sensorimotor encoding by synchronous neural ensemble activity at multiple levels of the somatosensory system. //Science, 268: 1353-58

137. Nicolelis M.A., Ghazanfar A.A., Faggin B.M., Votaw S., Oliveira L.M.O. (1997) Reconstruction the engramm: simultaneous, multisite, many single neuron recordings. //Neuron, 18: 529-537

138. Noda H., Freeman R.B.Jr., Creutzfeldt O.D. (1970) Neuronal correlates of stimulus orientation and retinal motion and their binocular interaction in the visual cortex of chronic cats. // Brain Res 24:558,

139. Ohki K., Chung S., Ch'ng Y.H., Kara P., Reid C. (2005) Functional imaging with cellular resolution reveals precise micorarchitecture in visual cortex. //Nature, 433, 597 603

140. O'Keefe J., Bouma H. (1969) Complex sensory properties of certain amygdala units in the freely moving cat. //Experimental Neurology, 23: 384398

141. Optican L.M, Richmond B.J. (1987) Temporal encoding of two-dimensional patterns by single units in primate inferior temporal cortex. III. Information theoretic analysis. //J. Neurophysiol., 57: 162-78

142. Oram M.W., Perrett D.I. (1992) Time course of neural responses discriminating different views of the face and head. //J. Neurophysiol., 68 (1): 70-84

143. Orban G.A. and Kennedy H. (1981) The influence of eccentricity on receptive field types and orientation selectivity in areas 17 and 18 of the cat. // Brain Res 208: 203-208

144. Palmer C. (1978) A microwire technique for recording single neurons in unrestrained animals. //Brain Research Bulletin, 3: 285-289

145. Palmer S.E. (1999) Vision science: photons to phenomenology. //MIT Press, Cambridge, Massachusetts

146. Payne B.R., Berman N., Murphy E.H. (1981) Organization of direction preferences in cat visual cortex. // Brain Res. May 4;211(2):445-50.

147. Perkel D.H., Gerstein G.L., Moore G.P. (1967) Neuronal spike trains and stochastic point processes. II. Simultaneous spike trains. //Biophys. J., 7: 419^10

148. Perrett D.I., Oram M.W., Harries M.H., Bevan R., Hietanen J.K., Benson P.J., Thomas S. (1991) Viewer-centred and object-centred coding of heads in the macaque temporal cortex. //Exp Brain Res., 86(1): 159-73

149. Perrett D.I., Hietanen J.K., Oram M.W., Benson P.J. (1992)

150. Organization and functions of cells responsive to faces in the temporal cortex. //Philos.Trans. R. Soc.Lond B Biol Sci., 335 (1273): 23-30

151. Peterhans E., von der Heydt R. (1988) Mechanisms of contour perception in monkey visual cortex. II. Contours bridging gaps. //Journal of Neuroscience, 9: 1749-1763

152. Pettigrew J.D., Nikara T., and Bishop P.O. (1968) Binocular interaction on single units in cat striate cortex: simultaneous stimulation by single moving slit with receptive fields in correspondence. Exp Brain Res 6: 391—410.

153. Pfingst B. E., Albrektsson T., Tjelström A., Miller J. M., Zappia

154. J., Xue X., Weiser F. (1989) Chronic skull-anchored percutaneous implants in non-human primates. //Journal of Neuroscience Methods, 29: 207-216

155. Poggio G.F., Doty R.W.J., Talbot W.H. (1977) Foveal striate cortex of behaving monkey: single-neuron responses to square-wave gratings during fixation of gaze. // J Neurophysiol 40: 1369-1391

156. Porada I, Bondar I, Spatz WB, Krüger J. (2000) Rabbit and monkey visual cortex: more than a year of recording with up to 64 microelectrodes. // JNeurosci Methods. Jan 31;95(l):13-28

157. Rhodes G., Brennan S., Carey S. (1987) Identification and ratings of caricatures: implications for mental representations of faces // Cognitive Psychology, 19:473-497

158. Ribot J., Tanaka S., Tanaka H., Ajima A. (2006) Online analysis method for intrinsic signal optical imaging. // J Neurosci Methods. 153(1):8-20.

159. Richmond B.J, Optican L.M. (1987) Temporal encoding of two-dimensional patterns by single units in primate inferior temporal cortex. II. Quantification of response waveform. //J. Neurophysiol., 57: 147-61

160. Richmond B.J, Optican L.M, Podell M., Spitzer H. (1987)

161. Temporal encoding of two-dimensional patterns by single units in primate inferior temporal cortex. I. Response characteristics. //J. Neurophysiol., 57: 132-46

162. Riehle A., Grun S., Diesmann M., Aertsen A. (1997) Spike synchronization and rate modulation differentially involved in motor cortical function. //Science, 278: 1950-53

163. Rodman H.R., Scalaidhe S.P., Gross C.G. (1993) Response properties of neurons in temporal cortical visual areas of infant monkeys. // J Neurophysiol. 1993 Sep;70(3):l 115-36.

164. Rolls E.T., Baylis G.C., Hasselmo M.E., Nalwa V. (1989) Theeffect of learning on face selective responses of neurons in the cortex in the superior temporal sulcus of the monkey //Exp. Brain Res., 76, 153-164

165. Rose D. and Blakemore C. (1974) An analysis of orientation selectivity in the cat's visual cortex. // Exp Brain Res 20: 1-17

166. Russ B.E., Ackelson A.L., Baker A.E., Cohen Y.E. (2008; Coding of auditory-stimulus identity in the auditory non-spatial processing stream. // J Neurophysiol 99:87-95.

167. Salcman M., Bak M.J. (1976) A new chronic recording intracortical microelectrode. //Medical and Biological Engineering, 15(1): 42-50

168. Salzman C.D., Murasugi C.M., Britten K.H., Newsome W.T. (1992) Microstimulation in visual area MT: effects on direction discrimination performance. //Journal of Neuroscience, 12(6): 2331-55

169. Sary G., Vogels R., Orban G.A. (1993) Cue-invariant shape selectivity of macaque inferior temporal neurons. //Science, 260 (5110): 995-7

170. Sato T., Uchida G., Tanifuji M. (2009) Cortical columnar organization is reconsidered in inferior temporal cortex. // Cereb Cortex. Aug; 19(8):1870-88

171. Schmidt E.M., Bak M.J., Mcintosh J.S. (1976) Long-term chronic recording from cortical neurons. //Experimental Neurology, 52: 496-506

172. Schwartz A.B. (1994) Distributed motor processing in cerebral cortex. //Curr. Opin. Neurobiol., 4: 840-46

173. Shevelev I.A., Eysel U.T., Lazareva N.A., Sharaev G.A. (1998)

174. Orientation tuning and receptive field structure in cat striate cortex neurons under local blockade of intracortical inhibition //Neuroscience, 84: 25-36

175. Sobotka S. and Ringo J.L. (1993) Investigation of long term recognition and association memory in unit responses from inferotemporal cortex. //Exp. Brain Res., 96, 28-38

176. Sokoloff L. (1977) Relation between physiological function and energy metabolism in the central nervous system. //J. Neurochem., 29, 13-26

177. Strumwasser F. (1958) Long-term recording from single neurons in brain of unrestrained mammals. //Science, 127: 469-470

178. Sugase Y., Yamane S., Ueno S., Kawano K. (1999) Global and fine information coded by single neurons in the temporal visual cortex. //Nature, 400(6747): 869-73

179. Szabo J., Cowan W.M. (1984) A stereotaxic atlas of the brain of the cynomolgus monkey (Macaca fascicularis). //Journal of Comperative Neurology, 222: 265-300

180. Tolhurst D.J., Dean A.F., Thompson I.D. (1981) Preferred direction of movement as an element in the organization of cat visual cortex. //Exp. Brain Res., 44, 340-342

181. Tolias A.S., Ecker A.S., Siapas A.G., Hoenselaar A., Keliris G.A. (2007) Recording chronically from the same neurons in awake, behaving primates. // J Neurophysiol 98: 3780-3790

182. Tovee M.J., Rolls E.T., Azzopardi P. (1994) Translation invariance in the responses to faces of single neurons in the temporal visual cortical areas of the alert macaque. //J. Neurophysiol., 72 (3): 1049-60

183. Thomas E., Van Hulle M.M., Vogels R. (2001) Encoding of categories by noncategory-specific neurons in the inferior temporal cortex. //J. Cogn. Neurosci., 13 (2): 190-200

184. Tootell R.B., Silverman M.S., De Valois R.L. (1981) Spatial frequency columns in primary visual cortex. //Science, 214: 813-815

185. Tootell R.B., Switkes E., Silverman M.S., Hamilton S.L. (1988)

186. Functional anatomy of macaque striate cortex. II. Retinotopic organization. //Journal ofNeuroscience, 8(5): 1531-68

187. Tovee M.J., Rolls E.T., Treves A., Bellis R.P. (1993) Information encoding and the responses of single neurons in the primate temporal visual cortex. //J. Neurophysiol.,70: 640-54

188. Trulson M.E., Jacobs B.L. (1979) Raphe unit activity in freely moving cats: correlation with level of behavioral arousal. //Brain Research, 163: 135-150

189. Tsao D.Y., Freiwald W.A., Tootell R.B., Livingstone M.S. (2006)

190. A cortical region consisting entirely of face-selective cells. //Science, 311(5761): 670-4

191. Tsao D.Y., Moeller S., Freiwald W.A. (2008) Comparing face patch systems in macaques and humans. //Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 105(49): 19514-9

192. Zohary E., Shadlen M.N., Newsome W.T. (1994) Correlated neuronal discharge rate and its implications for psychophysical performance. //Nature, 370: 140^13; Erratum. 1994. Nature, 371: 358

193. Ungerleider L.G., Mishkin M. (1982) Two cortical visual systems. //In: Analysis of visual behavior (Ingle D.G., Goodale M.A., and Mansfield R.J.Q, eds.), 549-586. Cambridge, MA: MIT Press.

194. Valentine T., Bruce V. (1986) Recognizing familiar face: the role of distinctiveness and familiarity. // Can. Jour, of Psych, 40:300-305

195. Valentine T., (1991) A unified account of the effects of distinctiveness, inversion and race in face recognition. // The quart. Journ. of Exp. Psych, 43A(2):161-204

196. Valverde F. (1985) The organizing principles of the primary visual cortex in the monkey. //In: Cerebral Cortex, vol. 3: Visual Cortex Plenum Press, New York, 207-2571.