Характеристика генов семейства SOD культурных (Zea mays) и дикорастущих (Larix sibirica, L. gmelinii) растений в связи с проблемой механизмов генетической регуляции тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Катышев, Александр Игоревич

• Катышев, Александр Игоревич
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Катышев, Александр Игоревич

ИСПОЛЬЗОВАННЫЕ СОКРАЩЕНИЯ.

ВВЕДЕНИЕ.

I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1. Активные формы кислорода (АФК).

1.2. Химическая природа АФК.

1.2. Цитотоксические эффекты АФК.

1.3. Биологические источники АФК.

1.4. Метаболизм АФК в клетках.

2. Супероксиддисмутазы: различные типы, эволюция структуры и функции ферментов.

2.1. Железо-содержащие СОД.

2.2. Марганец-содержащие СОД.

2.3. Камбиалистические СОД.

2.4. Медь/цинк-содержащие СОД.

2.5. Никель-содержащие СОД.

3. Исследования клеточных функций супероксиддисмутаз.

3.1. Мутационный и комплементационный анализ.

3.2. Исследования биологической роли СОД с использованием трансгенных моделей и миметиков.

4. Характеристика генных семейств СОД растений.

4.1. Структура генных семейств СОД растений.

4.2. Регуляция экспрессии генов СОД растений.

4.3. Представления об эволюции структуры и функции генов СОД растений.

5. Состояние исследований генов СОД у хвойных растений.

6. Итоги обзора литературы.

II. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

1. Объект исследования.

2. Использованные методы.

2.1. Выделение ДНК.

2.2. Выделение РНК.

2.3. Подбор праймеров для ПЦР и ОТ-ПЦР.

2.4. Условия ПЦР на геномной ДНК.

2.5. Синтез первой цепи кДНК.

2.6. Условия ОТ-ПЦР.

2.7. Условия З'ЯАСЕ.

2.8. Условия 5'11АСЕ.

2.9. Электрофоретическое разделение продуктов синтеза первой цепи кДНК в денатурирующих условиях.

2.10. Электрофоретическое разделение и очистка продуктов ПЦР, ОТ-ПЦР, З'ЯАСЕ и 5'11АСЕ.

2.11. Клонирование фрагментов кДНК.

2.12. Выделение плазмидной ДНК.

2.13. Условия секвенирования ДНК.

2.14. Саузерн-гибридизация.

2.15. Нозерн-гибридизация.

2.16. Контекстный анализ нуклеотидных и аминокислотных последовательностей.

III. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

1. Получение ОТ-ПЦР-продуктов, соответствующих высококонсервативным участкам генов СОД растений.

1.1. Анализ последовательностей генов СОД растений и подбор праймеров.

1.2. ОТ-ПЦР на мРНК растений различных систематических групп.

2. Секвенирование фрагмента кДНКгена РеСОД Zea mays, доказательства широкого распространения генов РеСОД у растений и контекстный анализ аминокислотных последовательностей РеСОД.

2.1. Секвенирование и сравнение кДНК РеСОД кукурузы с высокогомологичными последовательностями других растений.

2.2. Контекстный анализ аминокислотных последовательностей Fe-, Мп- и камбиалистических СОД прокариот и эукариот.

2.3. Стрессоиндуцируемая экспрессия гена РеСОД Zea mays.

3. Исследование структуры гена хлоропластной Си/2пСОД кукурузы.

3.1. Секвенирование и анализ кДНК гена хлоропластной Си^пСОД Z. mays.

3.2. Сравнительный анализ структурных особеностей генов хлоропластных Си/гпСОД Z. mays.

4. Исследование особенностей структуры генов Си/%пСОДлиственницы.

4. 1. Секвенирование и анализ кДНК генов Си/гпСОД Larix sibirica и L. gmelinii.

4.2. Получение, секвенирование и контекстный анализ 3'-концевых последовательностей кДНК генов Cu/ZnCOД лиственницы.

4.3. Анализ 5'-концевых участков кДНК двух видов Larix.

4.4. Определение количества копий генов Си/гпСОД Larix sibirica и L. gmelinii с помощью методов Саузерн-гибридизации и ПЦР.

5. Исследование особенностей структуры генов МпСОД Larix sibirica и L. gmelinii.41 5 1. Секвенирование и анализ кДНК гена МпСОД Larix sibirica и L. gmelinii.

5.2. Получение, секвенирование и контекстный анализ З'-концевых последовательностей кДНК гена МпСОД Larix sibirica и L. gmelinii.

5.3. Определение копийности генов МпСОД L. gmelinii и L. sibirica с использованием методов ОТ-ПЦР и ПЦР на геномной ДНК.

5.4. Роль альтернативного полиаденилирования транскриптов генов МпСОД в регуляции экспрессии данных генов.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Характеристика генов семейства SOD культурных (Zea mays) и дикорастущих (Larix sibirica, L. gmelinii) растений в связи с проблемой механизмов генетической регуляции»

Супероксид-радикал, образующийся в клетке в нормальных и стрессовых условиях как побочный продукт метаболических процессов, способен оказывать токсическое воздействие на клетку как напрямую, так и выступая в роли предшественника более цитотоксичной АФК -гидроксильного радикала. Неудивительно, что ферменты, осуществляющие элиминацию супероксидного радикала в живых системах -супероксиддисмутазы (СОД) - привлекают пристальное внимание исследователей, изучающих механизмы клеточных систем защиты от действия стрессовых факторов. У животных и человека интерес к изучению функции и роли данных ферментов связан с тем фактом, что мутагенный эффект АФК может служить причиной ряда заболеваний и являться одним из факторов старения. Что касается растений, то исследование антиоксидантной системы клетки было в большей степени связано с изучением возможности модификации устойчивости растений к неблагоприятным внешним воздействиям. В последнее время интерес к изучению СОД, как ферментов, участвующих в метаболизме АФК, снова возрос в связи с открытием сигнальной функции АФК.

В то же время, несмотря на интенсивное изучение генов семейства СОД растений, многие аспекты эволюции структуры и функции данных генов у растений остаются пока недостаточно исследованными. Так, например, с учетом завершения проекта по секвенированию генома модельного растения АгаЫЗорБ'гБ (ИаИапа более-менее становится ясной структура генных семейств СОД и функциональное разделение генов данного семейства в клетке двудольных растений. Аналогичные данные по генам СОД растений других таксономических групп, таких как однодольные и голосеменные растения, очевидно, являются недостаточными для формирования адекватных представлений о структуре генных семейств СОД у растений этих систематических групп. Без этих данных, в свою очередь, невозможно внести большую ясность в представления о структуре, функции, регуляции и эволюции генов семейства СОД растений в целом.

Цели и задачи исследования. Целью настоящей работы являлось исследование структуры и экспрессии отдельных генов семейства СОД у таксономически удаленных видов растений для выяснения возможных механизмов регуляции их экспрессии.

Для достижения этой цели были сформулированы следующие задачи:

- изучение организации кодирующих областей отдельных представителей генного семейства СОД хвойных растений Larix sibirica и Larix gmelinii путем секвенирования продуктов ПЦР и ОТ-ПЦР;

- изучение особенностей экзон-интронной организации генов СОД у Larix sibirica и Larix gmelinii\

- контекстный анализ полученных данных по структурной организации генов и аминокислотных последовательностей СОД двух видов лиственниц методами in silico;

- секвенирование и контекстный анализ потенциальных регуляторных нетранслируемых областей мРНК генов СОД L. sibirica и L. gmelinii;

- поиск и анализ генов, кодирующих хлоропластные СОД (РеСОД и Си/2пС0Д) кукурузы {Zea mays).

Научная новизна и практическая ценность работы. Впервые получены молекулярно-биологические доказательства экспрессии гена РеСОД кукурузы и определена частичная последовательность кДНК данного гена. Эти данные наряду с обнаружением в электронных базах данных EST высокогомологичных последовательностей кДНК РеСОД пшеницы (Triticum aestivum) и сорго (Sorghum bicolor) позволили опровергнуть существовавшую ранее гипотезу об эволюционном замещении функции генов РеСОД у растений генами, кодирующими СиУ2пС0Д.

Впервые были определены последовательности кДНК и участков геномной ДНК генов, кодирующих хлоропластные Си/гпСОД у двух видов лиственницы. Результаты контекстного анализа этих последовательностей предполагают существование различий в регуляции экспрессии на посттранскрипционном уровне одного из обнаруженных генов у лиственниц двух видов.

Впервые секвенированы последовательности кДНК и геномной ДНК генов МпСОД двух видов хвойных растений. Анализ З'НТП мРНК данных генов показал наличие в их структуре альтернативных сигналов полиаденилирования, что по-видимому, послужило причиной обнаруженного в данной работе полиморфизма длины трансриптов гена МпСОД лиственницы сибирской и Гмелина. Обнаруженная эволюционная консервативность альтернативного полиаденилирования, выражающаяся в представленности потенциальных сигналов полиаденилирования в З'НТП мРНК генов МпСОД растений разных систематических групп и животных, свидетельствует о вероятной высокой значимости альтернативного полиаденилирования как механизма посттранскрипционной регуляции экспрессии данных генов.

Апробация работы. Материалы диссертации были доложены на V съезде ВОФР и международной научной конференции «Физиология растений

- основа фитобиотехнологии» (Пенза, 2003 г), на всероссийской конференции «Стрессовые белки растений» (Иркутск, 2004), на международном симпозиуме "Физиология трансгенного растения и биобезопасность" (Москва, 2004), на международной конференции «Moscow Conference on Computational Molecular Biology» (MCCMB, Москва, 2005).

Публикации. Основные результаты диссертации изложены в 8 печатных работах. Одна работа находится в печати (Молекулярная биология.

- 2006. - 2.)

Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов и методов исследования, результатов исследования и их обсуждения, выводов и списка цитированной литературы, включающего 207 работ зарубежных и отечественных авторов. Работа изложена на 124 страницах, содержит 20 рисунков и 4 таблицы.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Катышев, Александр Игоревич

выводы

1. Получены и секвенированы последовательности кДНК двух генов хлоропластной Си/гпСОД и одного гена МпСОД Larix sibirica и Larix gmelinii.

2. З'-нетраслируемые последовательности мРНК одного из генов хлоропластной CuJZwCOJX существенно различаются у Larix sibirica и Larix gmelinii. Эти различия, по всей видимости, обусловливают дифференциальную регуляцию на посттранскрипционном уровне экспрессии данного гена у L. sibirica и L. gmelinii в ответ на действие окислительного стресса.

3. Для кДНК всех исследованных генов СОД L. sibirica и L. gmelinii характерна высокая консервативность нуклеотидных и кодируемых ими аминокислотных последовательностей.

4. Множественность транскриптов единственного гена, кодирующего митохондриальную МпСОД у L. sibirica и L. gmelinii, определяется альтернативным полиаденилированием пре-мРНК. Данный вид посттранскрипционной модификации, по-видимому, играет важную роль в дифференциальной регуляции гена МпСОД лиственницы.

5. Помимо обнаруженного ранее гена хлоропластной CvJZnCOJX генное семейство СОД кукурузы представлено также генами, кодирующими хлоропластные РеСОД и CvJZnCOJ\.

6. Экспрессия гена РеСОД Zea mays изменяется в ответ на действие низких положительных и субоптимальных температур.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Высокий уровень компартментализации растительных клеток и, как следствие, пространственное разобщение метаболических процессов, побочными продуктами которых являются цитотоксичные активные формы кислорода, предполагают необходимость функционирования сложной системы детоксикации АФК в растительных клетках. Так, семейства генов, кодирующих ключевые ферменты антиоксидантной защиты — супероксиддисмутазы — обычно сложно организованы и представлены генами, кодирующими ферменты разного типа, различающимися по используемому в качестве кофактора иону металла, происхождению и внутриклеточной локализации. Несмотря на высокий интерес исследователей к изучению структуры и регуляции экспрессии генов СОД растений, на сегодняшний день более-менее полно охарактеризовано генное семейство СОД только у одного вида двудольных растений —Arabidopsis thaliana.

Что касается однодольных растений, наиболее полно охарактеризованы гены семейства СОД у кукурузы {Zea mays). В то же время в данной работе нам удалось показать, что помимо ранее описанных в литературе восьми генов СОД, кодирующих цитозольные и митохондриальные ферменты, генное семейство СОД у данного вида культурных растений представлено еще как минимум двумя генами, кодирующими хлоропластные ферменты. Обнаруженные нами гены кодируют супероксиддисмутазы разного типа -Fe- и Cu/Zn-содержащие СОД, которые кодируются ядерным геномом, но, вероятно, имеют различное происхождение — ген РеСОД по аналогии с таковыми у других видов растений был перенесен в ядро из генома предшественника хлоропластов, в то время как ген Си/2пС0Д, по всей видимости, имеет ядерное происхождение.

Обнаружение гена железо-содержащей супероксиддисмутазы наряду с биоинформатическими доказательствами представленности генов-ортологов в геноме других представителей однодольных растений - Triticum aestivum и Sorgum bicolor - позволяет нам заключить, что высказывавшееся ранее рядом авторов предположение о функциональном замещении эволюционно более древних генов хлоропластных РеСОД генами хлоропластных Си/7пСОД в клетках растений не соответствует истине. На основании полученных нами данных и данных, представленных в литературе, можно сделать вывод, что вероятным объяснением трудностей, связанных с выявлением генов РеСОД у однодольных растений, является ткане-, стрессо- и стадиеспецифичность экспрессии этих генов.

Помимо гена РеСОД нам удалось обнаружить не описанный ранее ген хлоропластной Си^пСОД. Сравнительный анализ последовательностей кДНК данного гена и гена, ранее описанного в работе Kernodle и Scandalios [Kernodle, Scandalios, 2001], показал, что обнаруженный нами ген более близок по структуре нуклеотидной и кодируемой аминокислотной последовательностей белка генам хлоропластных Си/2пСОД других видов растений, в частности Т. aestivum.

Помимо изучения генов СОД представителя однодольных растений Z. mays нами проводилось исследование генов семейства СОД двух видов хвойных растений - L. sibirica и L. gmelinii. В результате нам удалось частично секвенировать и охарактеризовать геномную и кДНК последовательности трех генов СОД этих двух видов растений — одного гена митохондриальной МпСОД и двух генов хлоропластных Cu/ZnCOД. В отличие от генов Си/2пСОД молекулярно-биологических данных по структуре генов МпСОД хвойных растений в научной литературе ранее представлено не было.

Последовательность гена митохондриальной МпСОД оказалась высококонсервативной в том числе и на уровне интронных последовательностей у обоих видов Larix. Анализ клонированных 3'-концевых последовательностей кДНК данного гена L. sibirica и L. gmelinii показал, что в структуре мРНК данного гена в З'-нетранслируемых областях содержится несколько сигналов полиаденилирования, что может приводить in vivo к образованию различающихся по длине З'НТП транскриптов.

Подтверждением существованию in vivo альтернативного полиаденилирования гена МпСОД у двух видов лиственницы было обнаружение идентичных по структуре, но различающихся по участку, с которого начинается полиА-тракт, последовательностей кДНК данного гена. Значимость митохондрий как одного из ключевых источников АФК в клетках очевидна, так же как и очевидна необходимость тонкой регуляции экспрессии генов, кодирующих участвующие в метаболизме АФК ферменты, в том числе супероксиддисмутазы. В случае хлоропластов, такая сложная регуляция обычно достигается не в последнюю очередь за счет представленности генов хлоропластных СОД несколькими копиями. Обнаруженное альтернативное полиаденилирование представленного единичной копией гена митохондриальной МпСОД, на наш взгляд, может служить одним из возможных механизмов компенсации на посттранскрипционном уровне недостаточности регуляции экспрессии данного единичного гена на уровне транскрипции.

Помимо генов митохондриальной МпСОД были частично охарактеризованы два гена хлоропластных Си/^пСОД двух видов лиственницы. Интересно, что высококонсервативной оказалась последовательность только одного из этих генов, структура которого была схожей как у обоих видов Larix, так и у других видов хвойных — Р. sylvestris и Р. taeda. Обнаруженные различия структуры З'-нетранслируемых последовательностей мРНК другого гена у L. sibirica и L. gmelinii могут определять различную регуляцию экспрессии данного гена у двух видов Larix на посттранскрипционном уровне. Эти отличия, в свою очередь, могут также вносить вклад и в различную стрессоустойчивость двух данных видов хвойных растений.

101

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Катышев, Александр Игоревич, 2005 год

1. Гарник Е.Ю., Лазарева Е.В., Константинов Ю.М. Особенности изоферментных спектров анионных пероксидаз и супероксиддисмутазы в каллусной культуре Larix sibirica Ledeb. и Larix gmelinii Rupr. Rupr. // Физиология растений. 2004. - 53. - С. 429-434.

2. Клонирование ДНК. / Под ред. Д. Гловера. // М.: Мир. 1988. - 538 с.

3. Лущак В.И. Окислительный стресс и механизмы защиты от него у бактерий // Биохимия. 2001. - 66. - Р. 592-609.

4. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. Молекулярное клонирование. // М.: Мир. 1984. - 480 с.

5. Abarca D., Roldan М., Martin М., Sabater В. Arabidopsis ecotype Cvi shows an increased tolerance to photo-oxidative stress and contains a new chloroplastic copper/zinc superoxide dismutase isoenzyme // J. Exp. Bot. 2001. - 52. — P. 1417-1425.

6. Allan A.C., Fluhr R. Two distinct sources of elicited reactive oxygen species in tobacco epidermal cells // Plant Cell. 1997. - 9. - P. 1559-1572.

7. Allen R.D., Webb R.P., Schake S.A. Use of transgenic plants to study antioxidant defences // Free Radic. Biol. Med.- 1997. 23. - P. 473-479.

8. Alscher R.G. Biosynthesis ana antioxidant function of glutathione in plants // Physiol. Plant. 1989. - 77. - P. 457-464.

9. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants // J. Exp. Bot. 2002. - 53. - P. 1331-1341.

10. Babior B.M. Superoxide: a two-edged sword // Braz. J. Med. Biol. Res. -1997. -30.-P. 141-155.

11. Banfi B., Tirone F., Durusse I., Knisz J., Moskwa P., Molnar G.Z., Krause K.-H., CoxJ.A. Mechanism of Ca2+activation of the NADPH oxidase 5 (NOX5)// J. Biol.Chem. 2004. - 279. - P. 18583-18591.

12. Basu U., Good A.G., Taylor G.J. Transgenic Brassica napus plants overexpressing aluminium-induced mitochondrial manganese superoxide dismutase cDNA are resistant to aluminium // Plant Cell Envir. 2001. - 24. - P. 1269-1278.

13. Battistoni A., Rotilio G. Isolation of an active and heat-stable monomeric form of Cu,Zn superoxide dismutase from the periplasmic space of Escherichia coli 11 FEBS Lett. 1995. - 374. - P. 199-202.

14. Beckman K.B., Ames B.N. The free radical theory of aging matures // Physiol. Reviews. 1998. - 78. - P. 547-581.

15. Birnboim H.C., Kanabus-Kaminska M. The production of DNA strand breaks in human leukocytes by superoxide anion may involve a metabolic process // Proc. Nati. Acad. Sci. USA. 1985. - 82. - P. 6820-6824.

16. Bouton C., Hirling H., Drapier J.-C. Redox modulation of iron regulatory proteins by peroxynitrite // J. Biol. Chem. 1997. - 272. - P. 19969-19975.

17. Bowler C., Slooten L., Vandenbranden S., De Rycke R., Botterman J. Sybesma C., Van Montague M., Inze' D. Manganese superoxide dismutase can reduce cellular damage mediated by oxygen radicals in transgenic plants // EMBO J. -1991.- 10.-P. 1723-1732.

18. Brown-Peterson N.J., Salin M.L. Purification and characterization of a mesohalic catalase from the halophilic bacterium Halobacterium halobium II J. Bacteriol. 1995. - 177. - P. 378-384.

19. Bunkelmann J.R., Trelease N.R. Ascorbate peroxidase: a prominent membrane protein in oilseed glyoxysomes II. Plant Physiol. 1996. - 110. - P. 589-598.

20. Cannon R.E., White J. A., Scandalios J.G. Cloning of cDNA for maize superoxide dismutase 2 (SOD2) // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1987. - 84. - P. 179-183.

21. Carlioz A., Touati D. Isolation of superoxide dismutase mutants in E. coli: is superoxide dismutase necessary for aerobic life? // EMBO J. 1986. - 5. - P. 623630.

22. Carlsson L. M., Jonsson J., Edlund T., Marklund S.L. Mice lacking extracellular superoxide dismutase are more sensitive to hyperoxia // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995. - 92. - P. 6264-6268.

23. Chanock S.J., El Benna J., Smith R.M., Babior B.M. The respiratory burst oxidase // J. Biol. Chem. 1994. - 269. - P. 24519-24522.

24. Chung D J., Wright A.E., Clerch L.B. The 3' untranslated region of manganese superoxide dismutase RNA contains a translational enhancer element // Biochem. -1998.-37.-P. 16298-16306.

25. Clerch L.B., Wright A., Chung D.J. Evidence that glutathione peroxidase RNA and manganese superoxide dismutase RNA bind the same protein // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1996. - 222. - P.590-594.

26. Dat J.F., Pellinen R., Beeckman T., Van De Cotte B., Langebartels C., Kangasjarvi J., Inze D., Van Breusegem F. Changes in hydrogen peroxide homeostasis trigger an active cell death process in tobacco // Plant J. 2003. - 33. -P. 621-632.

27. Descheneau A.T., Newton K. Maize mitochondrial DNA binding proteins // International Congress on Plant Mitochondrial Biology. Obernai, France, May 28 -June 2, 2005.-P. 23.

28. Desikan R., Hancock J.N., Coffey M.J., Neill S.J. Generation of active oxygen in elicited cells of Arabidopsis thaliana is mediated by a NADPH oxidase-Iike enzyme//FEBS Letts. 1996. -382. - P. 213-217.

29. Devey M.E., Bell J.C., Smith D.N., Neale D.B., Moran G.F. A genetic linkagemap for Pinus radiata based on RFLP, RAPD, and microsatellite markers // Theor. Appl. Genet. 1996.-92.-P. 673-679.

30. Dhaunsi G.S., Gulati S., Singh A.K., Orak J.K., Asayama K., Singh I. Demonstration of Cu-Zn superoxide dismutase in rat liver peroxisomes. Biochemical and immunochemical evidence // J. Biol. Cmem. 1992. — 267. - P. 6870-6873.

31. Dietz K.J., Horling F., Konig J., Baier M. The function of the chloroplast 2-cysteine peroxiredoxin in peroxide detoxification and its regulation // J. Exp. Bot. -2002.-53.-P. 1321 1329.

32. Dong J.-Z., Dunstan D.I. A realible method for extraction of RNA from various conifer tissues // Plant Cell Rep. 1996. - 15. - P. 516-521.

33. D'Orazio M., Folcarelli S., Mariani F., Colizzi V., Rotilio G., Battistoni A. Lipid modification of the Cu,Zn superoxide dismutase from Mycobacterium tuberculosis. II Biochem. J. 2001. - 359. - P. 17-22.

34. Dreyfus M., Regnier P. The poly(A) tail of mRNAs: bodyguard in eukaryotes, scavenger in bacteria // Cell. 2002. - 111. - P. 611-613.

35. Droillard M.-J., Paulin A. Isozymes of superoxide dismutase in mitochondria and peroxisomes isolated from petals of carnation (Dianthus caryophillus) during senescence // Plant Physiol. 1990. - 94. - P. 1187-1192.

36. Duttaroy A., Paul A., Kundu M., Belton A. A Sod2 null mutation confers severely reduced adult life span in Drosophila II Genetics. 2003. - 165. - P. 2295-2299.

37. Edwards R.A., Baker H.B., Whitteker M.M., Whitteker J.W., Jameson G.B, Baker E.N. Crystal structure of Escherichia coli manganese superoxide dismutase at 2.1 A resolution II J. Biol. Inorg. Chem. 1998. - 3. - P. 161 -171.

38. Emanuelsson O., Nielsen H., von Heijne G. ChloroP, a neural network-based method for predicting chloroplast transit peptides and their cleavage sites // Protein Sci. 1999.-8.-P. 978-984.

39. Emanuelsson O., Nielsen H., Brunak S., von Heijne G. Predicting subcellular localization of proteins based on their N-terminal amino acid sequence // J. Mol. Biol.-2000.- 300.-P. 1005-1016.

40. Feinberg A.P., Vogelstein B. A technique for radiolabelling DNA restriction endonuclease fragments to high specific activity // Anal. Biochem. 1983. - 132. -P. 6-13.

41. Floyd R.A. Antioxidants, oxidative stress, and degenerative neurological disorders // Proc. Soc. Exp. Biol. Med. 1999. - 222. - P. 236-245.

42. Fridovich I. Superoxide anion radical (O2-), superoxide dismutases, and related matters//J. Biol. Chem. 1997.-272.-P. 18515-18517.

43. Fridovich I. Oxygen toxicity: a radical explanation // J. Exp. Biol. 1998. - 201. -P. 1203-1209.

44. Gardner P.R., Raineri I., Epstein L.B., White C.W. Superoxide radical and iron modulate aconitase activity in mammalian cells // J. Biol. Chem. -1995. 270. - P. 13399-13405.

45. Gaymard, F., Boucherez, J. and Briat, J.F. Characterization of a ferritin mRNA from Arabidopsis thaliana accumulated in response to iron through an oxidative pathway independent of abscisic acid // Biochem. J. 1996. - 318. - P. 67-73.

46. Guan L., Scandalios J.G. Two structurally similar maize cytosolic superoxide dismutase genes, Sod4 and Sod4A, respond differentially to abscisic acid and high osmoticum // Plant Physiol. 1998. - 117. - P. 217-224.

47. Hassan H.M., Scandalios J.G. Superoxide dismutases in aerobic organisms // Stress responses in plants: adaptation and acclimation mechanisms. 1990. Wiley-Liss, Inc. P. 175-199.

48. Hawkins C.L., Rees M.D., Davies M.J. Superoxide radicals can act synergistically with hypochlorite to induce damage to proteins // FEBS Lett. -2002.-510.-P. 41-44.

49. Herouart D.M., Van Montagu M.M., Inze D.M. Redox-activated expression of the cytosolic copper/zinc superoxide dismutase gene in Nicotiana II Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993. - 90 - P. 3108-3112.

50. Hiraoka B.Y., Yamakura F., Sugio S., Nakayama K. A change of the metal-specific activity of a cambialistic superoxide dismutase from Porphyromonas gingivalis by a double mutation of Gln-70 to Gly and Ala-142 to Gin // Biochem. J.-2000.-345.-P. 345-350.

51. Hopkin K.A., Papazian M.A., Steinman H.M. Functional differences between manganese and iron superoxide dismutases in Escherichia coli K-12 // J. Biol. Chem. 1992. - 267. - P. 24253-24258.

52. Hu X., Bidney D.L., Yalpani N., Duvick J.P., Crasta O., Folkerts O., Lu G. Overexpression of a gene encoding hydrogen peroxide-generating oxalate oxidase evokes defense responses in sunflower // Plant Physiol. 2003. -133. - P. 170-181.

53. Hurt J., Hsu J.-L., Dougall W.C., Visner G.A., Burr I.A., Nick H.S. Multiple mRNA species generated by alternate polyadenylation from the rat manganese superoxide dismutase gene // Nucl. Acids Res. 1992. - 20. - P. 2985-2990.

54. Ibrahim W., Lee U.-S., Yen H.-C., St.Clair D.K., Chow C.K. Antioxidant and oxidative status in tissues of manganese superoxide dismutase transgenic mice // Free Radic. Biol. Med. 2000. - 28. - P. 397-402.

55. Imlay K.R.C., Imlay J.A. Cloning and analysis of sodC, encoding the copper-zinc superoxide dismutase of Escherichia coli II J. Bacteriol. 1996. — 178. - P. 2564-2571.

56. Ishikawa T., Takeda T., Shigeoka S. Purification and characterization of cytosolic ascorbate peroxidase from Komatsuna (Brassica rapa) // Plant Sci. -1996.-120.-P. 11-18.

57. Ishikawa T., Yoshimura K., Tamoi M., Takeda T., Shigeoka S. Alternative mRNA splicing of 3'-terminal exons generates ascorbate peroxidase isoenzymes in spinach chloroplasts // Biochem. J. 1997. - 328. - P. 795-800.

58. Jabs T. Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals // Biochem. Pharmacol. 1999. - 57. - P. 231-245.

59. Jackson S.M.J., Cooper J.B. An analysis of structural similarity in the iron and manganese superoxide dismutases based on known structures and sequences // BioMetals. 1998. - 11. - P. 159-173.

60. Jung C., Rong Y., Doctrow S., Baudry M., Malfroy B., Xu Z. Synthetic superoxide dismutase/catalase mimetics reduce oxidative stress and prolong survival in a mouse amyotrophic lateral sclerosis model // Neurosci. Lett. 2001. — 304.-P. 157-160.

61. Kaminaka H., Morita S., Yokoi H., Masumura T., Tanaka K. Molecular cloning and characterization of a cDNA for plastidic copper/zinc-superoxide dismutase in rice {Oryza sativa L.) // Plant Cell Physiol. 1997. - 38. - P. 65-69.

62. Kaminaka H., Morita S., Tokumoto M., Yokoyama H., Masumura T, Tanaka K. Molecular cloning and characterization of a cDNA for an iron-superoxide dismutase in rice {Oryza sativa L.) // Biosci. Biotechn. Biochem. 1999a. - 63. -P. 302-308.

63. Kaminaka H., Morita S., Tokumoto M., Masumura T, Tanaka K. Differential gene expressions of rice superoxide dismutase isoforms to oxidative and environmental stresses // Free Radic. Res. 1999b. - 31 Suppl. - S219-225.

64. Kanematsu S., Asada K. CuZn-superoxide dismutases in rice: occurrence of an active monomeric enzyme and two types of isozymes in leaf and non-photosynthetic tissues // Plant Cell Physiol. 1989. - 30. - P. 381-391.

65. Karpinski S., Escobar C., Karpinska B., Creissen G., Mullineaux P.M. Photosynthetic electron transport regulates the expression of cytosolic ascorbate peroxidase genes in Arabidopsis during excess light stress // Plant Cell. 1997. - 9. - P. 627-640.

66. Karpinski S., Wingsle G., Olsson O., Haellgren J.E. Characterisation of cDNAs encoding CuZn-superoxide dismutases in Scots pine // Plant Mol. Biol. -1992.- 18.-P. 545-555.

67. Keller T., Damude H.G., Werner D., Doerner P., Dixon R.A., Lamb C. A plant homolog of the neutrophil NADPH oxidase gp91phox subunit gene encodes a plasma membrane protein with Ca2+ binding motifs // Plant Cell. 1998. - 10. - P. 255-266.

68. Kernodle S.P., Scandalios J.G. Structural organization, regulation, and expression of the chloroplastic superoxide dismutase Sodl gene in maize // Arch. Biochem. Biophys. 2001. - 391. - P. 137-147.

69. Keyer K., Imlay A.J. Superoxide accelerates DNA damage by elevating free iron levels // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996.-93. - P. 13635-13640.

70. Khan A.U., Kasha M. Singlet molecular oxygen in the Haber-Weiss reaction // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. -91. - P. 12365-12367.

71. Khan A.U., Kovacic D., Kolbanovskiy A., Desai M., Frenkel K., Geacintov N.E. The decomposition of peroxynitrite to nitroxyl anion (NO- and singlet oxygen in aqueous solution // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000. - 97. - P.2984-2989.

72. Kislauskis E.H., Zhu X., and Singer R.H. Sequences responsible for intracellular localization of P-actin messenger RNA also affect cell phenotype // J. Cell. Biol. 1994. - 127. - P. 441-451.

73. Klein J.A., Ackerman S.L. Oxidative stress, cell cycle, and neurodegeneration // J. Clin. Invest. 2003. - 111. - P. 785-793.

74. Kliebenstein D.J., Monde R.A., Last R.L. Superoxide dismutase in Arabidopsis: an eclectic enzyme family with disparate regulation and protein localization // Plant Physiol. 1998. - 118. - P. 637-650.

75. Knirsch L., Clerch L.B. A region in the 3'UTR of MnSOD RNA enhances translation of a heterologous RNA // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000. -272.-P. 164-168.

76. Konig J., Lotte K., Plessow R., Brockhinke A., Baier M., Dietz K.-J. Reaction Mechanism of Plant 2-Cys Peroxiredoxin. Role of the C terminus and the quaternary structure // J. Biol. Chem. 2003. - 278. - P. 24409-24420.

77. Kono Y., Fridovich I. Superoxide radical inhibits catalase // J. Biol. Chem. -1982.-257.-P. 5751-5754.

78. Kreuz K., Tommasini R., Martinoia E. Old enzymes for a new job. Herbicide detoxification in plants // Plant Physiol. 1996. - 111. - P. 349-353.

79. Kroniger W., Rennenberg H., Tadros M.H., Polle A. Purification and properties of manganese superoxide dismutase from Norway spruce (Picea abies L. Karst) // Plant Cell Physiol. 1995. - 36. - P. 191-196.

80. Kuo C.F., Mashino T., Fridovich I. a,p-Dihydroxyisovalerate dehydratase: a superoxide-sensitive enzyme // J. Biol. Chem. 1987. - 262. - P. 4724-4727.

81. Kwon S.Y., Ahn Y.O., Lee H.S., Kwak S.S. Biochemical characterization of transgenic tobacco plants expressing a human dehydroascorbate reductase gene // J. Biochem. Mol. Biol. 2001. -34. - P. 316-321.

82. Lah M.S., Dixon M.M., Pattridge K.A., Stallings W.C., Fee J.A., Ludwig M.L. Structure-function in Escherichia coli iron superoxide dismutase: comparisons with the manganese enzyme from Thermus thermophilus II Biochem. 1995.-34.-P. 1646-1660.

83. Lancaster V.L., LoBrutto R., Selvaraj F.M., Blankenship R.E. A cambialistic superoxide dismutase in the thermophilic photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus II J. Bacteriol. 2004. - 186. - P. 3408-3414.

84. Lara-Ortiz T., Riveros-Rosas T., Aguirre J. Reactive oxygen species generated by microbial NADPH oxydase NoxA regulated sexual development in Aspergillus nidulans // Mol. Microbiol. 2003. - 50. - P. 1241-1255.

85. Lenaz G., D'Aurelio M., Merlo Pich M., Genova M.L., Ventura B., Bovina C., Formiggini G., Parenti Castelli G. Mitochondrial bioenergetics in aging // Biochim. Biophys. Acta. 2000. - 1459. - P. 397-404.

86. Leonardis S.D., Dipierro N., Dipierro S. Purification and characterization of an ascorbate peroxidase from potato tuber mitochondria // Plant Physiol. Biochem. -2000.-38.-P. 773-778.

87. Li Z., Khaletskiy A., Wang J., Wong J.Y.C., Oberley L.W., Li J.-J. Genes regulated in human breast cancer cells overexpressing manganese-containing superoxide dismutase // Free Radic. Biol. Med. 2001. - 30. - P. 260-267.

88. Lledias F., Rangel P., Hansberg W. Oxidation of catalase by singlet oxygen // J. Biol. Chem. 1998. - 273. - P. 10630-10637.

89. Luwe M.W.F, Takahama U., Heber U. Role of ascorbate in detoxifying ozone in the apoplast of spinach (Spinacia oleracea L.) leaves // Plant Physiol. -1993.- 101.- P. 969-976.

90. Malfroy B., Doctrow S.R., Orr P.L., Tocco G., Fedoseyeva E.V., Benichou G. Prevention and suppression of autoimmune encephalomyelitis by EUK-8, a synthetic catalytic scavenger of oxygen-reactive metabolites // Cell, Immunol. -1997.- 177.-P. 62-68.

91. Markesbery W.R. Oxidative stress hypothesis in Alzheimer's disease // Free Radic. Biol. Med. 1997. - 23. - P. 134-147.

92. Marklund S.L. Human copper-containing superoxide dismutase of high molecular weight II Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1982. - 79. - P. 7634-7638.

93. Martin M.E., Byers B.R., Olson M.O., Salin M.L., Arceneaux J.E.L., Tolbert C. A Streptococcus mutatis superoxide dismutase that is active with either manganese or iron as a cofactor // J. Biol. Chem. 1986. - 261. - P. 9361-9367.

94. May M.J., Vernoux T., Leaver C., Van Montagu M., Inze D. Glutathione homeostasis in plants: implications for environmental sensing and plant development // J. Exp. Bot. 1998. - 49. - P. 649-667.

95. McClung C. R. Regulation of catalases in Arabidopsis II Free Radic. Biol. Med.-1997.-23.-P. 489^196.

96. McGinnis S., Madden T.L. BLAST: at the core of a powerful and diverse set of sequence analysis tools // Nucl. Acids Res. 2004. - 32(Web Server issue). -W20-5.

97. McKersie B.D., Bowie, S.R., Harjanto E., Leprince O. Water-deficit tolerance and field performance of transgenic alfalfa overexpressing superoxide dismutase // Plant Physiol. 1996. - 111.-P. 1177-1181.

98. McKersie B.D., Bowley S.R., Jones K.S. Winter survival of transgenic alfalfa overexpressing superoxide dismutase // Plant Physiol. 1999. - 119. - P. 839-847.

99. McKersie B.D., Chen Y., De Beus M., Bowley S.R., Bowler C. Superoxide dismutase enhances tolerance of freezing stress in transgenic alfalfa (Medicago sativa L.) // Plant Physiol. 1993. - 103. - P. 1155-1163.

100. Meyers B.C., Vu H.T., Tej S.S., Ghazal H., Matvienko M., Agrawal V., Ning J., Haudenschild C.D. Analysis of the transcriptional complexity of Arabidopsis thaliana by massively parallel signature sequencing // Nature Biotech. 2004. - 22. -P. 1006-1011.

101. Miesel R., Kurpisz M., Kroger H. Suppression of inflammatory arthritis by simultaneous inhibition of nitric oxide synthase and NADPH oxidase // Free Radic. Biol. Med. 1996. - 20. - P. 75-81.

102. Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Trends Plant Sci.-2002.-7.-P. 405-410.

103. Mittler R., Vanderauwera S., Golery M., Van Breusegem F. Reactive oxygen gene network of plants // Trends Plant Sci. 2004. - 9. - P. 490-498.

104. Moran J.F., James E.K, Rubio M.C, Sarath G., Klucas R.V., Becana M. Functional characterization and expression of a cytosolic iron-superoxide dismutase from cowpea root nodules // Plant Physiol. 2003. - 133. - P. 773-782.

105. Muller-Moule P., Havaux M., Niyogi K.K. Zeaxanthin deficiency enchances the high light sensitivity of an ascorbate-deficient mutant in Arabidopsis. 2003. -Plant Physiol. 133. - P. 748-760.

106. Murashige T., Skoog F. A revised medium for rapid growth and bioassay with tobacco tissue culture // Physiol. Plant. 1962. - 15. - P. 473-479.

107. Obinger C., Regelsberger G., Pircher A., Strasser G., Peschek G.A. Scavenging of superoxide and hydrogen peroxide in blue-green algae (cyanobacteria) // Physiol Plant. 1998. - 104. - P. 693-698.

108. Ogawa K., Kanematsu S., Asada K. Intra- and extracellular localization of 'cytosolic' CuZn superoxide dismutase in spinach leaf and hypocotyls // Plant Cell Physiol. 1996. - 37. - P. 790-799.

109. Ogawa K., Kanematsu S., Asada K. Generation of superoxide anion and localization of Cu-Zn superoxide dismutase in the vascular tissues of spinach hypocotyls: their association with lignification // Plant Cell Physiol. 1997. - 38. — P. 1118-1126.

110. Oury T. D., Day B.J., Crapo J.D. Extracellular superoxide dismutase in vessels and airways of humans and baboons // Free Radie. Biol. Med. 1996. - 20. -P. 957-965.

111. Pak J.H., Manevich Y., Kim H.S., Feinstein S.I., Fisher A.B. An antisense oligonucleotide to 1-cys peroxiredoxin causes lipid peroxidation and apoptosis in lung epithelial cells // J. Biol. Chem. 2002. - 277. - P. 49927-49934.

112. Palmer J.D. Mitochondrial DNA in plant systematics: applications and limitations // Molecular systematics of plants / Soltis P.S., Soltis D.E., Doyle J. J. eds.. NY:Chapman & Hall. 1992. - P. 36-49.

113. Parker M. W., Blake C.C.F. Iron- and manganese-containing superoxide dismutases can be distinguished by analysis of their primary structures // FEBS Lett. 1988. - 229. - P. 377-382.

114. Pastori G., Foyer C.H., Mullineaux P. Low temperature-induced changes in the distribution of H202 and antioxidants between the bundle sheath and mesophyll cells of maize leaves // J. Exp.Bot. 2000. - 51. - P. 107-113.

115. Pekker I., Tel-Or E., Mittler R. Reactive oxygen intermediates and glutathione regulate the expression of cytosolic ascorbate peroxidase during iron-mediated oxidative stress in bean // Plant Mol. Biol. 2002. - 49. - P. 429-438.

116. Pellinen R., Palva T., Kangasjarvi J. Subcellular localization of ozone-induced hydrogen production in birch (Betula pendula) leaf cells // Plant J. 1999. - 20. -P. 349-356.

117. Perl A., Perl-Treves R., Galili S., Aviv D., Shalgi E., Malkin S., Galun E. Enhanced oxidative stress defence in transgenic potato expression tomato Cu,Zn superoxide dismutases // Theor. Appl. Genet. 1993. - 85. - P. 568-576.

118. Pitcher L.H., Brennan E., Hurley A., Dunsmuir P., Tepperman J.M., Zilinskas B.A. Overproduction of petunia copper/zinc superoxide dismutase does not confer ozone tolerance in transgenic tobacco // Plant Physiol. 1991. — 97. — P. 452-455.

119. Pitcher L.H., Zilinskas B.A. Overexpression of copper/ zinc superoxide dismutase in the cytosol of transgenic tobacco confers partial resistance to ozone-induced foliar necrosis // Plant Physiol. 1996. - 110. - P. 583-588.

120. Polidoros A.N., Scandalios J.G. Responses of the maize catalases to light // Free Radic. Biol. Med. 1997. - 23. - P. 497-504.

121. Porfirova S., Bergmuller E., Tropf S., Lemke R., Dormann P. Isolation of an Arabidopsis mutant lacking vitamin E and identification of a cyclase essential for all tocopherol biosynthesis // Proc. Nati. Acad. Sci. USA. 2002. - 99. - P. 1249512500.

122. Prochazkova D., Sairam R.K., Srivastava G.C., Singh D.V. Oxidative stress and antioxidant activity as the basiss of senescence in maize leaves // Plant Sci. -2001.-161.-P. 765-771.

123. Radi R., Beckman J.S., Bush K.M., Freeman B.A. Peroxynitrite oxidation of sulfhydryls. The cytotoxic potential of superoxide and nitric oxide // J. Biol. Chem. 1991.-266.-P. 4144-4250.

124. Rizhsky L., Liang H., Mittler R. The Water-water cycle is essential for chloroplast protection in the absence of stress // J. Biol. Chem. 2003. — 278. - P. 38921-38925.

125. Rong Y., Doctrow S.R., Tocco G., Baudry M. EUK-134, a synthetic superoxide dismutase and catalase mimetic, prevents oxidative stress and attenuates kainate-induced neuropathology // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. -96. - P. 9897-9902.

126. Rosen H., Crowley J.R., Heinecke J.W. Human neutrophils use the myeloperoxidase-hydrogen peroxide-chloride system to chlorinate but not nitrate bacterial proteins during phagocytosis // J. Biol. Chem. 2002. - 277. - P. 3046330468.

127. Sakamoto A., Ohsuga H., Tanaka K. Nucleotide sequences of two cDNA clones encoding different Cu/Zn-superoxide dismutases expressed in developing rice seed (Oryza sativa L.) // Plant Mol. Biol. 1992. - 19. - P. 323-327.

128. Samis K., Bowley S., McKersey B. Pyramiding Mn-superoxide dismutase transgenes to improve persistence and biomass production in alfalfa // J. Exp. Bot. -2002.-53.-P. 1343-1350.

129. Sandalio L.M., Lopez-Huertas E., Bueno P., del Rio L.A. Immunocytochemical localization of copper,zinc superoxide dismutase inperoxisomes from watermelon (Citrullus vulgaris Schrad.) cotyledons // Free Radic. Res. 1997.-26.-P. 187-194.

130. Santos R., Bocquet S., Puppo A., Touati D. Characterization of an atypical superoxide dismutase from Sinorhizobium meliloti II J. Bacteriol. 1999. — 181. — P. 4509-4516.

131. Schinkel H., Hertzberg M., Wingsle G. A small family of novel CuZn superoxide dismutases with high isoelectric points in hybrid aspen // Planta. -2001.-213.-P. 272-279.

132. Schmidt M. Manipulating the coordination number of the ferric iron within the cambialistic superoxide dismutase of Propionibacterium shermanii by changing the pH-value. A crystallographic analysis // Eur. J. Biochem. 1999. -262.-P. 117-126.

133. Sen Gupta A., Heinen J., Holaday A.S., Burke J J., Allen R. D. Increased resistance to oxidative stress in transgenic plants that overexpress chloroplastic Cu/ Zn superoxide dismutase II Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1993. - 90. - P. 16291633.

134. Shigeoka S., Ishikawa T., Tamoi M., Miyagawa Y., Takeda T., Yabuta Y., Yoshimura K. Regulation and function of ascorbate peroxidase isoenzymes // J. Ex. Bot. -2002.-53.-P. 1305-1319.

135. Siemankowski L.M., Morreale J., Briehl M.M. Antioxidant defensesein the TNF-treated MCF-7 cells: selective increase in MnSOD II Free Radic. Biol. Med. -1999.-26.-P. 919-924.

136. Small I., Peeters N., Legeai F., Lurin C. Predotar: A tool for rapidly screening proteomes for N-terminal targeting sequences // Proteomics. 2004. - 4. - P. 1581-1590.

137. Srivalli B., Khanna-Chopra R. Induction of new isoforms of superoxide dismutase and catalase enzymes in the flag leaf of wheat during monocarpic senescence // Biochem Biophys Res Commun. 2001. - 288. - P. 1037-1042.

138. Streller S., Kromer S., Wingsle G. Isolation and purification of mitochondrial Mn-superoxide dismutase from the Gymnosperm Pinus sylvestris L. // Plant Cell Physiol. 1994. - 35. - P. 859-867.

139. Streller S., Wingsle G. Pinus sylvestris L. needles contain extracellular Cu/Zn superoxide dismutase // Planta. 1994. - 192. - P. 195-201.

140. St. John, G., Steinman H. M. Periplasmic copper-zinc superoxide dismutase of Legionella pneumophila: role in stationary-phase survival // J. Bacteriol. 1996. - 178.-P. 1578-1584.

141. Sugio S., Hiraoka B.Y., Yamakura F. Crystal structure of cambialistic superoxide dismutase from Porphyromonas gingivalis II Eur. J. Biochem. — 2000. -267.-P. 3487-3495.

142. Tabares L.C., Bittel K., Carrillo N., Bortolotti A., Cortez N. The single superoxide dismutase of Rhodobacter capsulatus is a cambialistic, manganese-containing enzyme // J. Bacteriol. 2003. - 185. - P. 3223-3227.

143. Taub J. J., Rothblatt J. A. Regulation of peroxisome biogenesis and function in C. elegans//Mol. Biol. Cell. 1995. - 6 Suppl. - P. 107.

144. Tenhaken R., Levine A., Brisson L.F., Dixon R.A., Lamb C. Function of the oxidative burst in hypersensitive disease resistance // Proc. Nati. Acad. Sci. USA. -1995.-92.-P. 4158-4163.

145. Tepperman J.M., Dunsmuir P. Transformed plants with elevated levels of chloroplastic SOD are not more resistant to superoxide toxicity // Plant Mol. Biol. -1990.- 14-P. 501-511.

146. Tian B., Hu J., Zhang H., Lutz C.S. A large-scale analysis of mRNA polyadenylation of human and mouse genes // Nucl. Acids Res. 2005. - 33. - P. 201-212.

147. Torres M.A., Dangl J.L., Jones J.D.G. Arabidopsis gp91 phox homologues AtrbohD and AtrbohF are required for accumulation of reactive oxygenintermediates in the plant defense response // Proc. Nati. Acad. Sci. USA. 2002. -99.-P. 517-522.

148. Turrens J.F. Mitochondrial formation of reactive oxygen species // J. Physiol. -2003.-552.-P. 335-344.

149. Ursby T., Adinolfi B.S., Al-Karadaghi S., De Vendittid E., Bocchini V. Iron superoxide dismutase from the archaeon Sulfolobus solfataricus: analysis of structure and thermostability // J. Mol. Biol. 1999. - 286. -P. 189-205.

150. Vanaker H., Harbinson J., Ruisch J., Carver T.L.V., Foyer C.H. Antioxidant defences of the apoplast // Protoplasma. 1998. - 205. - P. 129-140.

151. Van Breusegem F., Slooten L., Stassart J.M., Moens T., Botterman J., Van Montagu M., Inze D. Overproduction of Arabidopsis thaliana FeSOD confers oxidative stress tolerance to transgenic maize // Plant Cell Physiol. 1999. - 40. -P. 515-523.

152. Van Camp W., Capiau K., Van Montagu M, Inze D., Slooten L. Enhancement of oxidative stress tolerance in transgenic tobacco plants overproducing Fe-superoxide dismutase in chloroplasts // Plant Physiol. 1996. — 112.-P. 1703-1714.

153. Van Camp W., Inze D., Van Montagu M. The regulation and function of tobacco superoxide dismutases // Free Radic. Biol. Med. 1997. - 23. - P. 515— 520.

154. Van Loon A.P.G.M., Pesolt-Hurt B., Schatz G. A yeast mutant lacking mitochondrial manganese superoxide dismutase gene is hypersensitive to oxygen // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1986. - 83. - P. 3820-3824.

155. Ventura B., Genova M.L., Bovina C., Formiggini G., Lenaz G. Control of oxidative phosphorylation by Complex I in rat liver mitochondria: implications for aging // Biochim. Biophys. Acta. 2002. - 1553. - P. 249-260.

156. Welsh J., Liu J.-P., Efstratiadis A. Cloning of PCR-amplified total cDNA: construction of a mouse oocyte cDNA library // Genet. Anal. Techn. Appl. 1990. -7.-P. 5-17.

157. Whittaker J.W. The irony of manganese superoxide dismutase // Biochem. Soc. Transact. 2003. - 31. - P. 1318-1321.

158. Whittaker M.M., Whittaker J.W. Recombinant superoxide dismutase from a hyperthermophilic archaeon, Pyrobaculum aerophilium II J. Biol. Inorg. Chem. -2000.-5.-P. 402^08.

159. Willekens H., Langebartels C., Tire C., Van Montagu M., Inze' D., Van Camp W. Differential expression of catalase genes in Nicotiana plumbaginifolia L.) // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994.-91.-P. 10450-10454.

160. Wiseman H., Halliwell B. Damage to DNA by reactive oxygen and nitrogen species: role in inflammatory disease and progression to cancer // Biochem. J. -1996.-313.-P. 17-29.

161. Wu C., Alwine J.C. Secondary structure as a functional feature in the downstream region of mammalian polyadenylation signals // Mol. Cell. Biol. -2004. 24. - P. 2789-2796.

162. Xiang C., Oliver D.J. Glutathione metabolic genes coordinately respond to heavy metals and jasmonic acid in Arabidopsis // Plant Cell. — 1998. 10. - P. 1539-1550.

163. Yamaguchi K., Mori H., Nishimura M. A novel isoenzyme of ascorbate peroxidase localized on glyoxysomal and leaf peroxisomal membranes in pumpkin // Plant Cell Physiol. 1995. - 36. - P.l 157-1162.

164. Yamakura F., Rardin R.L, Petsko G.A., Ringe D., Hiraoka B.H., Nakayama K, Fujimura T., Taka H., Murayama K. Inactivation and destruction of conserved

165. Trpl59 of Fe-superoxide dismutase from Porphyromonas gingivalis by hydrogen peroxide II Eur. J. Biochem. 1998. - 253. - P. 49-56.

166. Yamano S., Sako Y., Nomura N., Maruyama T. A cambialistic SOD in a strictly aerobic hyperthermophilic archaeon, Aeropyrum pernio II J. Biochem. -1999.-126.-P. 218-225.

167. Yan J., Marr T.G. Computational analysis of 3'-ends ofESTs shows four classes of alternative polyadenylation in human, mouse, and rat // Genome Res. -2005.- 15.-P. 369-375.

168. Yoneyama H., Yamamoto A., Kosaka H. Neuronal nitric oxide synthase generates superoxide from the oxygenase domain // Biochem. J. 2001. - 360(Pt 1).-P. 247-253.

169. Youn H.-D., Kim E.-J., Roe J.-H., Hah Y.C., Kang S.-O. A novel nickel-containing superoxide dismutase from Streptomyces spp. // Biochem. J. 1996. -318.-P. 889-896.

170. Yoshida K., Kaothien P., Matsui T., Kawaoka A., Shinmyo A. Molecular biology and application of plant peroxidase genes // Appl. Microbiol. Biotechnol. -2003.-60.-P. 665-670.

171. Zhu D., Scandalios J. Expression of the maize MnSod (Sod3) gene in MnSOD-deficient yeast rescues the mutant yeast under oxidative stress // Genetics. 1992.- 131.-P. 803-809.

172. Zhu D., Scandalios J.G. The maize mitochondrial MnSODs encoded by multiple genes are localized in the mitochondrial matrix of transformed yeast cells // FreeRadic. Biol. Med. 1995. - 18. - P. 179-183.

173. Zhu E P.-S.E., Tarun A.S., Weber S.U., Jouanin L., Terry N. Cadmium tolerance and accumulation in Indian mustard is enhanced by overexpressinggamma-glutamylcysteine synthetase // Plant Physiol. 1998. - 121. - P. 11691178.