Изучение влияния мутаций в белке PsbO на активность водоокисляющего комплекса в Chlamydomonas reinhardtii тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат наук Пиголев, Алексей Васильевич
Пиголев, Алексей Васильевич
кандидат наук
2013
- Специальность ВАК РФ03.01.04
- Количество страниц 104
Оглавление диссертации кандидат наук Пиголев, Алексей Васильевич
СОДЕРЖАНИЕ
СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ
ВВЕДЕНИЕ
ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ
1.1. Структурно-функциональная организация фотосистемы 2
1.2. Внешние белки водоокисляющего комплекса фотосистемы 2
1.3. Белок РвЬО
1.3.1. Общая характеристика
1.3.2. Первичная структура РэЬО
1.3.3. Структура РэЬО, связанного с фотосистемой 2
1.3.4. Связывание РбЬО с фотосистемой 2
1.4. Функциональная роль РвЬО
1.4.1. Функционирование фотосистемы 2 в отсутствие РвЬО
1.4.2. ЛрБЪО мутации
1.4.3. Взаимодействие РвЬО с ионами
1.4.3.1. РбЬО и марганец
1.4.3.2. Кальций
1.4.3.3. Ионы хлора
1.4.4. Участие РбЬО в транспорте воды и протонов
1.4.5. Возможная роль РбЬО в регуляции переходов димер/мономер
комплексов фотосистемы 2
1.4.6. ГТФазная активность РвЬО
1.5. Сайт-направленный мутагенез РвЬО
1.6. Общая характеристика С. гетЬагЛи
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ
ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
2.1. Материалы и оборудование
2.1.1. Объект исследования
2.1.2. Реактивы, среды, антибиотики
2.2. Методы
2.2.1. Условия выращивания С. геткагШи
2.2.2. Определение содержания хлорофилла и каротиноидов в клетках С.геткагёШ
2.2.3. Измерение скорости выделения кислорода
2.2.4. Измерение флуоресценции хлорофилла
2.2.5. Выделение, очистка и манипуляции с плазмидной ДНК
2.2.6. Электрофорез ДНК в агарозном геле
2.2.7. Выделение геномной ДНК для ПЦР-анализа
2.2.8. ПЦР-анализ геномной ДНК С. гетИагёШ на наличие маркерного гена
2.2.9. Электрофорез белков в полиакриламидном геле
2.2.10. Иммуноблоттинг
2.2.11.Выделение тилакоидных мембран и частиц ФС-2
из клеток С. геткагйШ
2.2.12. Трансформация клеток С. гетИагЖН
ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
3.1. Функциональная характеристика и биогенез комплекса ФС-2
в клетках АрзЬО мутанта СЫатуйотопаз геткагёШ
3.1.1. Особенности роста культур клеток дикого типа и АряЬО штамма С.геткагйШ
3.1.2. Концентрация пигментов в клетках
3.1.3. Фотосинтетическое выделение кислорода
3.1.4. Анализ полипептидного состава пигмент-белковых комплексов тилакоидных мембран хлоропластов
3.1.5. Фотоиндуцированные изменения выхода флуоресценции
хлорофилла ФС-2
3.1.6. Общая характеристика ФС-2 в клетках АрзЪО С.гетЬагйШ
3.2. Влияние замен К223Е и К226Е в белке РвЬО на стабильность
и функциональную активность ВОК фотосистемы 2 в клетках С. гетИагёШ
3.2.1. Выбор участка в структуре белка РвЬО для внесения аминокислотных замещений
3.2.2. Получение штаммов С.геткагйШ с мутациями К223Е и К226Е
в белке РвЬО водоокисляющего комплекса ФС-2
3.2.3. Функциональная характеристика мутанта К226Е С.геткагйШ
3.2.4. Функциональная характеристика мутанта К223Е С.гетЬагйШ
3.2.4.1. Исследование процессов фотоинактивации на клетках
и препаратах ФС-2 из К223Е мутанта С.гетЬагйШ
3.2.4.2. Влияние ионов Са2+ на фотохимическую активность ФС-2
3.2.4.3. Влияние доноров электронов на кинетику работы ВОК
3.3. Заключение
ВЫВОДЫ
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ
В OK водоокисляющий комплекс
ДБМИБ 2,5-дибром-3-метил-6-изопропил-р-бензохинон (DBMIB), ингибитор
активности be/f комплекса
ДХБХ 2,6-дихлор-р-бензохинон (DCBQ), акцептор электронов
ГТФ гуанозин-б'-трифосфат
ДНК дезоксирибонуклеиновая кислота
ИК инфракрасный
нм нанометр
кДа килодальтон
ПААГ полиакриламидный гель
п.н. пара нуклеотидов
ПЦР полимеразная цепная реакция
РЦ фотохимический реакционный центр
ССК светособирающий комплекс
ТМФД N,N,N' ,N' -тстрамстил-р-фенилендиамин (TMPD), донор электронов
т.п.н. тысяча пар нуклеотидов
Фео феофитин
ФС-1 фотосистема
ФС-2 фотосистема
Хл хлорофилл
ЭДТА этилендиаминтетрауксусная кислота
ЭТЦ электрон-транспортная цепь
Ар ампициллин
BBY фрагменты тилакоидных мембран, обогащенные фотосистемой
(выделенные согласно [Berthold et al., 1981])
DCMU диурон, ингибитор электронного транспорта в ФС-2
DTT дитиотреитол
Е0/ стандартный редокс потенциал при рН 7,0
Fo начальный («темновой») уровень флуоресценции хлорофилла а
Fm максимальный уровень флуоресценции хлорофилла а
К223Е мутант C.reinhardtii по белку PsbO с заменой лизина (223) на
глутаминовую кислоту
К226Е мутант C.reinhardtii по белку PsbO с заменой лизина (226) на
глутаминовую кислоту
Кт константа Михаэлиса-Ментен
Рб8о первичный донор электрона в фотосистеме
Par паромомицин
PsbO марганецстабилизирующий белок, МСБ
Qa и Qq первичный и вторичный хиноновые акцепторы электрона в
фотосистеме
SDS додецилсульфат натрия
Yz аминокислотный остаток тирозина 161 белка D1 в фотосистеме
Рекомендованный список диссертаций по специальности «Биохимия», 03.01.04 шифр ВАК
Исследование роли люменальной карбоангидразы САН3 в функционировании фотосистемы 2 Chlamidomonas reinhardtii2022 год, кандидат наук Шукшина Анна Константиновна
Исследование структурно-функциональных свойств люменальных белков PSBO и САН3 фотосистемы 2 растений2008 год, кандидат биологических наук Калинина, Юлия Владимировна
Исследование карбоангидразной активности фотосистемы 2 гороха2013 год, кандидат биологических наук Шитов, Александр Васильевич
Выявление и исследование механизма действия новых синтетических ингибиторов карбоангидразы, фотосистемы II и глутатионредуктазы2020 год, кандидат наук Родионова Маргарита Викторовна
Механизмы адаптации фотосинтетического аппарата к недостатку основных элементов минерального питания2018 год, кандидат наук Антал, Тарас Корнелиевич
Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Изучение влияния мутаций в белке PsbO на активность водоокисляющего комплекса в Chlamydomonas reinhardtii»
ВВЕДЕНИЕ
Фотосистема 2 - единственный в природе фермент, способный окислять воду, что позволяет растениям и цианобактериям использовать молекулы Н2О в качестве донора электронов при фотосинтезе. Для этого ФС-2 генерирует самый сильный биологический окислитель Рб8о+ с редокс-потенциалом ¡Р' = 1,26 В [Rappaport et al., 2002; Nelson and Yocum, 2006; Renger, 2011]. Такого потенциала достаточно, чтобы отнять электроны у молекулы воды (Е0' Н20/02 = 0,81В), однако сам хлорофилл Рбво+ воду не окисляет. Окисление происходит в расположенном рядом с Рбво+ водоокисляющем комплексе ФС-2, в каталитический центр которого входит четыре атома марганца и один атом кальция (Мп4Са05-кластер). Лигандами атомов марганца и кальция являются белки D1 и СР43 [Umena et al., 2011], которые вместе с белками D2, СР47, цитохромом Ь559 и Psbl формируют минимальный комплекс ФС-2 способный окислять воду в условиях in vitro. Однако подобный комплекс не стабилен и быстро инактивируется. Для его устойчивой работы необходимо присутствие внешних белков ВОК, связанных с донорной стороной ФС-2 [De Las Rivas and Barber, 2004; Bricker and Burnap, 2005; Bricker et al., 2012]. У высших растений и зеленых водорослей такими белками являются PsbO, PsbP и PsbQ, функция которых заключается в регуляции и стабилизации работы Мп-кластера. Центральную роль при этом играет белок PsbO, который непосредственно влияет на состояние Мп-кластера [Popelkova and Yocum, 2011; Bricker et al., 2012].
Согласно эволюционным представлениям белок PsbO является единственным белком ВОК, который есть у всех оксигенных организмов. Его включение в состав ВОК, по-видимому, произошло одновременно с возникновением у ФС-2 способности окислять воду, и у первых примитивных цианобактерий PsbO был единственным внешним белком, связанным с ВОК [De Las Rivas et al., 2004]. Другие внешние белки вошли в состав ВОК позднее, в связи с адаптацией к различным экологическим условиям [De Las Rivas et al., 2004; De Las Rivas et al., 2007]. В ходе исследования структуры и функции ВОК было установлено, что PsbO не образует связей с атомами марганца, однако его присутствие необходимо для нормального функционирования Мп-кластера в цикле окисления воды. Так, удаление белка PsbO из препаратов фотосистемы 2 снижает скорость фотосинтетического выделения кислорода и приводит к постепенному выходу в среду двух из четырех атомов марганца, входящих в состав ВОК [Miyao and Murata, 1984]. Наиболее распространена гипотеза о том, что PsbO функционирует в качестве барьера между Mn-кластером и внутритилакоидным пространством (люменом) хлоропластов, защищая каталитический центр от активных химических соединений (восстановители, металлы, ионы ОН" и пр.) [Williamson, 2008; Popelkova and Yocum, 2011]. Кроме того, из-
за своего положения PsbO может регулировать доступ ионов хлора, кальция, бикарбоната к ВОК и обеспечивать их удержание рядом с Mn-кластером, а также участвовать в отведении протонов из зоны реакции, формируя канал для их удаления. Тем не менее, несмотря на почти 30 лет исследований (с 1981 г.) функциональная роль белка PsbO в процессе фотосинтетического окисления воды остается неопределенной [Bricker and Frankel, 2011; Popelkova and Yocum, 2011; Bricker et al., 2012].
Одним из подходов в решении данной проблемы является метод сайт-направленного мутагенеза, при помощи которого можно изменить аминокислотную последовательность белка, и, следовательно, его структуру и функцию. Важным этапом при выполнении этой задачи является выбор модельной системы для исследования. В случае с PsbO наибольшее распространение получил метод изучения мутаций в условиях in vitro [Motoki et al., 2002; Williamson, 2008]. Для этих целей модифицированный белок PsbO синтезируют в бактериях E.coli, после чего его добавляют к препаратам ФС-2, у которых предварительно был удален собственный белок PsbO. При таком подходе происходит разрушение нативного комплекса ФС-2, а, кроме того, невозможно исследовать влияние мутации на биогенез ВОК ФС-2. Получить ответ на эти вопросы можно только при работе с живыми организмами, создавая мутации in vivo. До настоящего момента единственным объектом таких исследований были цианобактерии Synechocystis sp. [Burnap et al., 1994; Eaton-Rye, 2005]. Однако, учитывая значительную разницу в белковом составе ВОК между растениями и цианобактериями, а также и определенное различие в функции PsbO у этих организмов, переносить полученные результаты на растения не совсем корректно. Поэтому особый интерес представляет работа с эукариотическими организмами со сходным белковым составом.
Работа с растениями осложняется тем фактом, что ApsbO мутант у них не жизнеспособен, и, кроме того, мутации в белке делают ФС-2 чувствительной к фотоинактивации [Yi et al., 2005]. Решить описанные выше проблемы можно при использовании в качестве объекта исследования одноклеточной зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii. Как и высшие растения, хламидомонада является эукариотом с аналогичным белковым составом ВОК, и, кроме того, водоросль обладает уникальным метаболизмом. В отличие от высших растений, которые для роста нуждаются в свете (облигатные фототрофы), зеленая водоросль С. reinhardtii способна расти в темноте (гетеротрофно) на ацетате и, в тоже время, формировать зеленый активный хлоропласт [Harris, 2001; Grossman et al., 2004; Merchant et al., 2007]. Эта особенность позволяет изучать функциональное состояние и биогенез комплекса ФС-2 у эукариот in vivo, исключая повреждение ВОК вследствие фотоинактивации. Другими словами, изучать не
последствия фотоинактивации, а непосредственно влияние аминокислотных замен в белке на эффективность процесса фотосинтетического окисления воды.
Использование не содержащего PsbO мутанта С. reinhardtii, также могло бы помочь решить один из вопросов, связанный с участием белка PsbO в формировании стабильного комплекса ФС-2, и теми различиями, которые наблюдаются в биогенезе ФС-2 для прокариотических (цианобактерии) и эукариотических организмов (растения и зеленые водоросли). Так, у цианобактерий сборка ФС-2 происходит и в отсутствие белка PsbO, тогда как у высших растений и зеленых водорослей инактивация гена, кодирующего белок PsbO, приводит к потере комплекса ФС-2 и отсутствию роста в фотоавтотрофных условиях [Mayfield et al., 1987; Philbrick et al., 1991; Bricker and Frankel, 2011] .
Цели и задачи. Целью работы было исследование роли белка PsbO и некоторых его аминокислотных остатков (Lys223 и Lys226, расположенных на обращенной в люмен стороне белка и которые могут участвовать в формировании канала, соединяющего Мп-кластер с внутритилакоидным пространством) в стабилизации и функциональной активности ВОК фотосистемы 2 в клетках С. reinhardtii.
В процессе исследования решались следующие задачи.
1. Характеристика ApsbO мутанта С. reinhardtii, в том числе структурно-функционального состояния ФС-2, с выяснением возможности образования фотохимически активного комплекса ФС-2 в клетках темновой (гетеротрофной) культуры С. reinhardtii в отсутствие белка PsbO.
2. Разработка генетической системы для сайт-направленного мутагенеза белка PsbO фотосистемы 2 in vivo в эукариотических организмах с использованием зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii.
3. Внесение направленных аминокислотных замен К223Е и К226Е в структуру белка PsbO фотосистемы 2 и исследование влияния этих мутаций в белке PsbO на стабильность и функциональную активность ВОК в клетках С. reinhardtii.
ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ
1.1. СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ ФОТОСИСТЕМЫ 2 Цианобактерии и растения в качестве доноров электронов при фотосинтезе используют воду. При этом в ходе реакции выделяется кислород, в связи с чем такой тип фотосинтеза получил название оксигенного. Две фотосистемы (1 и 2) работают в этом случае совместно, однако ключевая роль в окислении воды принадлежит ФС-2. Основной функцией ФС-2 является индуцируемое светом окисление воды с переносом электрона на пул пластохинонов, что характеризует ФС-2 как оксидоредуктазу. Уникальность же осуществляемого ФС-2 процесса заключается в величине окислительного потенциала (Е0/>+1,26В), который генерирует реакционный центр, что делает ФС-2 единственным известным в природе ферментом, способном окислять воду [Хелдт, 2011; Rappaport et al., 2002; Whitmarsh and Govindjee, 2002; Muh and Zouni, 2011].
Комплекс ФС-2 высших растений и зеленых водорослей включает более 20 полипептидов (рис. 1), из которых лишь 5 являются периферическими белками (PsbO, PsbP, PsbQ, PsbTn, Psb31) [Pagliano et al., 2013].
hv
Рис. 1 Схема расположения основных компонентов ФС-2 высших растений. Э1 (РзЬА) и Э2 (РзЬЭ) - белки с мол. массой 38 кДа; СР43 и СР47 - прочно связанные с РЦ светособирающие комплексы; РвЬО, РбЬР и РзЬС) - водорастворимые белки системы окисления воды; С>1 Ь559 - цитохром Ь559, имеющий максимум поглощения при 559 нм; Рбво - Димер хлорофилла, первичный донор электрона; РИео - молекула феофитина. первичный акцептор электрона; Ра и С^в - первичный и вторичный хиноновые акцепторы электрона; РС) - пул пластохинона; - вторичный донор электрона (Туг161 белка 01).
Остальные белки являются интегральными и содержат от 1 до 6 трансмембранных спиралей. Условно, все белки, входящие в ФС-2, можно поделить на три группы: 1) белки ядра и группа примыкающих к ним низкомолекулярных белков; 2) белки водоокисляющего комплекса (ВОК); и 3) полипептиды внешней антенны комплекса. Детали строения основных компонентов ФС-2 на настоящий момент хорошо известны благодаря данным рентгеноструктурного анализа ФС-2 цианобактерий [Kamiya and Shen, 2003; Ferreira et al., 2004; Loll et al., 2005b; Guskov et al., 2009; Umena et al., 2011]. В центре пигмент-белкового комплекса находится ядро ФС-2, включающее семь основных белков: Dl, D2, СР43, СР47, белок I, а также а- и ß-субъединицы цитохрома hs¡g. Ключевые функции в работе ФС-2 берут на себя белки D1 и D2, с которыми связаны все основные кофакторы переноса электронов, среди них:
• 6 молекул хлорофилла а, две из которых входят в РЦ, образуя димер с максимумом поглощения 680 нм (Рб8о);
• две молекулы феофитина - однако, только одна молекула, связанная с D1, участвует в электронном транспорте и служит первичным акцептором электрона;
• два хинона: вторичный акцептор электрона - пластохинон Qa и пластохинон Qb [Croce and van Amerongen, 2011; Renger, 2011; Umena et al., 2011; Cardona et al., 2012].
К остальным белкам ядра относят белки внутренней антенны - СР43 и СР47, с каждым из которых связано примерно по 15 молекул хлорофилла (13 и 16); и цитохром ¿>559, который не включен в цепь линейного транспорта электронов, однако, необходим для защиты комплекса ФС-2 от фото деструкции. Кроме того, цитохром ¿>559 может участвовать в циклическом транспорте электронов в ФС-2 [Barber and De Las Rivas, 1993; Vasil'ev et. al., 2003].
В основе работы ФС-2 лежит индуцируемое светом разделение зарядов в РЦ. Цепь переносчиков электронов располагается при этом в следующем порядке: Н20—>ВОК [МщСа05]—»Yz/Yz*—>Рб80/Рб80+—*Pheo ö/Pheo a—>Qa/Qa"-»Qb/Qb". Процесс разделения зарядов начинается с поглощения кванта света, который вызывает образование Рбво*, электрон от которого переносится на феофитин. В результате образуется ион-радикальная пара Рб8о+РЬео". Далее в течение нескольких пикосекунд (-200 пс) электрон переносится к хиноновому акцептору Qa (Рб80+ Pheo Qa ), что стабилизирует разделение зарядов, и затем уже в микросекундном диапазоне заряд переходит к QB (Рб80+ Pheo Qa Qb ) Qb уже является стабильным соединением и после захвата двух электронов и двух протонов Qb в форме гидрохинона QBH2 диссоциирует в мембрану [Barber, 2003; Renger and Holzwarth, 2005; Müh et al., 2012]. В конечном счете, электрон, оторванный от
молекулы хлорофилла Рб8о, передается на систему хиноновых переносчиков (и далее используется в фотосинтетической фиксации СОг).
Таким образом, в результате первичного фотоакта на донорной стороне ФС-2 возникает самый сильный биологический окислитель Рб8о+ с редокс-потенциалом + 1,26 В [Rappaport et al., 2002]. Дефицит электрона в нем восполняется за счет электронов, полученных при окислении воды. В этом транспорте участвуют катионы марганца и остатки тирозина 161 Yz белка D1. Для этого в состав ФС-2 входит специализированный водоокисляющий комплекс, каталитический центр которого содержит ионы марганца, получивших название Мп-кластера. Mn-кластер представляет собой редокс-систему, способную последовательно отдавать 4 электрона акцептору (Tyrz) и затем забирать их у донора (2Н20) [Debus, 2006].
Для объяснения принципа работы ВОК была предложена модель механизма окисления воды, согласно которой Mn-кластер последовательно, после каждой вспышки света, окисляется, проходя через 5 промежуточных состояний, известных как Sn-состояния (п = 0 - 4). Их последовательность можно записать следующим образом: 2НгО + So—» Si——* S3—>S4—»So + O2 + 4H+. В результате окисления в Mn-кластере накапливаются четыре положительных заряда, необходимых для отрыва 4-х электронов у двух молекул Н2О (2Н20 —>■ 4Н+ + О2Т + 4е"). Далее водоокисляющий комплекс возвращается в исходное So-состояние, и цикл повторяется [Joliot et al., 1971]. Полагают, что в организации водоокисляющей системы ФС-2 участвуют четыре атома марганца, которые ориентированы в пространстве за счет ц-оксомостиков между ними и за счет взаимодействия с карбоксильными группами белка D1 и СР43. Также в связывании ионов марганца участвует один из гистидинов белка D1 (His332) [Umena et al., 2011]. Дополнительно в структуру ВОК входят ионы кальция и хлора. В ФС-2 обнаружено до четырех-пяти атомов кальция, однако только один из них входит в состав Мп-кластера и прочно связан с белком D1. Ионы хлора присутствуют в комплексе окисления воды в количестве 2-3 атомов [Umena et al., 2011; Kawakami et al., 2011].
Валентность ионов Mn в So-состоянии окончательно не установлена и возможны следующие варианты распределения:
Mn4 - II, III, IV2; Мп4 - Ш3, IV.
В ходе S-цикла, по-видимому, только три из четырех атомов марганца меняют свою валентность [Hillier and Messinger, 2005; McEvoy and Brudvig, 2006]. Редокс-система атомов марганца по своей природе не стабильна [Tyystjarvi, 2013], и поэтому важную роль
в оптимизации работы водоокисляющего комплекса играют внешние белки, которые есть у всех оксигенных организмов [Bricker et al., 2012; Pagliano et al., 2013].
1.2. ВНЕШНИЕ БЕЛКИ ВОДООКИСЛЯЮЩЕГО КОМПЛЕКСА ФОТОСИСТЕМЫ 2
Выяснение роли белков ФС-2 в процессе окисления воды показывает, что эволюционные изменения практически не затронули внутреннее "ядро" ФС-2. В состав минимального комплекса ФС-2, способного к окислению воды, как у высших растений, так и у цианобактерий входит семь белков: Dl, D2, СР43 и СР47, а также а и /? -субъединицы цитохрома Ь559 и белок Psbl, удаление которых приводит к нарушениям в сборке ФС-2 и отсутствию выделения кислорода [Umena et al., 2011; Bricker et al., 2012]. Вместе они образуют "ядро" ФС-2, структуру, способную окислять воду и восстанавливать пул пластохинонов в экспериментальных условиях [Umena et al., 2011; Bricker et al., 2012]. Однако, несмотря на то, что такой минимальный комплекс ФС-2 обладает фотохимической активностью, скорость выделения Ог у него не высока и не превышает 25 % от скорости полностью сформированного комплекса ФС-2, выделенного из мембраны. Кроме того, такой минимальный комплекс не стабилен и легко инактивируется светом, а также нуждается в высоких, нефизиологических концентрациях ионов Са2+ и СГ в среде для поддержания активности [Bricker, 1992]. Для его устойчивой работы необходимо присутствие еще нескольких внешних белков ВОК, связанных с донорной стороной ФС-2 [Bricker et al., 2012].
В процессе эволюции для стабилизации ВОК в физиологических условиях в фотосистеме 2 появилась группа белков водоокисляющего комплекса. Их присутствие необходимо для достижения максимальных скоростей выделения О2 [Diner and Babcock, 1996; Seidler, 1996а]. У высших растений и зеленых водорослей ВОК представлен белками PsbO, PsbP и PsbQ, которые формируют внешний домен комплекса ФС-2. Белки связываются с люменальной стороной мембраны и располагаются вблизи каталитического центра ВОК. Роль, которую они играют в активности ВОК, заключается в стабилизации каталитического центра при физиологическом содержании ионов Са2+ и СГ в среде [Bricker et al., 2012]. Кроме того, белки ВОК защищают Mn-кластер от атаки внешними восстановителями, которые находятся в люмене [Popelkova and Yocum, 2011].
В состав водоокисляющего комплекса у разных организмов может входить от 1 до 5 белков [De Las Rivas et al., 2004; Pagliano et al., 2013]. У эукариот (высших растений и зеленых водорослей) такими белками являются PsbO (26,5 кДа), PsbP (20 кДа) и PsbQ (16 кДа) (рис. 2). Сайты связывания для этих белков у разных организмов, однако, различны. В ФС-2 зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii у каждого из трех белков имеется
Stroma
Stroma
Lumen
Lumen
Lumen
Эукариоты
Прокариоты
Зеленые оксифотобактерии
Цианобактерии
Lumen
2pqh-
Lumen
Lumen
отдельный сайт связывания - независимая модель связывания [Suorsa and Aro, 2007; Enami et al., 2008]. У растений только два белка (PsbO, PsbP) самостоятельно связываются с мембраной. Взаимодействие самого маленького белка (PsbQ) с ФС-2 происходит при помощи других белков. Данный вопрос до конца не изучен, но считается, что PsbQ может связываться с ФС-2 через белок PsbP или имеет посадочный сайт сразу на двух белках -PsbO и PsbP [Suorsa and Aro, 2007; Enami et al., 2008]. Дополнительно в состав ВОК высших растений и зеленых водорослей входит небольшой белок PsbR [Suorsa et al., 2006; Enami et al., 2008; Pagliano et al., 2013].
hv) Растения hv Зеленые водоросли
Красные водоросли
hu
© (р; ?
Предковая форма цианобактерий
Рис. 2. Схема, иллюстрирующая эволюционное развитие белкового состава водоокисляющего комплекса от предковой формы цианобактерий до высших растений. Рисунок взят из работы [De Las Rivas et al., 2004].
_
Состав белков ВОК у прокариот отличается от высших растений и зеленых водорослей. В состав ВОК цианобактерий входят белки PsbO, PsbU (12 кДа) и PsbV (цитохром с550). Кроме того, известно, что у цианобактерий с ФС-2 также связаны белки, гомологичные PsbP и PsbQ высших растений (хотя возможно и не в постоянном качестве), несмотря на то, что методом рентгеноструктурного анализа они не детектируются [Thornton et al., 2004; Roose et al., 2007a, Ь]. Необычная ситуация складывается с белковым составом ВОК у красных водорослей. Филогенетически они относятся к эукариотам, однако по белковому составу ВОК их относят к цианобактериальному типу (содержат белки PsbU и PsbV). Кроме того, у одного из видов красных водорослей (Cyanidium caldarium) обнаружен дополнительный белок с молекулярной массой 20 кДа, гомологичный PsbQ высших растений [Ohta et al., 2003; Enami et al., 2008]. Как можно сделать вывод из представленных данных, единственным постоянным белком ВОК у всех оксигенных организмов является белок PsbO. Геномный анализ фотосинтезирующих организмов показывает, что PsbO мог появиться одновременно с появлением способности у ФС-2 к окислению воды. Как предполагают, у первых протоцианобактерий он был единственным белком ВОК, связанным с Mn-кластером [De Las Rivas et al., 2004]. В подтверждение этой гипотезы можно привести в пример представителей двух штаммов зеленых оксифотобактерий Prochlorococcus marinus, у которых PsbO до сих пор является единственным кодируемым в геноме белком ВОК [Partensky et al., 1999; De Las Rivas et al., 2004]. Затем в ходе эволюции в составе ВОК цианобактерий появились белки PsbU и PsbV. Довольно рано по эволюционным меркам произошло и включение в состав ВОК белка, гомологичного PsbQ высших растений, как это имеет место у одной из самых древних цианобактерий Gloeobacter violaceus. Самым последним белком, появившимся у цианобактерий, стал аналог растительного PsbP - цианоР. В свою очередь, появление эукариотических фотосинтетиков (зеленых водорослей) привело к потере белков PsbU и PsbV, место которых в ФС-2 заняли PsbP и PsbQ [De Las Rivas et al., 2004]. Интересно, что в геноме современных растений, прямых потомков цианобактерий, не осталось следов генов, кодирующих белки PsbU и PsbV.
Таким образом, в течение длительного эволюционного периода состав белков ВОК несколько раз существенно менялся, что, возможно, связано с адаптацией к новым экологическим условиям [De Las Rivas et al., 2004; Thornton et al., 2004]. Единственным неизменным компонентом ВОК оставался белок PsbO, что указывает на его особый статус при взаимодействии с сайтом окисления воды. Получить подтверждение этому можно, используя не только филогенетические данные, но и применяя биохимические методы. Используя обработку препаратов ФС-2 солевыми растворами можно последовательно
удалить внешние белки ВОК [Ghanotakis et al., 1984а, d; Miyao and Murata, 1984; Ono and Inoue, 1984]. Удаление из препаратов ФС-2 белков PsbP и PsbQ незначительно уменьшает кислород-выделяющую активность и может быть компенсировано увеличением
'У 1
содержания в среде ионов Са и СГ, в то время как удаление PsbO необратимо снижает скорость выделения кислорода (остается -20% от исходной скорости) и дестабилизирует структуру марганцевого кластера [Ghanotakis et al., 1984a,b, d; Bricker, 1992]. Таким образом, функция внешних белков заключается в оптимизации функционирования ВОК и PsbO играет ключевую роль в этом процессе.
1.3. БЕЛОК PsbO
История исследования белка PsbO начинается с 1979 года, когда была опубликована первая статья с указанием на то, что в препаратах тилакоидов присутствует белок с молекулярной массой 33 кДа [Kuwabara and Murata, 1979]. Связь белка PsbO с фотосинтетическим выделением кислорода в ФС-2 была показана двумя годами позже, в 1981 году. Одновременно две группы исследователей сообщили, что обработка препаратов ФС-2 с помощью инкубации в 1 M Трис-HCl (рН>8,0) приводит к ингибированию выделения Ог, а также к высвобождению из комплекса ФС-2 трех белков с молекулярными массами 33 кДа, 23 кДа и 17 кДа (PsbO, PsbP и PsbQ) [Âkerlund and Jansson, 1981; Yamamoto et al., 1981]. Белок с наибольшей молекулярной массой, условно названный белком "33 кДа", сейчас идентифицируют как PsbO. Прежнее название часто встречается в литературе, однако оно не отражает истинный молекулярный вес белка, который меньше и равняется 26,5 кДа [De Las Rivas and Barber, 2004]. Неточность в определении молекулярной массы связана с тем, что PsbO не принадлежит к типичным глобулярным белкам, а имеет вытянутую структуру. В 1984 году японскими исследователями было установлено, что два из четырех ионов марганца высвобождаются из каталитического центра при удалении PsbO из препаратов ФС-2 [Miyao and Murata, 1984]. В связи с этим фактом PsbO получил свое второе название - марганец-стабилизирующий белок, или МСБ. В современной литературе, особенно в работах, не связанных с водоокисляющим комплексом, основное общепринятое название белка - это PsbO. Такое обозначение относится к общей классификации, принятой для всех белков ЭТЦ фотосинтеза, где Ps сокращают от Photosystem, b - означает ФС-2, а заглавная буква О в конце - идентификатор белка.
1.3.1. ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА
Белок PsbO, или марганец-стабилизирующий белок, является самым крупным белком ВОК, со средним молекулярным весом в 26,5 кДа. Длина зрелого белка составляет 235 - 257 аминокислотных остатков (а/к) и постоянна для всех видов. По-видимому, размер молекулы белка важен для связывания с ФС-2, и изменение длины полипептидной цепи (удаление или добавление концевых пептидов) значительно ухудшает связывание белка с тилакоидной мембраной [Popelkova and Bricker, 2011]. Интересно, что самая короткая последовательность (231 а/к) принадлежит одному из наиболее примитивных видов цианобактерий Gloeobacter violaceus, ранее других отделившегося от общего древа эволюции ФС-2 [De Las Rivas and Barber, 2004; De Las Rivas et al., 2004]. У другого вида цианобактерий Thermosynechococcus elongatus, послужившего образцом для рентгеноструктурного анализа ФС-2, длина последовательности составляет 246 аминокислотных остатков [De Las Rivas et al., 2004].
В клетках высших растений и водорослей белок PsbO, как и другие внешние белки ВОК, кодируется ядерным геномом. Следует отметить, что гены белков ФС-2 в геноме эукариот располагаются в различных органеллах клетки. Генетическая система хлоропластов кодирует основные белки РЦ (Dl, D2 и др.), тогда как гены белков ВОК и большинства других "вспомогательных" белков (регуляторных, белков светособирающего комплекса и др.) переместились в ходе эволюции в ядро. После считывания с геномной ДНК молекулы м-РНК в цитоплазме синтезируется белок-предшественник PsbO, структура которого содержит две сигнальные последовательности, необходимые для доставки белка к месту функционирования в хлоропластах. Одна из них отвечает за доставку белка внутрь хлоропласта, вторая - за попадание в люмен [Hashimoto et al., 1997; De Las Rivas and Barber, 2004].
В люмене происходит удаление сигнальных последовательностей, белок PsbO принимает свою характерную третичную структуру и связывается с ФС-2. Согласно данным рентгеноструктурного анализа в своей конечной нативной конформации PsbO имеет вытянутую структуру и состоит из двух доменов (p-цилиндр и головной домен). Во взаимодействие с мембраной участвуют оба домена, и белок связывается с ФС-2 под углом 40° к плоскости мембраны [De Las Rivas and Barber, 2004; Williamson, 2008; Pagliano et al., 2013]. Интересно, что в люмене существует большой пул белков PsbO, которые не связаны с ФС-2 [de Vitry et al., 1989; Mayfield et al., 1989; Ettinger and Theg., 1991; Hashimoto et al., 1997]. Биологический смысл этого явления не ясен, и можно предположить, что свободные белки выполняют еще какую-то функцию, помимо типичной для них в ВОК. В этом отношении интересен тот факт, что у некоторых
растений синтезируются две изоформы PsbO. Несколько миллионов лет назад в геноме арабидопсиса произошла дупликация psbO и теперь у них в ядре содержится два гена, кодирующие две копии белка: PsbO-1 и PsbO-2. В клетках A.thaliana аминокислотная последовательность PsbO-1 и PsbO-2 отличается друг от друга только на 11 а/к остатков, однако у каждого из белков собственная специализация, и они не могут полностью заменить друг друга. Основной формой является PsbO-1, который участвует в работе водоокисляющего комплекса, тогда как PsbO-2 служит для более специализированных функций [Murakami et al., 2002; Murakami et al., 2005]. Существует гипотеза, что PsbO-2 может катализировать дефосфорилирование белка D1 или участвовать в холодовой акклиматизации растений [Goulas et al., 2006; Lundin et al., 2007].
1.3.2. ПЕРВИЧНАЯ СТРУКТУРА PsbO
Похожие диссертационные работы по специальности «Биохимия», 03.01.04 шифр ВАК
Исследование тилакоидных карбоангидраз Arabidopsis Thaliana2013 год, кандидат наук Федорчук, Татьяна Петровна
Структурно-функциональная организация фотосинтетического аппарата прокариот и эукариот2002 год, доктор биологических наук Бойченко, Владимир Алексеевич
Взаимодействие комплексов фотосистемы 1 с экзогенными медиаторами электронного транспорта2018 год, кандидат наук Петрова Анастасия Александровна
Действие повреждающих факторов на функциональные характеристики фотосистемы 2 растений2002 год, кандидат биологических наук Хоробрых, Андрей Альфредович
Характеристики световых реакций фотосинтеза при воздействии токсических веществ2016 год, кандидат наук Тодоренко, Дарья Алексеевна
Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Пиголев, Алексей Васильевич, 2013 год
СПИСОК ЛИТЕРА ТУРЫ
1. Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В. Большой практикум по фотосинтезу // М.: Издательский центр «Академия», 2003. 256 с.
2. Егорова Е.А., Бухов Н.Г. Влияние повышенных температур на активность альтернативных путей фотосинтетического транспорта электронов в листьях ячменя и кукурузы // Физиология растений. 2002. Т. 49. № 5. С. 645-655.
3. Калинина Ю.В. Исследование структурно-функциональных свойств люменальных белков PsbO и Cah3 фотосистемы 2 растений. Дисс. канд. биол. наук. Пущино, 2008. 126 с.
4. Корнеев Д.Ю. Информационные возможности метода индукции флуоресценции хлорофилла. Киев: Альтерпресс, 2002. 188 с.
5. Ладыгин В.Г., Аллахвердиев С.И., Ананьев Г.М., Климов В.В., Мальцев С.В., Четвериков А.Г. Функциональная характеристика фотосистемы II мутантов Chlamydomonas II Физиология растений. 1988. Т. 35. С. 14-23.
6. Ладыгин Н.Г., Фомина И.П., Билль К.Я., Москаленко А.А., Ширшикова Г.Н. Хлорофилл-белковые комплексы зеленых водорослей и высший растений, идентификация хлорофилл содержащих полос в геле с использованием мутантов Chlamydomonas reinhardtii II Биохимия. 1983. Т. 48. № 9. С. 1421-1427.
7. Мокроносов А.Т., Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В. Фотосинтез. Физиолого-экологические и биохимические аспекты фотосинтеза // М.: Издательский центр «Академия», 2006. 448 с.
8. Паников Н.С. Кинетика роста микроорганизмов: Общие закономерности и экологические приложения // М.: Наука, 1991. 310 с.
9. Пиголев А.В., Тимошевский Д.В., Климов В.В. Влияние аминокислотных замен К223Е и К226Е в белке PsbO фотосистемы 2 на стабильность и функциональную активность водоокисляющего комплекса в клетках Chlamydomonas reinhardtii II Биохимия. 2012. Т. 77 № 1.С. 90-98.
10. Хелдт Г.-В. Биохимия растений // М.: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2011. 471 с.
11. Abramowicz D.A., Dismukes G.C. Manganese proteins isolated from spinach thylakoid membranes and their role in 02 evolution. II. A binuclear manganese-containing 34 kilodalton protein, a probable component of the water dehydrogenase enzyme // Biochim. Biophys. Acta. 1984. V. 765. P. 318-328.
12. Akerlund H.-E., Jansson C. Localization of a 34.000 and 23.000 MW polypeptide to the lumenal side of the thylakoid membrane // FEBS Lett. 1981. V. 124. P. 229-232.
13. Ali N., Datta S.K., Datta K. RNA interference in designing transgenic crops // GM Crops. 2010. V. 1(4). P. 207-213.
14. Allahverdiyeva Y., Mamedov F., HolmstrSm M., Nurmi M., Lundin В., Styring S.,. Spetea C., Aro E.-M. Comparison of the electron transport properties of the psbol and psbo2 mutants of Arabidopsis thaliana II Biochim. Biophys. Acta. 2009. V. 1787. P. 1230-1237.
15. Anati R., Adir N. Crystallization of dimers of the manganese-stabilizing protein of Photosystem II // Photosynth. Res. 2000. V. 64. P. 167-177.
16. Andersson B., Barber J. Mechanisms of photodamage of protein degradation during photoinhibition of photosystem two. In: Baker N.R. (ed.) Advances in photosynthesis: Photosynthesis and the Environment, Kluwer Academic Publishers, Dordrecht. 1996. pp. 443446.
17. Baker N.R. Chlorophyll fluorescence: a probe of photosynthesis in vivo II Annu. Rev. Plant. Biol. 2008. V. 59. P. 89-113.
18. Barber J. Photosystem II: The engine of life // Q. Rev. Biophys. 2003. V. 36. P. 71-89.
19. Bateman J.M., Purton S. Tools for chloroplast transformation in Chlamydomonas: expression vectors and a new dominant selectable marker // Mol. Gen. Genet. 2000. V. 263(3). P. 404-410.
20. Bentley F.K., Eaton-Rye J. The effect of removing Photosystem II extrinsic proteins on dimer formation and recovery from photodamage in Synechocystis sp. PCC 6803. In: Allen J.F, Gantt E., Golbeck J.H., Osmond B. (Eds.), Photosynthesis. Energy from the Sun: 14th International Congress on Photosynthesis, Dordrecht, 2008. pp. 715-717.
21. Berthold D.A., Babcock G.T., Yocum C.F. A highly resolved, oxygen-evolving photosystem II preparation from spinach thylakoid membranes: EPR and electron-transport properties // FEBS Lett. 1981. V. 134. P. 231-234.
22. Betts S.D., Hachigian T.M., Pichersky E., Yocum C.F. Reconstitution of the spinach oxygen-evolving complex with recombinant Arabidopsis manganese-stabilizing protein // Plant Mol. Biol. 1994. V. 26. P. 117-130.
23. Betts S.D., Lydakis-Simantiris N., Ross J.R., and Yocum C.F. The carboxyl-terminal tripeptide of the manganese-stabilizing protein is required for quantitative assembly into photosystem II and for high rates of oxygen evolution activity // Biochemistry. 1998. V. 40. P. 14230-14236.
24. Betts S.D., Ross J.R., Hall K.U., Pichersky E., Yocum C.F. Functional reconstitution of Photosystem II with recombinant manganese-stabilizing proteins containing mutations that remove the disulfide bridge // BBA-Bioenergetics. 1996. V. 1274. P. 135-142.
25. Betts S.D., Ross J.R., Pichersky E., Yocum C.F. Mutation Val235Ala weakens binding of the 33-kDa manganese stabilizing protein of photosystem II to one of two sites // Biochemistry. 1997. V. 36(13). P. 4047-4053.
26. Birnboim H.C., Doly J. A rapid alkaline extraction procedure for screening recombinant plasmid DNA//Nucleic Acids Res. 1979. V. 7(6). P. 1513-1523.
27. Blifernez-Klassen O., Klassen V., Doebbe A., Kersting K., Grimm P., Wobbe L., Kruse O. Cellulose degradation and assimilation by the unicellular phototrophic eukaryote Chlamydomonas reinhardtii //Nat. Commun. 2012. V. 3. P. 1214.
28. Boekema E.J., Hankamer B., Bald D., Kruip J., Nield J., Boonstra A.F., Barber J., Roegner M. Supramolecular structure of the Photosystem II complex from green plants and cyanobacteria // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1995. V. 92. P. 175-179.
29. Boekema E.J., van Breeman J.F.L., van Roon H., Dekker J.P. Conformational changes in Photosystem II supercomplexes upon removal of extrinsic subunits // Biochemistry. V. 39. 2000. P. 12907-12915.
30. Bricker T.M. Oxygen evolution in the absence of the 33-kilodalton manganese-stabilizing protein // Biochemistry. 1992. V. 31. P. 4623^1628.
31. Bricker T.M., Burnap R.L. The extrinsic proteins of photosystem II // Photosystem II: The Light-Driven Water:Plastoquinone Oxidoreductase / Eds Wydrzynski T., Satoh K. The Netherlands: Springer. 2005. P. 95-120.
32. Bricker T.M., Frankel L.K. The psbol mutant of Arabidopsis cannot efficiently use calcium in support of oxygen evolution by photosystem II // J. Biol. Chem. 2008. V. 283(43). P. 2902229027.
33. Bricker T.M., Frankel L.K. Auxiliary functions of the PsbO, PsbP and PsbQ proteins of higher plant Photosystem II: a critical analysis // J. Photochemistry and Photobiology B. Biology. 2011. V.104. P. 165-178.
34. Bricker T.M., Roose J.L., Fagerlund R.D., Frankel L.K., Eaton-Rye J.J. The extrinsic proteins of Photosystem II // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1817(1). P. 121-142.
35. Buchanan M.J., Snell W.J. Biochemical studies on lysin, a cell wall degrading enzyme released during fertilization in Chlamydomonas II Experimental Cell Research. 1988. V. 179. N. 1. P. 181-193.
36. Burnap R.L., Qian M., Shen J.R., Inoue Y., Sherman L.A. Role of disulfide linkage and putative intermolecular binding residues in the stability and binding of the extrinsic manganese-stabilizing protein to the Photosystem-II reaction-center // Biochemistry. 1994. V. 33(46). P. 13712-13718.
37. Burnap R.L., Shen J.R., Jursinic P.A., Inoue Y., Sherman L.A. Oxygen yield and thermoluminescence characteristics of a cyanobacterium lacking the manganese-stabilizing protein of Photosystem-II // Biochemistry. 1992. V. 31. P. 7404-7410.
38. Burnap R.L., Sherman L.A. Deletion mutagenesis in Synechocystis sp. PCC6803 indicates that the Mn-stabilizing protein of photosystem II is not essential for 02 evolution // Biochemistry. 1991. V. 30. №2. P. 440-446.
39. Burnap R.L., Trench R.K. Sites of synthesis of polypeptides of the cyanelles of Cyanophora paradoxa: II. In vivo labeling in the presence of translational and transcriptional inhibitors // Proc. Roy. Soc. Lond. B. 1989. V. 238. P. 73- 87.
40. Cao M., Fu Y., Guo Y., Pan J. Chlamydomonas (Chlorophyceae) colony PCR // Protoplasma. 2009. V. 235. P. 107-110.
41. Cardona T., Sedoud A., Cox N., Rutherford A.W. Charge separation in photosystem II: a comparative and evolutionary overview // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1817(1). P. 26-43.
42. Castel S.E., Martienssen R.A. RNA interference in the nucleus: roles for small RNAs in transcription, epigenetics and beyond // Nat. Rev. Genet. 2013. V. 14(2). P. 100-112.
43. Cerutti H., Ma X., Msanne J., Repas T. RNA-mediated silencing in Algae: biological roles and tools for analysis of gene function // Eukaryot. Cell. 2011. V. 10(9). P. 1164-1172.
44. Chlamydomonas reinhardtii v 3.0, DOE Joint Genome Institute, http://www. genom e.jgi .doe. gov/chlamy/chlamy. info .html
45. Cole J., Boska M., Blough N.V., Sauer K. Reversible and irreversible effects of alkaline pH on Photosystem II electron-transfer reactions // Biochim. Biophys. Acta. 1986. V. 848. P. 41-47.
46. Coleman W.J., Govindjee. A model for the mechanism of chloride activation of oxygen evolution in photosystem II // Photosynth. Res. 1987. V. 13. P. 199-223.
47. Croce R., van Amerongen H. Light-harvesting and structural organization of Photosystem II: From individual complexes to thylakoid membrane // Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. 2011. V. 104. P. 142-153.
48. Dangeard P.A. Recherches sur les algues inférieures // Ann. Sci. Nat. 1888. V. 4. P. 105 - 175.
49. Danielsson R., Suorsa M., Paakkarinen V., Albertsson P.A., Styring S., Aro E.M., Mamedov F. Dimeric and monomeric organization of photosystem II. Distribution of five distinct complexes in the different domains of the thylakoid membrane // J. Biol. Chem. 2006. V. 281(20). P. 1424114249.
50. Day A., Goldschmidt-Clermont M. The chloroplast transformation toolbox: selectable markers and marker removal // Plant Biotechnol. J. 2011. V. 9(5). P. 540-553.
51. Day A., Rochaix J.D. A transposon with an unusual LTR arrangement from Chlamydomonas reinhardtii contains an internal tandem array of 76 bp repeats // Nucleic. Acids Res. 1991a. V. 19(6) P. 1259-1266.
52. Day A., Rochaix J.D. Conservation in structure of TOC1 transposons from Chlamydomonas reinhardtii II Gene. 1991b. V. 104(2). P. 235-239.
53. Day A., Schirmer-Rahire M., Kuchka M.R., Mayfield S.P., Rochaix J.D. A transposon with an unusual arrangement of long terminal repeats in the green alga Chlamydomonas reinhardtii II EMBO J. 1988. V. 7(7). P. 1917-1927.
54. de Gunzberg J. Proteins of the Ras pathway as novel potential anticancer therapeutic targets // Cell Biol. Toxicol. 1999. V. 15. P. 345-358.
55. De Las Rivas J., Baisera M., Barber J. Evolution of oxygenic photosynthesis: genome-wide analysis of the OEC extrinsic proteins // Trends Plant Sci. 2004. V. 9. № 1. P. 18-25.
56. De Las Rivas J., Barber J. Analysis of the structure of the PsbO protein and its implications // Photosynth. Res. 2004. V. 81. № 3. P. 329-343.
57. De Las Rivas J., Heredia P., Roman A. Oxygen-evolving extrinsic proteins (PsbO,P,Q,R): bioinformatic and functional analysis // Biochim. Biophys. Acta. 2007. V. 1767(6). P. 575-582.
58. de Vitry C., Vallon O. Mutants of Chlamydomonas: tools to study thylakoid membrane structure, function and biogenesis // Biochimie. 1999. V. 81. № 6. P. 631-643.
59. de Vitry C., Olive J., Drapier D., Recouvreur M., Wollman F.A. Posttranslational events leading to the assembly of photosystem II protein complex: a study using photosynthesis mutants from Chlamydomonas reinhardtii II J. Cell Biol. 1989. V. 109. № 3. P. 991-1006.
60. Debus R.J. The catalytic manganese cluster: Protein ligation. In: Wydrzynski T.S., Satoh K. (eds.) Photosystem II the light-driven water: Plastoquinone oxidoreductase, Springer, Dordrecht, 2006. vol. 22. pp. 261-284.
61. Dent R.M., Han M., Niyogi K.K. Functional genomics of plant photosynthesis in the fast lane using Chlamydomonas reinhardtii II Trends. Plant Sci. 2001. V. 6(8). P. 364-371.
62. Diner B.A. Babcock G.T. Structure, dynamics and energy conversion efficiency in photosystem II. In Advances in Photosynthesis (V. 4) (Ort D.R. and Yocum C.F., eds.), , Kluwer Academic. 1996. pp. 213-247.
63. Eaton-Rye J.J. Requirements for different combinations of the extrinsic proteins in specific cyanobacterial Photosystem II mutants // Photosynth. Res. 2005. V. 84. P. 275-281.
64. Eaton-Rye J.J., Shand J.A., Nicoll W.S. pH-dependent photoautotrophic growth of specific photosystem II mutants lacking lumenal extrinsic polypeptides in Synechocystis PCC 6803 // FEBS Lett. 2003. V. 543. P. 148-153.
65. Enami I., Kamino K., Shen J.R., Satoh K., Katoh S. Isolation and characterization of photosystem II complexes which lack lightharvesting chlorophyll a/b proteins but retain three extrinsic proteins related to oxygen evolution from spinach // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 977. P. 33-39.
66. Enami I., Kamo M., Ohta H., Takahashi S., Miura T., Kusayanagi M., Tanabe S., Kamei A., Motoki A., Hirano M., Tomo T., Satoh K. Intramolecular cross-linking of the extrinsic 33-kDa protein leads to loss of oxygen evolution but not its ability of binding to photosystem II and stabilization of the manganese cluster//J. Biol. Chem. 1998. V. 273. P. 4629-4634.
67. Enami I., Murayama H., Ohta H., Kamo M., Nakazato K., Shen J.R. Isolation and characterization of a Photosystem II complex from the red alga Cyanidium caldarium: association of cytochrome c-550 and a 12 kDa protein with the complex // Biochim. Biophys. Acta. 1995. V. 1232. P. 208-216.
68. Enami I., Okumura A., Nagao R., Suzuki T., Iwai M., Shen J.R. Structures and functions of the extrinsic proteins of photosystem II from different species // Photosynth. Res. 2008. V. 98(1-3). P. 349-363.
69. Enami I., Yoshihara S., Tohri A., Okumura A., Ohta H., Shen J.R. Cross-reconstitution of various extrinsic proteins and Photosystem II complexes from cyanobacteria, red algae and higher plants // Plant Cell Physiol. 2000. V. 41. P. 1354-1364.
70. Ettinger W.F., Theg S.M. Physiologically active chloroplasts contain pools of unassembled extrinsic proteins of the photosynthetic oxygen-evolving enzyme complex in the thylakoid lumen //J. Cell Biol. 1991. V. 115. P. 321-328.
71. Ettl H. Die gattung Chlamydomonas Ehrenberg // Beih. Nova Hedwigia. 1976. V. 49. P. 1122.
72. Ferreira K.N., Iverson T.M., Maghlaoui K., Barber J., Iwata S. Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center// Science. 2004. V. 303. P. 1831-1838.
73. Fischer B.B., Wiesendanger M., Eggen R.I. Growth condition-dependent sensitivity, photodamage and stress response of Chlamydomonas reinhardtii exposed to high light conditions // Plant Cell Physiol. 2006. V. 47(8). P. 1135-1145.
74. Frankel L.K., Bricker T.M. Interaction of the 33 kDa extrinsic protein with Photosystem II: identification of domains on the 33 kDa protein that are shielded from NHS biotinylation by Photosystem II // Biochemistry. 1995. V. 34. P. 7492-7497.
75. Fujita Y., Takagi H., Hase T. Identification of the chlB gene and the gene product essential for the lightindependent chlorophyll biosynthesis in the cyanobacterium Plectonema boryanum II Plant Cell Physiol. 1996. V. 37. P. 313-323.
76. Gerloff J. Beitrage zur Kenntnis der Variabilitat und Systematik der Gattung Chlamydomonas II Arch. Protistenk. 1940. V. 94. P. 311-502.
77. Ghanotakis D.F., Babcock G.T., Yocum C.F. Calcium reconstitutes high-rates of oxygen evolution in polypeptide depleted Photosystem II preparations // FEBS Lett. 1984a. V. 167. P. 127-130.
78. Ghanotakis D.F., Babcock G.T., Yocum C.F. Structural and catalytic properties of the oxygen-evolving complex—correlation of polypeptide and manganese release with the behavior of Z+ in chloroplasts and a highly resolved preparation of the PS-II complex // Biochim. Biophys. Acta. 1984b. V. 765. P. 388-398.
79. Ghanotakis D.F., Topper J. N., Yocum C. F. Structural organization of the oxidizing side of photosystem II. Exogenous reductants reduce and destroy the Mn-complex in photosystem II membranes depleted of the 17 and 23 kDa polypeptides. // Biochimica et Biophysica Acta -Bioenergetics. 1984c. V. 767(3). P. 524-531.
80. Ghanotakis D.F., Topper J.N., Babcock G.T., Yocum C.F. Watersoluble 17-kDa and 23-kDa polypeptides restore oxygen evolution activity by creating a high-affinity binding-site for Ca2+ on the oxidizing side of Photosystem II // FEBS Lett. 1984d. V. 170. P. 169-173.
81. Gilbert H. The biochemistry and structural biology of plant cell wall deconstruction // Plant Physiol. 2010. V. 153(2) P. 444-455.
82. Goroschankin J.N. Beitrage zur Kenntnis der Morphologie und Systematik der Chlamydomonaden. II. Ch. reinhardi Dang, und sein Verwandten II Bull. Soc. Imp. Natur. 1891 Moscou, N.S. V. 5. P. 101-142.
83. Goulas E., Schubert M., Kieselbach T., Kleczkowski L.A., Gardestrom P., Schroder W.P., Hurry V. The chloroplast lumen and stromal proteomes of Arabidopsis thaliana show differential sensitivity to short- and long-term exposure to low temperature // Plant J. 2006. V. 47. P. 720734.
84. Grossman A.R. Chlamydomonas reinhardtii and photosynthesis: genetics to genomics // Curr. Opin. Plant Biol. 2000. V. 3(2). P. 132-137.
85. Grossman A.R., Croft M., Gladyshev V.N., Merchant S.S., Posewitz M.C., Prochnik S., Spalding M.H. Novel metabolism in Chlamydomonas through the lens of genomics // Curr. Opin. Plant Biol. 2007. V. 10(2). P. 190-198.
86. Grossman A.R., Lohr M., Im C.S. Chlamydomonas reinhardtii in the landscape of pigments // Annu. Rev. Genet. 2004. V. 38. P. 119-173.
87. Grove G.N., Brudvig G.W. Calcium binding studies of photosystem II using a calcium-selective electrode // Biochemistry. 1998. V. 37. P. 1532-1539.
88. Gugliemi G., Cohen-Bazire G., Brynat D. The structure of Gloeobacter violaceus and its phycobilisomes //Arch. Microbiol. 1981. V. 129. P. 181-189.
89. Guskov A., Kern J., Gabdulkhakov A., Broser M., Zouni A., Saenger W. Cyanobacterial photosystem II at 2.9-A resolution and the role of quinones, lipids, channels and chloride // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. V. 3. P. 334-342.
90. Harris E.H. Chlamydomonas as a model organism // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2001. V. 52. P. 363-406.
91. Harris E.H. The Chlamydomonas sourcebook: A comprehensive guide to biology and laboratory use. San Diego: Acad. Press, 1989. 780 p.
92. Hashimoto A., Ettinger W.F., Yamamoto Y., Theg S.M. Assembly of newly imported oxygen-evolving complex subunits in isolated chloroplasts: sites of assembly and mechanism binding // Plant Cell. 1997. V. 9. P. 441-452.
93. Hasler L., Ghanotakis D., Fedtke B., Spyridaki A., Miller M., Muller S.A., Engle A., Tsotis G. Structural analysis of Photosystem II: Comparative studies of cyanobacterial and higher plant Photosystem II complexes // J. Struct. Biol. 1997. V. 119. P. 273-283.
94. Heredia P., De Las Rivas J. Calcium-dependent conformational change and thermal stability of the isolated PsbO protein detected by FTIR spectroscopy // Biochemistry. 2003. V. 42, P. 11831-11838.
95. Hillier W., Hendry R.L., Burnap T., Wydrzynski T. Substrate water exchange in photosystem II depends on the peripheral proteins // J. Biol. Chem. 2001. V. 276. P. 46917-46924.
96. Hillier W., Messinger J. Mechanism of photosynthetic water oxygen production. In: Wydrzynski T., Satoh K. (eds.) Photosystem II the light-driven water: plastoquinone oxidoreductase. Springer, Dordrecht, 2005. pp. 567-608.
97. Hippler M., Redding K., Rochaix J.D. Chlamydomonas genetics, a tool for the study of bioenergetic pathways // Biochim. Biophys. Acta. 1998. V. 1367(1-3). P. 1-62.
98. Hirayama T., Shinozaki K. Research on plant abiotic stress responses in the post-genome era: past, present and future // Plant J. 2010. V. 61(6). P. 1041-1052.
99. Ho F.M., Styring S. Access channels and methanol binding site to the CaMm cluster in photosystem II based on solvent accessibility simulations, with implications for substrate water access // Biochim. Biophys. Acta. 2008. V. 1777(2). P. 140-153.
100. Homann P.H. Chloride and calcium in photosystem II: from effects to enigma // Photosynth. Res. 2002. V. 73. P. 169-175.
101. Hong S.K., Pawlikowski S.A., Vander Meulen K.A., Yocum C.F. The oxidation state of the photosystem II manganese cluster influences the structure of manganese stabilizing protein // Biochim. Biophys. Acta. 2001. V. 1504. P. 262-274.
102. Hoober J.K., Park H., Wolfe G.R., Komine Y., Eggink L.L. Assembly of light-harvesting systems // In: The Molecular Biology of Chloroplasts and Mitochondria in Chlamydomonas / Eds. Rochaix J.-D., Goldschmidt-Clermont M., Merchant S. The Netherlands: Kluwer, 1998. P. 363-376.
103. Hu Z., Zhao Z., Wu Z., Fan Z., Chen J., Wu J., Li J. Successful expression of heterologous egfp gene in the mitochondria of a photosynthetic eukaryote Chlamydomonas reinhardtii II Mitochondrion. 2011. V. 11(5). P. 716-721.
104. Hutchison R.S., Betts S.D., Yocum C.F., Barry B.A. Conformational changes in the extrinsic manganese stabilizing protein can occur upon binding to the photosystem II reaction center: an isotope editing and FT-IR study // Biochemistry. 1998. V. 37(16). P. 5643-5653.
105. Hutchison R.S., Steenhuis J.J., Yocum C.F., Razeghifard M.R., Barry B.A. Deprotonation of the 33 kDa, extrinsic, manganese-stabilizing subunit accompanies photooxidation of manganese in photosystem II // J. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 31987-31995.
106. Hutner S.H., Provasoli L., Schatz A., Haskins C.P. Some approaches to the study of the role of metals in the metabolism of microorganisms // Proc. Am. Philos. Soc. 1950. V. 94. P. 152-170.
107. Ifuku K., Ishihara S., Shimamoto R., Ido K., Sato F. Structure, function, and evolution of the PsbP protein family in higher plants // Photosynth. Res. 2008. V. 98. P. 427-437.
108. Ishikita H., Saenger W., Loll B., Biesiadka J., Knapp E.W. Energetics of a possible proton exit pathway for water oxidation in Photosystem II // Biochemistry. 2006. V. 45. P. 2063-2071.
109. Joliot P., Joliot A., Boughes B., Barbieri G. Studies of system II photocenters by comparative measurements of luminescence, fluorescence and oxygen emission // Photochem. Photobiol. 1971. V. 14. P. 287-305.
110. Kamiya N., Shen J.-R. Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II from Thermosynechococcus vulcanus at 3.7 A resolution // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P.98-103.
111. Kashino Y., Lauber W.M., Carroll J.A., Wang Q., Whitmarsh J., Satoh K., Pakrasi H.B. Proteomic analysis of a highly active photosystem II preparation from the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 reveals the presence of novel polypeptides // Biochemistry. 2002. V. 41. P. 8004-8012.
112. Kawakami K., Umena K., Kamiya N., Shen J-R. Structure of the catalytic, inorganic core of oxygen-evolving photosystem II at 1.9 A resolution // J. Photochemistry and Photobiology B. Biology. 2011. V. 104. P. 9-18.
113. Keller L.R. Electroporation of DNA into the Unicellular Green Alga Chlamydomonas reinhardtii II Plant Cell Electroporation and Electrofusion Protocols, Methods in Molecular Biology. 1995. V. 55. P. 73-79.
114. Kindle K.L. High-Frequency nuclear transformation of Chlamydomonas reinhardtii II Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1990. V. 87. P. 1228-1232.
115. Kindle K.L., Schnell R.A., Fernandez E., Lefebvre P.A. Stable nuclear transformation of Chlamydomonas using the Chlamydomonas gene for nitrate reductase // J. Cell Biol. 1989. V. 109(6). P.2589-2601.
116. Komenda J., Barber J. Comparison of psbO and psbH deletion mutants of Synechocystis PCC 6803 indicates that degradation of D1 protein is regulated by the QB site and dependent on protein synthesis//Biochemistry. 1995. V. 34. P. 9625-9631.
117. Krause G.H., Weis E. Chlorophyll fluorescence and photosynthesis: the basics // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1991. V. 42. P. 313-349.
118. Kruk J., Burda K., Jemiola-Rzeminska M., Strzalka K. The 33 kDa protein of photosystem II is a low-affinity calcium- and lanthanide-binding protein // Biochemistry. 2003. V. 42. P. 1486214867.
119. Kubo T., Abe J., Saito T., Matsuda Y. Genealogical relationships among laboratory strains of Chlamydomonas reinhardtii as inferred from matrix metalloprotease genes // Curr. Genet. 2002. V.41.P. 115-122.
120. Kuntzleman T., McCarrick R., Penner-Hahn J.E., Yocum C.F. Probing reactive sites within the photosystem II manganese cluster: Evidence for separate populations of manganese that differ in redox potential // Physical Chemistry and Chemical Physics. 2004. V. 6. P. 4897-4904.
121. Kuntzleman T., Yocum C.F. Reduction-induced inhibition and Mn (II) release from photosystem II oxygen-evolving complex by hydroquinone or NH2OH are consistent with a Mn (III)/Mn (III)/Mn (IV)/Mn (IV) oxidation state for darkadapted enzyme // Biochemistry. 2005. V.44.P.2129-2142.
122. Kuwabara T., Murata N. Purification and characterization of 33 kilodalton protein of spinach chloroplasts // Biochimica et Biophysica Acta. 1979. V. 581. P. 228-236.
123. Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 //Nature. 1970. V. 227. № 5259. P. 680-685.
124. Lefebvre P.A., Silflow C.D. Chlamydomonas: the cell and its genomes // Genetics. 1999. V. 151(1). P. 9-14.
125. Leuschner C., Bricker T.M. Interaction of the 33 kDa extrinsic protein with Photosystem II: rebinding of the 33 kDa extrinsic protein to photosystem II membranes which contain four, two or zero manganese per Photosystem II reaction center // Biochemistry. 1996. V. 35. P. 45514557.
126. Lichtenthaler H.K. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes // Methods Enzymol. 1987. V. 148. P. 331-382.
127. Liu H., Frankel L.K., Bricker T.M. Functional analysis of photosystem II in a PsbO-1-deficient mutant in Arabidopsis thaliana II Biochemistry. 2007. V. 46(25). P. 7607-7613.
128. Loll B., Gerold G., Slowik D., Voelter W., Jung C., Saenger W„ Irrgang K.D. Thermostability and Ca2+ binding properties of wild type and heterologously expressed PsbO protein from cyanobacterial photosystem II // Biochemistry. 2005a. V. 44. P. 4691-4698.
129. Loll B., Kern J., Saenger W., Zouni A., Biesiadka J. Towards complete cofactor arrangement in the 3.0 A resolution structure of photosystem II // Nature. 2005b. V. 438. P. 1040-1044.
130. Lundin B., Thuswaldner S., Shutova T., Eshaghi S., Samuelsson G., Barber J., Andersson B., Spetea C. Subsequent events to GTP binding by the plant PsbO protein: Structural changes, GTP hydrolysis and dissociation from the Photosystem II complex // BBA-Bioenergetics. 2007. V. 1767. P. 500-508.
131. Lydakis-Simantiris N., Betts S.D., Yocum C.F. Leucine 245 is a critical residue for folding and function of the manganese stabilizing protein of photosystem II // Biochemistry. 1999a. V. 38(47). P. 15528-15535.
132. Lydakis-Simantiris N., Hutchison R.S., Betts S.D., Barry B.A., Yocum C.F. Manganese stabilizing protein of photosystem II is a thermostable, natively unfolded polypeptide // Biochemistry. 1999b. V. 38(1). P. 404-414.
133. Lynd L.R., Weimer P.J., van Zyl W.H., Pretorius I.S. Microbial cellulose utilization: fundamentals and biotechnology // J. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2002 V. 66(3). P. 506-577.
134. Manuell A.L., Mayfield S.P. A bright future for Chlamydomonas II Genome Biol. 2006. V. 7(9) P. 327.
135. Mavankal G., McCain D.C., Bricker T.M. Effects of chloride on paramagnetic coupling of manganese in calcium chloride-washed photosystem II preparations // FEBS Lett. 1986. V. 202. P. 235-239.
136. Mayfíeld S.P., Bennoun P., Rochaix J.D. Expression of the nuclear encoded OEE1 protein is required for oxygen evolution and stability of photosystem II particles in Chlamydomonas reinhardtii 11EMBO J. 1987. V. 6. № 2. P. 313-318.
137. Mayfield S.P., Kindle K.L. Stable nuclear transformation of Chlamydomonas reinhardtii by using a C. reinhardtii gene as the selectable marker // PNAS. 1990. V. 87. P. 2087-2091.
138. Mayfield S.P., Schirmer-Rahire M., Frank G., Zuber H., Rochaix J.-D. Analysis of the genes of the OEE1 and OEE3 proteins of the Photosystem II complex from Chlamydomonas reinhardtii II Plant Mol. Biol. 1989. V. 12. P. 683-693.
139. McEvoy J.P., Brudvig G.W. Water-splitting chemistry of photosystem II // Chem. Rev. 2006. V. 106. P. 4455-4483.
140. Mei R., Yocum C. Characterization of inhibitory effects of NH2OH and its n-methyl derivatives on the 02-evolving complex of Photosystem II // Photosynth. Res. 1993. V. 38. P. 449^-53.
141. Merchant S.S., Allen M.D., Kropat J., Moseley J.L., Long J.C., Tottey S., Terauchi A.M. Between a rock and a hard place: trace element nutrition in Chlamydomonas II Biochim Biophys Acta. 2006. V. 1763(7) P. 578-594.
142. Merchant S.S., Prochnik S.E., Vallon O., Harris E.H., Karpowicz S.J., Witman G.B., Terry A., Salamov A., Fritz-Laylin L.K., Maréchal-Drouard L., Marshall W.F., Qu L.H., Nelson D.R., Sanderfoot A.A., Spalding M.H., Kapitonov V.V., Ren Q., Ferris P., Lindquist E., Shapiro H., Lucas S.M., Grimwood J., Schmutz J., Cardol P., Cerutti H., Chanfreau G., Chen C.L., Cognat V., Croft M.T., Dent R., Dutcher S., Fernández E., Fukuzawa H., González-Ballester D., González-Halphen D., Hallmann A., Hanikenne M., Hippler M., Inwood W., Jabbari K., Kalanon M., Kuras R., Lefebvre P.A., Lemaire S.D., Lobanov A.V., Lohr M., Manuell A., Meier I., Mets L., Mittag M., Mittelmeier T., Moroney J.V., Moseley J., Napoli C., Nedelcu A.M., Niyogi K., Novoselov S.V., Paulsen I.T., Pazour G., Purton S., Ral J.P., Riaño-Pachón D.M., Riekhof W., Rymarquis L., Schroda M., Stern D., Urnen J., Willows R., Wilson N., Zimmer S.L., Allmer J., Balk J., Bisova K., Chen C.J., Elias M., Gendler K., Hauser C., Lamb M.R,. Ledford H., Long J.C., Minagawa J., Page M.D., Pan J., Pootakham W., Roje S., Rose A., Stahlberg E., Terauchi A.M., Yang P., Ball S., Bowler C., Dieckmann C.L., Gladyshev V.N., Green P., Jorgensen R., Mayfield S., Mueller-Roeber B., Rajamani S., Sayre R.T., Brokstein P., Dubchak I., Goodstein D., Hornick L., Huang Y.W., Jhaveri J., Luo Y., Martínez
D., Ngau W.C., Otillar B., Poliakov A., Porter A., Szajkowski L., Werner G., Zhou K., Grigoriev I.V., Rokhsar D.S., Grossman A.R. The Chlamydomonas genome reveals the evolution of key animal and plant functions // Science. 2007. V. 318.(5848) P. 245-250.
143. Meslet-Cladiere L., Vallon O. Novel shuttle markers for nuclear transformation of the green alga Chlamydomonas reinhardtii II Eukaryot. Cell. 2011. V. 10(12). P. 1670-1678.
144. Miqyass M., van Gorkom HJ., Yocum C.F. The PSII calcium site revisited. // Photosynth. Res. 2007. V. 92(3). P. 275-287.
145. Miyao M., Murata M., Lavorel J., Maison-Petri B., Boussac A., Etienne A.L. Effects of the 33 kDa protein on the S-state transition in photosynthetic oxygen evolution // Biochim. Biophys. Acta. 1987. V. 890. P. 151-159.
146. Miyao M., Murata N. Role of the 33-kDa polypeptide in preserving Mn in the photosynthetic oxygen-evolution system and its replacement by chloride ions // FEBS Lett. 1984. V. 170. № 2. P. 350-354.
147. Morais F., Barber J., Nixon P. The chloroplast-encoded alpha subunit of cytochrome b-559 is required for assembly of the photosystem two complex in both the light and the dark in Chlamydomonas reinhardtii II J. Biol. Chem. 1998. V. 273. № 45. P. 29315-29320.
148. Motoki A., Usui M., Shimazu T., Hirano M., Katoh S. A domain of the manganese-stabilizing protein from Synechococcus elongatus involved in functional binding to photosystem II // J. Biol. Chem. 2002. V. 17. P. 14747-14756.
149. Müh F., Glöckner C., Hellmich J., Zouni A. Light-induced quinone reduction in photosystem II // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1817(1). P. 44-65.
150. Muh F., Zouni A. Light-induced water oxidation in photosystem II // Front. Biosci. 2011. V. 16. P. 3072-3132.
151. Murakami R., Ifuku K., Takabayashi A., Shikanai T., Endo T., Sato F.. Functional dissection of two Arabidopsis PsbO proteins: PsbOl and Psb02 // FEBS J. 2005. V. 272(9). P. 2165-2175.
152. Murakami R., Ifuku K., Takabayashi A., Shikanai T., Endo T., Sato F. Characterization of an Arabidopsis thaliana mutant with impaired psbO, one of two genes encoding extrinsic 33-kDa proteins in photosystem II // FEBS Lett. 2002. V. 523(1-3). P. 138-142.
153. Murray J.W., Barber J. Identification of a calcium-binding site in the PsbO Protein of Photosystem II // Biochemistry. 2006. V. 45(13). P. 4128-^141.
154. Nagao R., Ishii A., Tada O., Suzuki T., Dohmae N., Okumura A., Iwai M., Takahashi T., Kashino Y., Enami I. Isolation and characterization of oxygen-evolving thylakoid membranes and Photosystem II particles from a marine diatom Chaetoceros gracilis II Biochim. Biophys. Acta. 2007. V. 1767. P. 1353- 1362.
155. Nakamura Y., Kaneko T., Sato S., Mimuro M., Miyashita H., Tsuchiya T., Sasamoto S., Watanabe A., Kawashima K., Kishida Y., Kiyokawa C., Kohara M., Matsumoto M., Matsuno A., Nakazaki N., Shimpo S., Takeuchi C., Yamada M., Tabata S. Complete genome structure of Gloeobacter violaceus PCC 7421, a cyanobacterium that lacks thylakoids // DNA Res. 2003. V.10. P.137-145.
156. Nelson N., Yocum C.F. Structure and Function of Photosystems I and II // The Annual Review of Plant Biology. 2006. V. 57. P. 521-565.
157. Nelson J., Lefebvre P. Transformation of Chlamydomonas reinhardtii II Methods in cell biology. 1995. V. 47. P. 513-517.
158. Neupert J., Shao N., Lu Y., Bock R. Genetic transformation of the model green alga Chlamydomonas reinhardtii II Methods Mol. Biol. 2012. V. 847. P. 35-47.
159. Ohad I., Adir N., Koike H., Kyle D. J., Inoue Y. Mechanism of photoinhibition in vivo. A reversible light-induced conformational change of reaction center II is related to an irreversible modification of the D1 protein // J. Biol. Chem. 1990. V. 265. № 4. P. 1972-1979.
160. Ohta H., Suzuki T., Ueno M., Okumura A., Yoshihara S., Shen J.-R., Enami I. Extrinsic proteins of photosystem II. An intermediate member of PsbQ protein family in red algal PS II // Eur. J. Biochem. 2003. V. 270. P. 4156-4163.
161. O'Malley R.C., Ecker J.R. Linking genotype to phenotype using the Arabidopsis unimutant collection // Plant J. 2010. V. 61(6). P. 928-940.
162. Ono N., Inoue Y. S-state turnover in the 02-evolving system of the CaC^-washed photosystem II particles depleted of three peripheral proteins as measured by thermoluminescence. Removal of 33 kDa protein inhibits S3 to S4 transition // Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 806. P. 331340.
163. Ono T., Inoue Y. Mn-preserving extraction of 33-, 24- and 16-kDa proteins from 02-evolving PS II particles by divalent salt-washing // FEBS Lett. 1983. V. 164. № 2. P. 255-260.
164. Ono T., Inoue Y. Reconstitution of photosynthetic oxygen evolving activity by rebinding of 33 kDa protein to CaCl2-extracted PS II particles // FEBS Lett. 1984. V. 166. № 2. P. 381-384.
165. Pagliano C., Saracco G., Barber J. Structural, functional and auxiliary proteins of photosystem II // Photosynth. Res. 2013.
166. Partensky F., Hess W.R., Vaulot D. Prochlorococcus, a marine photosynthetic prokaryote of global significance//Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1999. V. 63. P. 106-127.
167. Philbrick J.B., Diner B.A., Zilinskas B.A. Construction and characterization of cyanobacterial mutants lacking the manganese-stabilizing protein of Photosystem II // J. Biol. Chem. 1991. V. 266. P.13370-13376.
168. Popelka H, Yocum C.F. Probing the N-terminal sequence of spinach PsbO: evidence that essential threonine residues bind to different functional sites in eukaryotic photosystem II // Photosynth. Res. 2012. V. 112(2). P. 117-128.
169. Popelkova H., Betts S.D., Lydakis-Symantiris N, Im M.M., Swenson E., Yocum C.F. Mutagenesis of Basic Residues R151 and R161 in manganese-stabilizing protein of Photosystem II Causes Inefficient Binding of Chloride to the Oxygen-Evolving Complex // Biochemistry. 2006. V. 45(9). P. 3107-3115.
170. Popelkova H., Boswell N., Yocum C.F. Probing the topography of the photosystem II oxygen evolving complex: PsbO is required for efficient calcium protection of the manganese cluster against dark-inhibition by an artificial reductant // Photosynth. Res. 2011. V. 110(2). P. 111121.
171. Popelkova H., Commet A., Kuntzleman T., Yocum C.F. Inorganic cofactor stabilization and retention: the unique functions of the two PsbO subunits of eukaryotic photosystem II // Biochemistry. 2008. V. 47. P. 12600-12953.
172. Popelkova H., Commet A., Yocum C.F. Aspl57 is required for the function of PsbO, the photosystem II manganese-stabilizing protein // Biochemistry. 2009. V. 48. P. 11920-11928.
173. Popelkova H., Commet A., Yocum C.F. The double mutation AL6MW241F in PsbO, the photosystem II manganese stabilizing protein, yields insights into the evolution of its structure and function // FEBS Lett. 2010. V. 584(18). P. 4009-4014.
174. Popelkova H., Im M.M., D'Auria J., Betts S.D., Lydakis-Simantiris N., Yocum C.F. N-terminus of the Photosystem II manganese stabilizing protein: Effects of sequence elongation and truncation // Biochemistry. 2002a. V. 41. P. 2702-2711.
175. Popelkova H., Im M.M., Yocum C.F. Binding of manganese stabilizing protein to Photosystem II: Identification of essential n-terminal threonine residues and domains that prevent nonspecific binding // Biochemistry. 2003a. V. 42. P. 6193-6200.
176. Popelkova H., Im M.M., Yocum C.F. N-terminal truncations of manganese stabilizing protein identify two amino acid sequences required for binding of the eukaryotic protein to Photosystem II and reveal the absence of one binding-related sequence in cyanobacteria // Biochemistry. 2002b. V. 41. P. 10038-10045.
177. Popelkova H., Yocum C.F. Current status of the role of CI" ion in the oxygen-evolving complex //Photosynth. Res. 2007. V. 93(1-3). P. 111-121.
178. Popelkova H., Yocum C.F. PsbO, the manganese-stabilizing protein: analysis of the structure-function relations that provide insights into its role in photosystem II // J. Photochem. Photobiol. B. 2011. V. 104(1-2) P. 179-190.
179. Popelkova N., Wyman A., Yocum C. Amino acid sequences and solution structures of manganese stabilizing protein that affect reconstitution of Photosystem II activity // Photosynth. Res. 2003b. V. 77. № 1. P. 21-34.
180. Proschold T., Harris E.H., Coleman A. Portrait of a species: Chlamydomonas reinhardtii II Genetics. 2005. V. 170. P. 1601-1610.
181. Purton S. Tools and techniques for chloroplast transformation of Chlamydomonas II Adv. Exp. Med. Biol. 2007. V. 616. P. 34-45.
182. Radmer R., Cammarata K., Tamura N., Ollinger O., Cheniae G. Depletion of Photosystem II-extrinsic proteins. 1. Effects on 02-flash and N2-flash yields and steady-state O2 evolution // Biochim. Biophys. Acta. 1986. V. 850. P. 21-32.
183. Radmer R., Ollinger O. Nitrogen and oxygen evolution by hydroxylamine-treated chloroplasts //FEBS Lett. 1982. V. 144. P. 162-166.
184. Radmer R., Ollinger O. Topography of the 02-evolving site determined with water analogs // FEBS Lett. 1983. V. 152. P. 39-43.
185. Ramesh V.M., Bingham S.E., Webber A.N. A simple method for chloroplast transformation in Chlamydomonas reinhardtii II Methods Mol. Biol. 2011. V. 684. P. 313-320.
186. Rappaport F., Guergova-Kuras M., Nixon P.J., Diner B.A., Lavergne J. Kinetics and pathways of charge recombination in photosystem II // Biochemistry. 2002. V. 41 P. 8518-8527
187. Razeghifard M.R., Wydrzynski T., Pace R.J., Burnap R.L. Y*z reduction kinetics in the absence of the manganese-stabilizing protein of photosystem II // Biochemistry. 1997. V. 36. P. 1447414478.
188. Reinbothe S., Reinbothe C. Regulation of chlorophyll biosynthesis in angiosperms // Plant Physiol. 1996. V. 111. P. 1-7.
189. Renger G. Light induced oxidative water splitting in photosynthesis: energetics, kinetics and mechanism // J. Photochem. Photobiol. B. 2011. V. 104(1-2). P. 35-43.
190. Renger G., Holzwarth A.R. Primary electron transfer. In: Wydrzynski T., Satoh K. (eds.) Photosystem II the light-driven water: Plastoquinone oxidoreductase, Springer, Dordrecht, 2005. vol. 22. pp. 139-175.
191. Rippka R., Waterbury J., Cohnen-Bazire G. A cyanobacterium which lacks thylakoids // Arch. Microbiol. 1974. V. 100. P. 419^36.
192. Rochaix J.D. Chlamydomonas reinhardtii as the photosynthetic yeast // Annu. Rev. Genet. 1995. V. 29. P. 209-230.
193. Roose J.L., Kashino Y., Pakrasi H.B. The PsbQ protein defines cyanobacterial Photosystem II complex with highest activity and stability // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007a. V. 104. P. 2548-2553.
194. Roose J.L., Wegener K.M., Pakrasi H.B. The extrinsic proteins of Photosystem II // Photosynthesis Research. 2007b. V. 92 (3). P. 369-387.
195. Roose J.L., Yocum C.F., Popelkova H. Binding stoichiometry and affinity of the manganese-stabilizing protein affects redox reactions on the oxidizing side of photosystem II // Biochemistry. 2011. V. 27. P. 5988-5998.
196. Roose J.L., Yocum C.F., Popelkova H. Function of PsbO, the photosystem II manganese-stabilizing protein: probing the role of aspartic acid 157 // Biochemistry. 2010. V. 49(29). P. 6042-6051.
197. Rutherford A.W., Faller P. The heart of photosynthesis in glorious 3D // Trends Biochem. Sci. 2001. V. 26. P. 341-344.
198. Sager R. Genetic systems in Chlamydomonas II Science. 1960. V. 132. P. 1459-1465.
199. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: a Laboratory Manual. NY: CSHL Press, 1989. 1626 p.
200. Schreiber U., Hormann H., Neubauer C., Klughammer C. Assessment of photosystem II photochemical quantum yield by chlorophyll fluorescence quenching analysis // Australian J. Plant Physiol. 1995. V. 22. № 2. P. 209-220.
201. Seidler A. Intermolecular and intramolecular interactions of the 33-kDa protein in Photosystem II // Eur. J. Biochem. 1996a. V. 242. P. 485-490.
202. Seidler A. The extrinsic polypeptides of Photosystem II // Biochim. Biophys. Acta 1996b. V. 1277. P.35-60.
203. Seidler A., Rutherford A.W. The role of the extrinsic 33 kDa protein in Ca2+ binding in photosystem II//Biochemistry. 1996. V. 35(37). P. 12104-12110.
204. Shen J.R., Ikeuchi M., Inoue Y. Stoichiometric association of extrinsic cytochrome c550 and 12 kDa protein with a highly purified oxygen-evolving photosystem II core complex from Synechococcus vulcanus И FEBS Lett. 1992. V. 301. P. 145-149.
205. Shrager J., Hauser C., Chang C.W., Harris E.H., Davies J., McDermott J., Tamse R., Zhang Z.D., Grossman A.R. Chlamydomonas reinhardtii genome project. A guide to the generation and use of the cDNA information // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 401^108.
206. Sizova I., Fuhrmann M., Hegemann P. A Streptomyces rimosus aphVIIIgene coding for a new type phosphotransferase provides stable antibiotic resistance to Chlamydomonas reinhardtii И Gene. 2001. V. 277. P. 221-229.
207. Sizova I., Greiner A., Awasthi M., Kateriya S., Hegemann P. Nuclear gene targeting in Chlamydomonas using engineered zinc-finger nucleases // Plant J. 2013. V. 73(5). P. 873-882.
208. Spetea C., Hundal T., Lundin В., Heddad M., Adamska I., Andersson B. Multiple evidence for nucleotide metabolism in the chloroplast thylakoid lumen // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 1409-1414.
209. Summerfield T.C., Crawford T.S., Young R.D., Chua J.P., Macdonald R.L., Sherman L.A., Eaton-Rye J.J. Environmental pH Affects Photoautotrophic Growth of Synechocystis sp. PCC 6803 Strains Carrying Mutations in the Lumenal Proteins of PSII // Plant Cell Physiol. 2013. V. 54(6). P. 859-874.
210. Suorsa M., Aro E.M. Expression, assembly and auxiliary functions of photosystem II oxygen-evolving proteins in higher plants // Photosynth. Res. 2007. V. 93. № 1-3. P. 89-100.
211. Suorsa M., Sirpiô S., Allahverdiyeva Y., Paakkarinen V., Mamedov F., Styring S., Aro E.M. PsbR, a missing link in the assembly of the oxygen-evolving complex of plant photosystem II // J. Biol. Chem. 2006. V. 281(1). P. 145-150.
212. Suzuki T., Minagawa J., Tomo T., Sonoike K., Ohta H., Enami I. Binding and functional properties of the extrinsic proteins in oxygen-evolving photosystem II particle from a green alga, Chlamydomonas reinhardtii having his-tagged CP47 // Plant Cell Physiol. 2003. V. 44. P. 76-84.
213. Suzuki T., Ohta H., Enami I. Cross-reconstitution of the extrinsic proteins and Photosystem II complexes from Chlamydomonas reinhardtii and Spinacia oleracea II Photosynth. Res. 2005. V. 84. P. 239-244.
214. Suzuki T., Tada O., Makimura M., Tohri A., Ohta H., Yamamoto Y., Enami I. Isolation and characterization of oxygen-evolving photosystem II complexes retaining the PsbO, P and Q proteins from Euglena gracilis // Plant Cell Physiol. 2004. V. 45(9). P. 1168-1175.
215. Svensson В., Tiede D.M., Nelson D.R., Barry B.A. Structural studies of the manganese stabilizing subunit in photosystem II // Biophys. J. 2004 V. 86. P. 1807- 1812.
216. Tamura N., Cheniae G. Effects of Photosystem-II extrinsic proteins on microstructure of the oxygen-evolving complex and its reactivity to water analogs // Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 809. P.245-259.
217. Tani H., Chen X., Nurmberg P., Grant J.J., SantaMaria M., Chini A., Gilroy E., Birch P.R., Loake G.J. Activation tagging in plants: a tool for gene discovery // Funct. Integr. Genomics. 2004. V. 4(4). P. 258-266.
218. Taylor R.G., Walker D.C., Mclnnes R.R. E. coli host strains significantly affect the quality of small scale plasmid DNA preparations used for sequencing // Nucleic Acids Res. 1993. V. 21(7). P. 1677-1678.
219. Theg S.M., Jursinic P.A., Homann P.H. Studies on the mechanism of chloride action on photosynthetic water oxidation // Biochim. Biophys. Acta. 1984. V. 766. P. 636-646.
220. Thornton L., Ohkawa H., Roose J., Kashino Y., Keren N., Pakrasi H., Homologs of plant PsbP and PsbQ proteins are necessary for regulation of Photosystem II activity in the cyanobacterium Synechocystis 6803 // Plant Cell. 2004. V. 16. P. 2164-2175.
221. Togasaki R.K., Surzycki S.J. Perspective on early research on photosynthesis in Chlamydomonas II In: The Molecular Biology of Chloroplasts and Mitochondria in Chlamydomonas. Advances in Photosynthesis and Respiration, vol. 7. Springer, Dordrecht, 1988. pp.13-23.
222. Tyystjarvi E. Photoinhibition of Photosystem II // Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2013. V. 300. P. 243-303.
223. Umena Y., Kawakami K., Shen J.R., Kamiya N. Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II at a resolution of 1.9 A // Nature. 2011. V. 473. P. 55-60.
224. Vasil'ev S., Brudvig G.W., Bruce D. The X-ray structure of photosystem II reveals a novel electron transport pathway between Peso, cytochrome b559 and the energy-quenching cation, ChlZ+ // FEBS Lett. 2003. V. 543(1-3). P. 159-163.
225. Whitmarsh J. Govindjee. Photosystem II. In: Encyclopedia of life sciences, Macmillan Publishers Ltd, Nature Publishing Group, London. 2002. pp. 1-13.
226. Williamson A., Conlan B., Hillier W., Wydrzynski T. The evolution of Photosystem II: insights into the past and future // Photosynth. Res. 2011. V. 107(1). P. 71-86.
227. Williamson A.K. Structural and functional aspects of the MSP (PsbO) and study of its differences in thermophilic versus mesophilic organisms // Photosynth. Res. 2008. V. 98(1-3). P. 365-389.
228. Williamson A.K., Liggins J.R., Hillier W., Wydrzynski T. The importance of protein-protein interactions for optimising oxygen activity in Photosystem II: Reconstitution with a recombinant thioredoxin-manganese stabilising protein // Photosynth. Res. 2007. V. 92. P. 305-314.
229. Wincencjusz H., Yocum C.F., van Gorkom H.J. S-state dependence of chloride binding affinities and exchange dynamic in the intact and polypeptide-depleted 02-evolving complex of photosystem II // Biochemistry. 1998. V. 37. P. 8595-8604.
230. Wydrzynski T., Hillier W., Messinger J. On the functional significance of substrate accessibility in the photosynthetic water oxidation mechanism // Physiol. Plantarum. 1996. V. 96. P. 342-350.
231. Wyman A.J., Popelkova H., Yocum C.F. Site-directed mutagenesis of conserved C-terminal tyrosine and tryptophan residues of PsbO, the photosystem II manganese-stabilizing protein, alters its activity and fluorescence properties // Biochemistry. 2008. V. 47(24). P. 6490-6498.
232. Xu Q.A., Bricker T.M. Structural organization of proteins on the oxidizing side of photosystem II: two molecules of the 33 kDa manganese-stabilizing protein per reaction center // J. Biol. Chem. 1992. V. 267. P. 25816-25821.
233. Yamamoto Y., Doi M., Tamura N., Nishimura M. Release of polypeptides from highly active 02-evolving photosystem-2 preparation by Tris-treatment // FEBS Lett. 1981. V. 133. P. 265268.
234. Yamano T., Iguchi H., Fukuzawa H. Rapid transformation of Chlamydomonas reinhardtii without cell-wall removal //J. Biosci. Bioeng. 2013. V. 115(6). P. 691-694.
235. Yi X., McChargue M., Laborde S., Frankel L.K., Bricker T.M. The manganese-stabilizing protein is required for photosystem II assembly/stability and photoautotrophy in higher plants // J. Biol. Chem. 2005. V. 280. № 16. P. 16170-16174.
236. Yoon H.S., Hackett J.D., Ciniglia C., Pinto G., Bhattacharya D. A molecular timeline for the origin of photosynthetic eukaryotes // Mol. Biol. Evol. 2004. V. 21(5). P. 809-818.
Обратите внимание, представленные выше научные тексты размещены для ознакомления и получены посредством распознавания оригинальных текстов диссертаций (OCR). В связи с чем, в них могут содержаться ошибки, связанные с несовершенством алгоритмов распознавания. В PDF файлах диссертаций и авторефератов, которые мы доставляем, подобных ошибок нет.