Изучение фикоэритрин-содержащих "пурпурных" цианобактерий: Морфология, строение антенного комплекса, фотоадаптация тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.07, кандидат биологических наук Усова, Татьяна Валентиновна

• Усова, Татьяна Валентиновна
• кандидат биологических наук
• 1999

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Усова, Татьяна Валентиновна

Содержание

стр

Введение

Глава I. Обзор литературы

I. 1. ФБП

-1.1.1. Хромофоры

I. 1.2. Апопротеины

1.1.3. Функциональная роль

I. 2. ФБС

1.2.1. Архитектура

I. 2. 2. Функциональные свойства

I. 2. 3. Регуляция биогенеза

I. 3. ФЭ-содержащие "пурпурные"цианобактерии

Глава II. Материал и методы исследования

И. 1. Объекты

II. 2. Методы культивирования

II. 3. Методы морфологического анализа

II. 3.1. Световая микроскопия и морфометрия

II. 3.2. Электронная микроскопия

II. 4. Методы физиолого-биохимического анализа

II. 4.1. Определение сухого веса

II. 4.2. Получение бесклеточных препаратов

II. 4.3. Определение состава и удельного содержания ФБП

II. 4.4. Получение очищенного препарата ФЭ

II. 4.5. Определение хромофорного состава ФЭ

II. 4.6. Определение полипептидного состава ФБС

II.5. Статистическая обработка результатов

Глава III. Результаты исследований и обсуждение

III. 1. Стратегия скрининга и составление коллекции штаммов "пурпурных"

цианобактерий

III. 2. Общая морфология

III. 3. Ультраструктура

III. 4. Состав и удельное содержание ФБП

III. 5. Хроматическая адаптация

III. 6. Молекулярный состав и морфология ФБС Pseudanabaena sp.

С ALU 861

Заключение

Выводы

Список литературы

Приложение 1. Световые микрофотографии прижизненных препаратов

ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий

Приложение 2. Электронные микрофотографии ультратонких срезов

ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий

Приложение 3. Спектры поглощения ФБП-содержащей фракции

"пурпурных" цианобактерий

Приложение 4. Спектры поглощения ФБП-содержащей фракции

"пурпурных" цианобактерий (культивирование под зеленым и красным светофильтрами, комплементарная хроматическая адаптация)

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Изучение фикоэритрин-содержащих "пурпурных" цианобактерий: Морфология, строение антенного комплекса, фотоадаптация»

Введение

Согласно современным воззрениям, фототрофия является свойством архаических фенотипов. Хемотрофия представляет собой вторичное явление; она, по-видимому, возникла в результате редукции пигментных систем в различных линиях фототрофов (Woese et al., 1985). Молекулярные механизмы фототрофии имеются у представителей доменов Bacteria и Archaea. Эукариоты, составляющие третий домен, лишены самостоятельной способности к фототрофии, но могут использовать продукты фототрофного биосинтеза эндосимбионтов - цианобактерий, цианелл и пластид.

На основании данных молекулярного секвенирования рибосомальных РНК сделан вывод о монофилетическом происхождении пластид и общности их предка с предками цианелл (эндосимбионтов Glaucocystophyceae) и оксигенных фототрофных бактерий - цианобактерий и прохлорофит (Pinevich, 1997).

Среди осуществляющих оксигенный фотосинтез бактерий (Oxyphotobacteria) основное место занимают цианобактерии. Согласно данным молекулярной палеонтологии, они составляют обособившуюся примерно 3,5 млрд. лет назад эволюционную ветвь и объединяют, при относительно узком спектре генной дивергенции, формы с контрастными морфологическими и физиолого-биохимическими признаками. Происхождение цианобактерий связано с приобретением биохимического механизма окисления воды, являющегося основополагающим звеном в процессе фотосинтеза современных растений. Благодаря способности к выделению молекулярного кислорода цианобактерии обеспечили переход к аэробным условиям в биосфере, что стимулировало развитие

большинства современных форм жизни (Tandeau de Marsac, 1991). Цианобактерии являются первичными продуцентами органики и формируют основу пищевой пирамиды в Мировом океане. Многие цианобактерии восстанавливают молекулярный азот, чем вносят значительный вклад в биологическую продуктивность природных сообществ (Glazer, 1984).

Большое разнообразие цианобактерий позволило им широко расселиться в пределах биосферы. Помимо морских, пресноводных и почвенных свободноживущих форм встречаются экзо- и эндосимбионты протистов, грибов, растений и животных (Reuter, Müller, 1993).

Эукариотные и прокариотные организмы, осуществляющие оксигенный фотосинтез, имеют две фотосистемы (ФС1 и ФС2), ферментный комплекс НгО-дегидрогеназы и основной светособирающий комплекс. Структура ФС высоко консервативна, полипептидный состав реакционных центров оксигенных фототрофов гомологичен таковому у аноксигенных фототрофов (Olson, Pierson, 1987). В то же время основной светособирающий комплекс сильно варьирует по структуре и специфике функционирования (Glazer, 1983). Эволюция оксигенных фототрофов прослеживается на уровне светособирающих антенн (Пиневич, 1991). Существует предположение, что прародительская форма одновременно содержала генетические детерминанты нескольких типов этого комплекса (Bhattacharya, Mediin, 1995). В результате последующей дивергенции сформировались светособирающие антенны 3-х основных типов: 1) хлорофилл а/Ь-белковый комплекс, характерный для прохлорофит и хлоропластов-пластид высших растений, зеленых и эвгленовых водорослей; 2) хлорофилл а/с-белковый комплекс "хромопластов" диатомовых, бурых и хризомонадных водорослей; 3) ФБС цианобактерий, цианелл и "родопластов" красных водорослей и криптомонад.

Светособирающие антенны третьего типа образованы ФБП и существенно отличаются от других тем, что располагаются на цитоплазматической поверхности мембран тилакоидов (Grossman et al., 1993а), а в случае криптомонад- в интратилакоидном пространстве, где они образуют высшие агрегаты еще не установленной архитектуры (Tandeau de Marsac, 1991). Апопротеины хлорофилл a/b-белкового комплекса прохлорофит не проявляют иммунологического родства с апопротеинами главной светособирающей антенны хлоропластов (Bullerjahn et al., 1987), и они предположительно сформированы в результате глубокой дивергенции исходного полипептида (Пиневич, 1991).

У большинства изученных в настоящее время цианобактерий главным фотосинтетическим пигментом является хлорофилл а, имеющий максимумы поглощения in situ при 440 и 680нм. Способность цианобактерий занимать экологические ниши с различными условиями освещения связана с присутствием вспомогательных фотосинтетических пигментов. Кроме универсально присутствующих (окси)каротиноидов к ним в первую очередь относятся ФБП -компоненты основного светособирающего комплекса, ФБС. Существуют экспериментальные данные, указывающие на дополнительную роль ФБС как структурной матрицы для функционирования нитрогеназы и гидрогеназы (Бекасова, 1993). Полифункциональность ФБС выражена в их способности служить резервным источником связанного азота (Wyman et al., 1985).

Индивидуальная окраска цианобактерий является результатом взаимного наложения абсорбционных полос трех типов пигментов: зеленого хлорофилла а, желто-оранжевых каротиноидов и ФБП красного или синего цвета (Pinevich et al., 1997b).

Качественный состав ФБП и их относительное содержание существенно влияют на окраску цианобактерий. Как правило, преобладают ФЦ, вследствие чего клеточные массы приобретают сине-зеленый цвет.

Помимо сине-зеленых встречаются "пурпурные" цианобактерии, окраска которых в основном связана с высоким относительным содержанием ФЭ. Это преимущественно тропические, морские и океанические, одноклеточные и нитчатые организмы. -Высокое содержание ФЭ у таких цианобактерий определяется конститутивным синтезом пигмента. "Пурпурные" пресноводные формы встречаются реже.

Изучение цианобактерий данной пигментной группы важно по ряду причин. Во-первых, высокое относительное содержание ФЭ предполагает особую организацию основного светособирающего комплекса, что интересно в плане изучения эволюции и поливариантности оксигенного фотосинтетического аппарата. Во-вторых, ФЭ-содержащие "пурпурные" цианобактерии, которые обитают в зоне умеренного климата, в настоящее время крайне слабо исследованы, и их анализ может расширить существующие представления о биологическом разнообразии и географическом распространении оксигенных фототрофов. В практическом отношении они могут рассматриваться как источник ФЭ для изготовления флуоресцирующих зондов, находящих применение в иммунодиагностике (ФБП отвечают весьма высоким требованиям, так как удается регистрировать специфическое излучение даже от отдельных молекул, см.: Glazer, 1984). Наконец, они весьма перспективны в парфюмерном производстве и кондитерской промышленности, где очевидна тенденция перехода от искусственных красителей к природным (Guerrero et al., 1990).

Целью настоящей работы является комплексное исследование ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий, основным источником выделения которых служит фитопланктон пресноводных водоемов Северо-Западного региона Российской Федерации.

В задачи работы входили создание коллекции и анализ

- клеточной морфологии,

- улыраструктуры ламеллярной системы,

- качественного состава и количественного содержания ФБП,

- способности к адаптивному синтезу ФБП,

- организации ФБС

культивируемых ФЭ-содержащих "пурпурных" штаммов, а также рассмотрение вопросов эволюционной физиологии и классификации цианобактерий данной пигментной группы.

Заключение диссертации по теме «Микробиология», Усова, Татьяна Валентиновна

Выводы

1. Из проб фитопланктона водоемов Северо-Запада Российской Федерации выделены 24 штамма культивируемых ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий. Впервые в бореальном регионе выявлено регулярное присутствие цианобактерий данной пигментной группы. В состав коллекции входят представители 5 родов пор. Chroococcales, Oscillatoriales и Nostocales. Определены основные морфологические признаки, культуральные и физиологические свойства коллекционных штаммов.

2. Установлено, что осциллаториевые ФЭ-содержащие "пурпурные" цианобактерии характеризуются однотипным строением ламеллярной системы (периферические, концентрические тилакоиды). Таксономический анализ, проведенный с учетом указанного признака, поднимает вопрос о возможности выделения Pseudanabaena-подобного кластера внутри р. Phormidium или пересмотра диагноза р. Pseudanabaena.

3. Все штаммы коллекции содержат ФБП, который в большинстве случаев идентифицирован как С-ФЭ, не содержащий "коротковолнового" ФУБ. Отмечено общее превышение уровня накопления ФЭ (в абсолютном и относительном выражении) по сравнению с литературными данными для других ФЭ-содержащих форм, и поэтому все штаммы коллекции могут быть отнесены к категории "ФЭ-богатых" (в частности, представляющих интерес как продуценты ФЭ).

4. По отношению к способности к комплементарной хроматической адаптации входящие в коллекцию ФЭ-содержащие "пурпурные" цианобактерии могут быть отнесены к штаммам II или III группы (соответственно способным к адаптивному синтезу ФЭ или ФЭ/ФЦ). Установлено, что это свойство ССК не согласуется с систематической принадлежностью изученных штаммов.

5. На примере РьеийапаЪаепа ер. САЫ1861 показано, что высокое относительное содержание ФЭ у "пурпурных" цианобактерий может ассоциироваться с неканоническими пространственной организацией и молекулярным составом ССК. У данного штамма выявлены ФУБ-подобный хромофор в составе ФЭ, гипертрофированная молекулярная масса одного из апопротеинов ФЭ, модифицированный набор линкерных полипептидов и цилиндрическая форма ФБС.

6. Высокое относительное содержание ФЭ и периферическое концентрическое расположение тилакоидов можно рассматривать как архаические признаки осциллаториевых цианобактерий. Преобладающий синтез ФЭ по отношению к ФЦ в условиях естественного освещения, вероятно, не связан с фотоакклиматизацией, что предполагает существование других функций этого ФБП помимо антенной.

Заключение

Использование оригинальной методики позволило впервые выделить представительную группу ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий из водных проб различных водоемов Северо-Запада Российской Федерации, в результате чего была сформирована уникальная коллекция, включающая как одноклеточные, так и нитчатые формы - БупескосуяШ эр. (1 штамм), РьеийапаЪаепа ер. (10 штаммов), Ркогт1сИит?>р. (9 штаммов), Р1еситета ер. (1 штамм) и Мм/ос Бр. (4 штамма).

Таким образом, впервые рассмотрена отдельная пигментная группа, включающая представителей 3 из 6 порядков ОхурИо(оЬас(ег1а (СИгоососсакя, ОэсШШопЫез и Ыояюса^). Не исключено, что значительное преобладание изолятов РзеидапаЪаепа эр. и Ркогт1сИит эр. определяется элективными условиями получения накопительных культур. Другой причиной наблюдаемой "диспропорции" может служить численное доминирование вышеуказанных форм в природном материале.

Морфологический анализ коллекционных штаммов подтвердил важность ультраструктурных признаков для классификации внутри группы осциллаториевых, в частности, для уточнения диагностики на родовом уровне. Особое значение имеет тип строения ламеллярной системы у штаммов, идентифицируемых как РИогт'кИит эр.

Анализ пигментного состава коллекционных штаммов показал общий повышенный (в абсолютном и относительном выражении) уровень накопления ФЭ. Простетической группой в большинстве случаев является ФЭБ, т.е. фотоакклиматизация не происходит, в отличие от морских штаммов, путем включения в состав ФЭ "коротковолновых" хромофоров. При оценке высокого содержания ФЭ как возможного фактора адаптации к световым условиям экологической ниши следует иметь в виду то обстоятельство, что эффективное светопоглощение в пресноводных водоемах на малой глубине не требует наличия "коротковолновых" пигментов. По-видимому, это указывает на возможность других форм участия ФЭ в физиологии цианобактерий данной пигментной группы.

Способность к комплементарной хроматической адаптации наблюдается у всех штаммов коллекции. Полученные данные свидетельствуют о том, что Pseudanabaena sp., Phormidium sp. и Nostoc sp. проявляют способность к хроматической адаптации по типу штаммов как И, так и III группы. Таким образом, у изученных нами цианобактерий этот признак проявляется вне зависимости от их таксономического положения.

Показано, что высокое относительное содержание ФЭ может быть связано со особой организацией ФБС в плане морфологии и молекулярного состава. Высокое значение коэффициента ФЭ/ФЦ косвенно указывает на наличие удлиненных периферических стержней как общей особенности архитектуры ФБС "пурпурных" цианобактерий. Неканонические свойства ФБС (размер ß-субъединицы ФЭ, спектры поглощения хромофоров, набор линкеров, морфология) продемонстрированы у Pseudanabaena sp. CALU861.

Результаты структурного анализа ФБС впервые получены для представителя ФЭ-содержащих "пурпурных" цианобактерий. Следует однако отметить, что по своему происхождению указанный штамм отличается от основного состава коллекции, и его свойства не могут непосредственно экстраполироваться на представителей бореального региона.

Адаптивное значение способности к накоплению ФЭ остается неясным. Возможность резервирования связанного азота не объясниет преимущества ФЭ перед другими ФБП. Архаическая природа ряда штаммов "пурпурных" РзеийапаЪаепа (Ртеу1сЬ е1 а1., 1997Ь) позволяет предположить возможность нерационального сохранения данного признака в эволюции цианобактерий.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Усова, Татьяна Валентиновна, 1999 год

Список литературы

1. Аверина И.Г., Рудой А.Б., Савченко Г.Е., Фрадкин Л.И., Чайка М.Т., Беляева О.Б., Одинцова М.С., Островская Л.К., Филиппович И.И. Биосинтез пигментного аппарата фотосинтеза // Минск. Наука и техника. 1988. 319 с.

2. Бекасова О.Д. Биохимия фикобилисом // Биофизика. 1993. Т. 38. С. 1003-1024.

3. Громов Б.В., Пиневич А.В., Веприцкий А.А. Биоразнообразие цианобактерий (основы, дальнейшее выявление и перспективы сохранения в свете проблем экологии России) // Микробиология. 1993. Т. 62. С. 406-420.

4. Журба Ю.И. Краткий справочник по фотопроцессам и материалам // М: Искусство. 1990. 336 с.

5. Кондратьева Н.В. Современные подходы к разработке систематики Cyanophyta // Альгология. 1997. Т. 7. С. 409-418.

6. Пиневич А.В. Влияние азотного голодания на фотосинтезирующий аппарат мутанта Anabaena variabilis, дефектного по системе азотфиксации // Микробиология. 1986. Т. 55. С. 418-424.

7. Пиневич А.В. Эволюция светособирающих антенн и филогенез оксигенных фототрофов // Цитология. 1991. Т. 33. С. 3-21.

8. Пиневич А.В., Веприцкий А.А., Громов Б.В., Краутвальд К., Титова Н.Н. Клеточные и культуральные свойства и характеристика пигмента

Nostoc sp.- цианобактерии, необычно богатой С-фикоэритрином // Микробиология. 1994. Т. 63. С. 860-867.

9. Рокицкий П.Ф. Биологическая статистика. // Изд. 2-е, испр. Минск. Вышейшая школа. 1967. 326 с.

10. Стадничук И.Н. Фикобилипротеины // Итоги НИТ. ВИНИТИ АН СССР. 1990. Биологическая химия. Т. 40. С. 1 -196.

11. Стадничук И.Н. Фикобилисомы // Итоги НИТ. ВИНИТИ АН СССР. 1991. Биологическая химия. Т. 46. С.1-172.

12. Ajlani G., Vernotte С., DiMagno L., Haselkorn R. Phycobilisome core mutants of Synechocystis PCC6803 11 Biochim. Biophys. Acta. 1995. V. 1231. P. 189-196.

13. Albertano P. Effects of monochromatic lights on four species of Leptolyngbya И Algol. Studies. 1991. V. 64. P. 199-213.

14. Anagnostidis K., Komarek J. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 3- Oscillatoriales // Algol. Studies. 1988. V. 50-53. P. 327-472.

15. Anderson L.K., Grossman A.R. Structure and ligth-regulated expression of phycoerythrin genes in wild type and phycobilisome assembly mutants of Synechocystis sp. strain PCC 6701 // J. Bacteriol. 1990. V. 172. P. 1297-1305.

16. Bald D.,. Kruip J., Rogner M. Supramolecular architecture of cyanobacterial thylakoid membranes: how is the phycobilisome connected with the photosystems? // Photosynth. Res. 1996. V. 49. P. 103-118.

17. Bennett A., Bogorad L. Properties of subunits and aggregates of blue-green algal biliproteins // Biochemistry. 1971. V. 10. P. 3625-3634.

18. Bhalerao R.P., Gillbro T., Gustafsson P. Functional phycobilisome core structures in a phycocyanin-less mutant of cyanobacterium Synechococcus sp. PCC7942 // Photosynth. Res. 1995. V. 45. P. 61-70.

19. Bhattacharya D., Medlin L. The phylogeny of plastids: a review based on comparisons of small-subunit ribosomal RNA coding regions // J. Phycol. 1995. V. 31. P. 197-202.

20. Bruce D., Brimble S., Bryant D.A. State transitions in a phycobilisome-less mutant of the cyanobacterium Synechococcus sp. PCC7002 // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 974. P. 66-73.

21. Bruns B.U., Briggs W.R., Grossman A.R. Molecular characterization of phycobilisome regulatory mutants of Fremyella diplosiphon II J. Bacteriol. 1989. V. 171. P. 901-908.

22. Bryant D.A., Cohen-Bazire G. Effects of chromatic illumination on cyanobacterial phycobilisomes. Evidence for the specific induction of a second pair of phycocyanin subunits in Pseudanabaena 7409 grown in red light // Eur. J. Biochem. 1981. V. 119. P. 415-424.

23. Bryant D.A., Cohen-Bazire G., Glazer A.N. Characterization of the biliproteins of Gloeobacter violaceus: chromophore content of a cyanobacterial phycoerythrin carrying phycourobilin chromophore // Arch. Microbiol. 1981. V. 129. P. 190-198.

24. Bryant D.A., de Lorimier R., Guglielmi G., Stevens S.E., Jr. Structural and compositional analyses of the phycobilisomes of Synechococcus sp.

PCC7002. Analyses of wild-type strain and a phycocyanin-less mutant constructed by interposon mutagenesis // Arch. Microbiol. 1990. V. 153. P. 550-560.

25. Bullerjahn G.S., Matthijs H.C.P., Mur L.R., Sherman L.A. Chrolophyll-protein composition of the thylakoid membrane from Prochlorothrix hollandica, a prokaiyote containing chlorophyll b // Eur. J. Biochem. 1987. V. 168. P. 295-300.

26. Carpenter E.J., O'Neil J.M., Dawson R, Capone D.G., Siddiqui P.J.A., Roenneberg T., Bergman B. The tropical diazotrophic phytoplankter Trichodesmium: biological characteristics of two common species // Mar. Ecol. Progr. 1993. V. 95. P. 295-304.

27. Castenholz R.W. Order Oscillatoriales II In: Staley J. T. et al. (Eds.) Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. 1989. P. 1794-1799. Williams and Wilkins. Baltimore e. a.

28. de Chazal N.M., Smith C.D. Characterization of a brown Nostoc species from Jawa that is resistant to high light intensity and UV // Microbiology. 1994. V. 140. P. 3183-3189.

29. Douglas S., Carr N. Examination of genetic relatedness of marine Synechococcus spp. by using restriction fragment length polymorphism // Appl. Environ. Microbiol. 1988. V. 54. P. 3071-3078.

30. Ernst A., Marshall P., Postius C. Genetic diversity among Synechococcus spp. (cyanobacteria) isolated from the pelagial of Lake Constance // FEMS Microbiol. Ecol. 1995. V. 17. P. 197-203.

31. Füglistaller P., Steeter F., Zuber H. Linker polypeptides of the phycobilisome from the cyanobacterium Mastigocladus laminosus: amino-acid sequences and relationships // J. Biol. Chem. 1985. V. 366. P. 993-1001.

32. Giovannoni S.J., Turner S., Olsen G., Barns S., Lane D.J., Pace N.R. Evolutionary relationships among cyanobacteria and green chloroplasts // J. Bacteriol. 1988. V. 170. P. 3584-3592. .

33. Glazer A.N. Structure and molecular organization of the photosynthetic accessory pigments of cyanobacteria and red algae // Mol. Cell. Biochem. 1977. V. 18. P. 125-140.

34. Glazer A.N. Comparative biochemistry of photosynthetic light-harvesting systems // Ann. Rev. Biochem. 1983. V. 52. P. 125-157.

35. Glazer A.N. Phycobilisome. A macromolecular complex optimized for light energy transfer // Biochim. Biophys. Acta. 1984. V. 768. P. 29-51.

36. Glazer A.N. Light harvesting by phycobilisomes // Ann. Rev. Biophys. Chem. 1985. V. 14. P. 47-77.

37. Glazer A.N. Phycobiliproteins // Meth. Enzymol. 1988a. V. 167. P. 291-303.

38. Glazer A.N. Phycobilisomes // Meth. Enzymol. 1988b. V. 167. P. 304-318.

39. Glazer A.N., Apell G.S., Hixon C.S., Bryant D.A., Rimon S., Brown D.M. Biliproteins of cyanobacteria and rhodophyta: homologous family of photosynthetic accessory pigments // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. 1976. V. 73. P. 428-431.

40. Grossman A.R. Chromatic adaptation and the events involved in phycobilisome biosynthesis // Plant Cell Environ. 1990. V. 13. P. 651-666.

41. Grossman A.R., Schaefer M.R., Chiang C.G., Collier J.L. Environmental effects on the light-harvrsting complex of cyanobacteria // J. Bacteriol. 1993a. V. 175. P. 575-582.

42. Grossman A.R., Schaefer M.R., Chiang C.G., Collier J.L. The phycobilisome, a light-harvesting complex responsive to environmental conditions // Microbiol. Rev. 1993b. V. 57. P. 725-749.

43. Guerrero M.G., Vargas M.A., Rivas J., Rodriguez H., Moreno J., Losada M. Cultivation of nitrogen-fixing microalgae for the generation of products with commercial interest. // In: Org. Com. BIOTEC-90 (Ed.). From Genes to Bioproducts. 1990. P. 91-97. PPU DM. Murcia-Barcelona.

44. Guglielmi G., Cohen-Bazire G., Bryant D.A. The structure of Cloeobacter violaceus and its phycobilisomes // Arch. Microbiol. 1981. V. 129. P. 181-189.

45. Hindák F. Morphological variability and taxonomy of some coccooid blue-green algae (Cyanophyta) // Schweiz. Z. Hydrol. 1983. V. 45. P. 311-320.

46. Isono T., Katoh T. Cylindrical phycobilisomes from a blue-green alga Anabaena variabilis // Plant Cell Physiol. 1982. V. 23. P. 1347-1355.

47. Ke B., Fang Z.-X., Lu R.-Z., Calvert H.E., Dolan E. The presence of phycobilisomes in heterocysts of Anabaena variabilis II Photobiochem. Photobiophys. 1983. V. 6. P. 25-31.

48. Koenig F., Schmidt M. Gloeobacter violaceus - investigation of an unusual photosynthetic apparatus. Absence of the long wavelength emission of

photosystem I in 77 K fluorescence spectra // Physiol. Plantarum. 1995. V. 94. P. 621-628.

49. Komarek J. Taxonomic review of the genera Synechocystis Sauv. 1892, Synechococcus Nag. 1849, and Cyanothece gen. nov. (Cyanophyceae) // Arch. Protistenk. 1976. V. 118. P. 119-179.

50. Komarek J. Towards a combined approach for the taxonomy and species delimitation of picoplanktic cyanoprokaryotes // Algol. Studies. 1996. V. 83. P. 377-401.

51. Komarek J., Anagnostidis K. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 2- Chroococcales I I Algol. Studies. 1986. V. 43. P.157-226.

52. Komarek J., Anagnostidis K. Modern approach to the classification system of cyanophytes. 4 - Nostocales II Algol. Studies. 1989. V. 56. P. 247-345.

53. Komarek J., Caslavska J. Thylakoid patterns in oscillatorialean cyanophytes // Algol. Studies. 1991. V. 64. P. 267-270.

54. Komarek J., Hindak F. Taxonomic review of natural populations of the cyanophytes from the Gomphosphaeria- complex // Algol. Studies. 1988. V. 50-53. P. 203-225.

55. Kunkel D.D. Thylakoid centers; structures associated with the cyanobacterial photosynthetic membrane system // Arch. Microbiol. 1982. V. 133. P. 97-99.

56. Laemmli U.K. Cleavage of structural protein during the assembly of head of bacteriophage T4 //Nature. 1970. V. 227. P. 680-685.

57. Lange W., Wilhelm C., Wehrmeyer W., Mörschel E. The supramolecular structure of photosystem 2 - phycobilisome - complexes of Porphyridium cruentum II Bot. Acta. 1990. V. 103. P. 250-257.

58. Maxson P., Sauer K., Zhou J., Bryant D.A., Glazer A.N. Spectroscopic studies of cyanobacterial phycobilisomes lacking core polypeptides // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 977. P. 40-51.

59. Mückle L., Rüdiger W. Chromophore content of C-phycoerythrin from various cyanobacteria //Z. Naturforsch. 1977. B. 32c. S. 957-960.

60. Mullineaux C.W., Tobit M.J., Jones G.R. Mobility of photosynthetic complexes in thylakoid membranes // Nature. 1997. V.390. P. 421-424.

61. O'h Eocha C. Phycobilins. In: Physiology and Biochemistry of Algae // New York - London. Acad. Press. 1962. P. 421-435.

62. Ohki K., Gantt E. Functional phycobilisomes from Tolypothrix tenuis (Cyanophyta) grown heterotrophically in the dark // J. Phycol. 1983. V. 19. P. 359-364.

63. Olive J., Ajlani G., Astier C., Recouvreur M., Vernotte C. Ultrastructure and ligth adaptation of phycobilisome mutants of Synechocystis PCC6803 I I Biochim. Biophys. Acta. 1997. V. 1319. P. 275-282.

64. Olson J.M., Pierson B.K. Evolution of reaction centers in photosynthetic prokaryotes // Int. Rev. Cytol. 1987. V. 108. P. 209-248.

65. Ong L.J., Glazer A.N. R-Phycocyanin II, a new phycocyanin occurring in marine Synechococcus species. Identification of the terminal energy acceptor bilin in phycocyanins // J. Biol. Chem. 1987. V. 262. P. 63236327.

66. Ong L.J., Glazer A.N. Phycoerythrins of marine unicellular cyanobacteria. I. Bilin types and locations and energy transfer pathways in Synechococcus spp. phycoerythrins // J. Biol. Chem. 1991. V. 266. P. 9515-9527.

67. Parry D.L. Cyanophytes with R-phycoeiythrins in association with seven species of ascidians from Great Barrier Reef // J. Phycol. 1984. V. 23. P. 503-505.

68. Peterson R.B., Dolan E., Calvert H.E., Ke B. Energy transfer from phycobiliproteins to photosystem I in vegetative cells and heterocysts of Anabaena variabilis // Biochim. Biophys. Acta. 1981. V. 634. P. 237-248.

69. Phlips E.J., Zeman C. Photosynthesis, growth and nitrogen fixation by epiphytic forms of filamentous cyanobacteria from pelagic Sargassum II Bull. Mar. Sci. 1990. V. 47. P. 613-621.

70. Pinevich A.V. Intracytoplasmic membrane structures in bacteria // Endocytobiosis Cell Res. 1997. V. 12 P. 9-40.

71. Pinevich A.V., Averina S.G., Gavrilova O.V. Pseudanabaena sp. with short trichomes: a comment on the occurence and taxonomic implications of brevitrichomy in oscillatorialean cyanophytes // Algol. Studies. 1997a. V. 86. P. 1-9.

72. Pinevich A.V., Gavrilova O.V., Zaitseva A.A., Averina S.G., Usova T.V. Pseudanabaena sp. - a brown pigmented cyanophyte (cyanobacterium) with the phycobilisomes of uncommon type // Algol. Studies. 1997b. V. 85. P. 1-11.

accumulates phycoerythrin as a major biliprotein // Algol. Studies. 1997c. V. 87. P. 99-108.

74. Reuter W., Müller C. Adaptation of the photosynthetic apparatus of cyanobacteria to light and C02 // Photochem. Photobiol. 1993. V. 21. P. 327.

75. Reuter W., Nickel-Reuter C. Molecular assemblies of the phycobilisomes from the cyanobacterium Mastigocladus laminosus // Photochem. Photobiol. 1993. V. 18. P. 51-66.

76. Reuter W., Westermann M., Brass S., Ernst A., Böger P., Wehrmeyer W. Structure, composition and assembly of paracrystalline phycobiliproteins in Synechocystis sp. strain B08402 and of phycobilisomes in the derivative strain B09201 // J. Bacteriol. 1994. V. 176. P. 896-904.

77. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B., Herdman M., Stanier R.Y. Genetic assignments, strain histories and properties of pure cultures of cyanobacteria // J. Gen. Microbiol. 1979. V. 111. P. 1-61.

78. Rippka R., Waterbury J.B., Cohen-Bazire G. A cyanobacterium which lacks thylakoids // Arch. Microbiol. 1974. V. 100. P. 419-436.

79. Rodriguez H., Rivas J., Guerrero M.G., Losada M. Nitrogen-fixing cyanobacterium with a high phycoerythrin content // Appl. Envir. Microbiol. 1989. V. 55. P. 758-760.

81. Rüdiger W., Wagenmann R., Mückle L. Investigation of C-phycoerythrin from the cyanobacterium Pseudanabaena WH1174 // Arch. Microbiol. 1980. V. 127. P. 253-257.

82. Sandström Ä., Gillbro T., Sundström V., Wendler J., Holzwarth A.R. Picosecond study of energy transfer within 18-S particles of AN112 (a mutant of Synechococcus 6301) phycobilisomes // Biochim. Biophys. Acta. 1988. V. 933. P. 54-64,

83. Shen G., Boussiba S., Vermaas W.F.J. Synechocystis sp. PCC6803 strains lacking Photosystem I and phycobilisome function I I Plant Cell. 1993. V. 5 P. 1853-1863.

84. Sidler W., Kumpf B., Rüdiger W., Zuber H. The complete amino-acid sequence of C-phycoerythrin from the cyanobacterium Fremyella diplosiphon II Biol. Chem. Hoppe-Seyler. 1986. V. 367. P. 627-642.

85. Smarda J. S-layer of chroococcal cell walls // Algol. Studies. 1991. V. 64. P. 41-51.

86. Stadnichuk I.N., Romanova N.I., Selyakh I.O. A phycourobilin-containing phycoerythrin from the cyanobacterium Oscillatoria sp. // Arch. Microbiol. 1985. V. 143. P. 20-25.

87. Tandeu de Marsac N. Occurrence and nature of chromatic adaptation in cyanobacteria//J. Bacteriol. 1977. V. 130. P. 82-91.

88. Tandeu de Marsac N. Chromatic adaptation by cyanobacteria // Cell Cult. Somat. Cell Genet. Plant. 1991. V. 78. P. 417-446.

90. Vernotte C., Astier C., Olive J. State 1 - state 2 adaptation in the cyanobacteria Synechocystis PCC6714 wild type and Synechocystis PCC6803 wild type and phycocyanin-less mutant // Photosynth. Res. 1990. V. 26. P. 203-212.

91. Waterbury J.B., Rippka R. Order Chroococcales. II In: Staley J.T. et al. (Eds.) Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. 1989. P. 1729-1731. Williams and Wilkins. Baltimore e. a.

92. Weisse T. Dynamics of autotrophic picoplankton in marine and freshwater ecosystems // In: Jones J.G. (Ed.): Advances in Microbial Ecology. 1993. V. 13. P. 327-370. Plenum Press. New York.

93. Westerman M., Reuter W., Schimek C., Wehrmeyer W. Presence of both hemidiscoidal and hemiellipsoidal phycobilisomes in a Phormidium species (cyanobacteria) // Z. Naturforsch. 1993. B. 32c. S. 28-34.

94. Wilbanks S.M., de Lorimier R., Glazer A.N. Phycoerythrins of marine unicellular cyanobacteria. III. Sequence of a class II phycoerythrin // J. Biol. Chem. 1991. V. 266. P. 9535-9539.

95. Wilmotte A. Molecular evolution and taxonomy of the cyanobacteria. // In: Bryant D.A. (Ed.) The Molecular Biology of Cyanobacteria. 1994. P. 125. Kluwer Acad. Publ. Dordrecht e.a.

96. Wilmotte A., Golubic S. Morphological and genetic criteria in taxonomy of Cyanophyta/Cyanobacteria//Algol. Studies. 1991. V. 64. P. 1-24.

98. Wyman M., Gregory R.P.F., Carr N.G. Novel role for phycoerythrin in a marine cyanobacterium Synechococcus strain DC2 // Science. 1985. V. 230. P. 818-820.

99. Zhao J., Zhou J., Bryant D.A. Energy transfer processes in phycobilisomes as deduced from analysis of mutants of Synechococcus sp. PCC7002 // Res. Photosynth. 1992. V. 1. P. 25-32.

100.Zuber H. Structure and function of the light-harvesting phycobiliproteins from the cyanobacterium Mastigocladus laminosus // In: Parageorgiou G.C., Packer L. (Eds.) Photosynthetic Prokaryotes: Cell Differentiation and Function. 1983. P. 23-41. Elsevier Sci. Publ. Co. Amsterdam e. a.