Исследование короткоживущих парамагнитных интермедиатов первичной фотохимической реакции в реакционных центрах фототрофных бактерий тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат физико-математических наук Кленина, Ирина Борисовна

• Кленина, Ирина Борисовна
• кандидат физико-математических наук
• 2007

Оглавление диссертации кандидат физико-математических наук Кленина, Ирина Борисовна

Список сокращений и обозначений

Введение

1 Фотосинтез, общее рассмотрение

1.1 Явление фотосинтеза.

1.2 РЦ пурпурных бактерий.

1.2.1 Структура.

1.2.2 Оптические свойства.

1.2.3 Первичные процессы фотосинтеза.

1.3 Первичные фотоиндуцированные парамагнитные состояния.

1.4 Электронная спиновая поляризация.

1.4.1 Спин-коррелированные радикальные пары.

1.4.2 Синглет-триплетная конверсия, S-T0 приближение.

2 Объекты и методы их исследования. Обработка измерений

2.1 Биохимические методики приготовления препаратов.

2.2 Метод электронного парамагнитного резонанса.

2.3 Магнетофотоселекция.

2.4 Техника измерения МФС методом ЭПР высокого временного разрешения (ВР-ЭПР).

2.5 Математическое моделирование спектров ЭПР.

2.5.1 Радикальные пары.

2.5.2 Триплетные состояния.

2.5.3 Конструирование "изотропного" спектра. Учёт эффектов МФС.

3 Спектроскопия ВР-ЭПР первичной радикальной пары бактериального фотосинтеза [Р+Фд ]

3.1 Формирование первичной РП (РП1) в бактериальных РЦ.

3.2 Наблюдение сигнала РП1 в РЦ фотосинтезирующих бактерий

3.3 Спектральное моделирование сигнала ЭПР РП1.

3.4 Наблюдение и свойства сигнала ЭПР РП1 в мутанте

YM210W бактерии Rb. sphaeroides.

3.5 Краткие выводы.

4 Спектроскопия ВР-ЭПР вторичной радикальной пары бактериального фотосинтеза [P+Qa ]

4.1 Наблюдение эффектов МФС сигнала ЭПР [P+Qa ].

4.2 Спектральное моделирование.

4.2.1 Моделирование "изотропного" спектра.

4.2.2 Моделирование спектров РП2 с МФС.

4.3 Краткие выводы.

5 Спектроскопия ВР-ЭПР триплетных состояний бактериального фотосинтеза

5.1 Формирование триплетных состояний в бактериальных РЦ.

5.2 Вектор оптического дипольного момента перехода.

5.3 Возможности ВР-ЭПР спектроскопии при изучении триплетных состояний РЦ.

5.3.1 Определение ориентации Qy первичного донора РЦ пурпурных бактерий.

5.3.2 Определение ориентации D каротиноида сфероидина РЦ фототрофной бактерии Rb. sphaeroides 2.4.1.

5.3.3 Определение ориентации Qy молекулы бактериофеофитина, промежуточного акцептора РЦ.

5.3.4 Пересчёт полученной ориентации Qy первичного донора в молекулярную систему координат.

5.3.5 Пересчёт полученной ориентации D сфероидина в молекулярную систему координат.

5.3.6 Пересчёт полученной ориентации Qy бактериофеофитина в молекулярную систему координат.

5.3.7 Неизотропный характер возбуждения неполяризованным светом.

5.4 Краткие выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование короткоживущих парамагнитных интермедиатов первичной фотохимической реакции в реакционных центрах фототрофных бактерий»

Постановка проблемы, её актуальность

Основным источником энергии для всех живых существ, населяющих нашу планету, служит энергия солнечного света. Фотосинтез - это процесс преобразования солнечной энергии в энергию химических связей. В результате его протекания энергия солнечного света используется для синтеза органических веществ.

Исследования общих принципов структурной организации и механизма первичных реакций фотосинтеза, происходящих в специализированных пигмент-белковых комплексах (реакционных центрах, РЦ) имеют большое значение, т.к. именно в РЦ происходит стыковка физических, биологических, биохимических процессов, которые и создают энергетическую основу жизни на Земле. Эти исследования важны как для понимания самого процесса фотосинтеза, так и для создания высокоэффективных фотопреобразователей, работающих на сходных принципах.

Фотосинтетические РЦ остаются объектом пристального внимания исследователей многих стран, и интенсивно изучаются. Уже известна структурная организация ряда реакционных центров, но уникальные свойства этого объекта (практически равный единице и не зависящий от температуры квантовый выход первичного фотохимического процесса, асимметрия переноса электрона в РЦ и др.) остаются до конца не объяснёнными.

Современный взгляд на механизм первичных стадий фотосинтеза предполагает, что с электронного возбуждения одной из молекул пигментов, входящих в состав РЦ, начинается цепочка реакций переноса электрона между его компонентами. В процессе этого первичного разделения зарядов образуются парамагнитные продукты, такие как свободные радикалы, радикальные пары (РП) и триплетные состояния пигментов. Эффективным методом изучения подобных состояний является электронный парамагнитный резонанс (ЭПР). Этот метод позволяет получать информацию о природе парамагнитных молекул, их магнитных взаимодействиях, динамических свойствах и, в конечном счёте, о механизмах реакций, в которых они принимают участие.

Надо отметить, что спектры, полученные методом стандартного ЭПР, являются стационарными, в то время как большинство парамагнитных состояний в РЦ - короткоживущие. В связи с этим, в качестве методического подхода в диссертационной работе выбран метод электронного парамагнитного резонанса прямого детектирования высокого временного разрешения (ВР-ЭПР). Важным преимуществом данного метода является также то, что он даёт возможность регистрации парамагнитных состояний ещё до протекания их заметной спин-решёточной релаксации или дезактивации.

Из литературы известны многочисленные попытки применения кинетического ЭПР к исследованию фотохимических процессов в РЦ. Между тем, при анализе этих работ обнаруживаются определённые проблемы:

- существенные детали спектральной формы некоторых сигналов ЭПР препаратов РЦ, приготовленных одинаковым образом, измеренные исследователями разных групп, различаются;

- качество моделирования сигналов короткоживущих состояний РЦ (соответствие модельного спектра экспериментальному) зачастую весьма далеко от удовлетворительного, что вызывает сомнения в правильности интерпретации экспериментальных данных;

- сигналы некоторых парамагнитных состояний, (например, первичной радикальной пары, см. ниже), наблюдаемые другими время-разрешёнными методиками, методом ЭПР не наблюдаются вовсе.

Цель и задачи исследований

Целью настоящей работы являлось исследование короткоживущих парамагнитных интермедиатов первичной фотохимической реакции в РЦ фототрофных бактерий методом ВР-ЭПР, что включало:

- поиск сигнала ЭПР первичной радикальной пары (РП1) в реакционных центрах ряда фототрофных бактерий, его анализ с целью выяснения взаимодействий между компонентами РП1;

- исследование спектральных свойств сигнала ЭПР вторичной радикальной пары бактериального фотосинтеза (РП2), анализ зависимости формы сигналов РП2 от условий их регистрации, получение информации о взаимодействиях между компонентами РП2;

- систематическое исследование триплетных состояний бактериальных РЦ и анализ формы полученных спектров;

- разработку программ математического моделирования спектров ЭПР короткоживущих состояний РЦ с целью определения, из экспериментально полученных данных, величин магнитных взаимодействий и ориентации физических (оптических и магнитных) осей парамагнитных молекул.

Научная новизна и практическое значение работы

Впервые зарегистрирован спектр ЭПР первичной радикальной пары фотосинтетического реакционного центра. В результате разработанных программ спектрального моделирования (в среде ТурбоПаскаль 5.0) наиболее прямым образом определён знак обменного взаимодействия (7РФ) между радикалами первичного донора и промежуточного акцептора РЦ для ряда фототрофных бактерий. Определённый в работе отрицательный знак 1РФ согласуется с механизмом последовательного переноса электрона в первичной фотохической реакции бактериального фотосинтеза.

Разработана методика измерения спектров ВР-ЭПР в условиях возникновения магнетофотоселекции (МФС) и разработаны программы математического моделирования полученных спектров:

- вторичной радикальной пары бактериального фотосинтеза, с определением ориентации дипольной оси РП2;

- триплетных состояний бактериальных РЦ, с определением ориентации векторов оптических дипольных моментов перехода, D, ряда пигментов: РЦ-связанного каротиноида сфероидина фототрофной бактерии Rb. sphaeroides 2.4.1., а также первичного донора и промежуточного акцептора РЦ пурпурных бактерий.

Найденные векторы были совмещены с известной рентгеноструктурной моделью РЦ, в результате были определены ориентации этих векторов по отношению к молекулярной структуре.

Показан неизотропный характер возбуждения неполяризованным светом и, таким образом, определён источник ошибок в обработке и интерпретации спектральных данных в работах прошлых лет.

Полученные результаты способствуют более глубокому пониманию механизмов переноса энергии и электрона в процессе первичной фотохимической реакции в фотосинтетических РЦ.

Апробация работы

Основные результаты диссертации докладывались на: международной конференции "Биоэнергетика фотосинтеза" (Пущино, 1996), IV International Symposium on Magnetic Field and Spin Effects in Chemistry and Related

Phenomena (Новосибирск, 1996), 5th Joint Colloquium on Photosynthesis in th

Bacteria, Algae, and Higher Plants (Берлин, 1998), XI International Congress on Photosynthesis (Будапешт, 1998), TMR meeting 'Molecular mechanisms of photosynthetic energy conversion' (Ноордвайк, 1999), ICP-XX International Conference on Photochemistry (Москва, 2001), Симпозиум "Современная химическая физика" (Туапсе, 2001 - 2007), XVII Pushchino Readings in Photosynthesis and International Conference "Primary Processes of Photosynthesis in Bacteria and Plant Photosystem И" (Пущино, 2002), VI Voevodsky Conference "Physics and Chemistry of Elementary Chemical Processes" (Новосибирск, 2002), International Conference "Primary Processes of Photosynthesis" (Пущино,

2003), International Conference 'Modern development of magnetic resonance' (Казань, 2004), а также на иных конференциях и семинарах.

Основные результаты работы изложены в 28 публикациях, в том числе в 10 статьях.

Структура и объём работы

Диссертация состоит из введения, 5 глав с изложением литературных данных и собственного экспериментального материала, а также заключения с выводами. Диссертация содержит 105 страниц, 36 рисунков, 6 таблиц. Список литературы включает 166 ссылок на работы отечественных и зарубежных авторов.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Кленина, Ирина Борисовна

Заключение

Основные научные результаты работы можно сформулировать следующим образом:

1 Методом ЭПР высокого временного разрешения (ВР-ЭПР) впервые получен спектр первичной радикальной пары в реакционных центрах ряда фототрофных бактерий и проведено его математическое моделирование. Определённый отрицательный знак обменного взаимодействия между первичным донором и промежуточным акцептором электронов РЦ подтверждает реализацию механизма последовательного переноса электрона в процессе первичной фотохимической реакции бактериального фотосинтеза.

2 Разработана методика измерения спектров ВР-ЭПР в условиях возникновения магнетофотоселекции (МФС). Указанная методика позволяет изучать МФС в случае короткоживущих состояний с быстрой спин-решёточной релаксацией, таких как триплетные состояния и радикальные пары. Установлено, что противоречивые данные разных лабораторий о форме спектров ЭПР радикальных пар [P+Qa] бактериальных РЦ вызваны различными условиями МФС, возникающими в этих экспериментах.

3 Впервые экспериментально определены ориентации оптических переходных моментов Qy первичного донора и промежуточного акцептора РЦ фототрофной бактерии Rhodobacter sphaeroides R26, а также ориентация D каротиноида сфероидина, входящего в состав РЦ Rhodobacter sphaeroides 2.4.1., относительно структурных систем координат соответствующих молекул. Эти данные важны для дальнейших исследований механизма переноса энергии и электрона в реакционных центрах фотосинтеза.

4 Впервые удалось определить ориентацию триплетных магнитных осей по отношению к структуре молекулы каротиноида сфероидина, входящего в состав реакционного центра Rhodobacter sphaeroides 2.4.1.

5 Показано, что возбуждение образца в резонаторе спектрометра ЭПР не может рассматриваться как изотропное даже при применении деполяризованного света. Игнорирование этого обстоятельства приводит к ошибкам в расчётах и интерпретации спектров ЭПР магнитно-анизотропных состояний.

Автор выражает глубокую благодарность своим учителям, Арнольду Хоффу и Ивану Игоревичу Проскурякову, за терпеливое обучение, помощь в экспериментальной и теоретической работе, обсуждение результатов и культивирование идей. Я признательна также коллегам, принимавшим участие в данной работе на разных её этапах, а также в её обсуждении, как в России, так и за её пределами: И.В. Боровых, П. Гасту, С.А. Дзюбе, Н.Д. Гудкову, А.Я. Шкуропатову, В.А. Шувалову. Особенно благодарна я также своей семье за понимание и терпение.

Список литературы диссертационного исследования кандидат физико-математических наук Кленина, Ирина Борисовна, 2007 год

1. Л., Сагдеее Р. 3., Салихов К М. Магнитные и спиновые эффекты в химических реакциях. Новосибирск: Наука, 1978,296 с.

2. Вертц Дж., Болтон Дж. Теория и практические приложения метода ЭПР, Москва: Мир, 1975, 548 с.

3. Клейтон Р. Фотосинтез. Физические механизмы и химические модели. Москва: Мир, 1984. 350 с.

4. Кленина И. Б., Боровых И. В., Гаст П., Хофф А. Я., Проскуряков И. И. // Докл. РАН. 2000. Т. 370. С. 546-550

5. Кленина И. Б., Проскуряков И. И., Шкуропатов А. Я., Хофф А. Я., Шувалов В. А. //Докл. РАН. 1996. Т. 347. С. 259-263

6. ЛенинджерА. Основы биохимии. Москва: Мир, 1985. 1056 с.

7. Лихтенштейн Г. К, Котельников А. П., Куликов А. В. // Докл. АН СССР. 1981. Т. 257. С. 733-736

8. Мак-Глинн С., Адзуми Т., Киносита М. Молекулярная спектроскопия триплетного состояния. Москва: Мир, 1972. 448 с.

9. Проскуряков И. К, Шкуропатов А.Я., Сарвазян Н.А., Шувалов В.А. // Докл. АН СССР. 1991. Т. 320. С. 1006-1008

10. Шувалов В. А. Первичное преобразование световой энергии при фотосинтезе. Москва: Наука, 1990. 208 с.

11. AasaR., VanngardT. //J. Magn. Res. 1975. V. 19. P. 308-315

12. Akiyama K., Tero-Kubota S., Ikoma Т., Ikegami Y. // J. Am. Chem. Soc. 1994. V. 116. P. 5324-5327

13. Allen J.P., Feher G„ Yeates Т.О., Komiya H., Rees B.C. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1987. V. 84. P. 6162-6166

14. Angerhofer A. // Chlorophylls / Ed Scheer H. Boca Raton, FL: CRC Press, 1991.945 p.

15. Angerhofer A., Bornhauser F., Gall A., Cogdell R. // Chem. Phys. 1995. V. 194. P. 259-261

16. Bauman D., WrobelD. //Biophys. Chem. 1980. V. 12. P. 83-91

17. Baxter R. H. G., Seagle B.-L., Ponomarenko N., Norris J. R. // Acta Crystallogr. Sect. D. 2005. V. 61. P. 605-612

18. Baxter R. #., Ponomarenko N„ Stajer V., Pahl R., Moffat K, Norris J. R. // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 5982-5987

19. Bittl R., Fuchsle G., van der Est A., Lubitz W., Stehlik D. // Research in photosynthesis, vol.1 / Ed Murata N. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1992. P. 461-464

20. Bixon M., Jortner J., Michel-Beyerle M.E. II Biochim. Biophys. Acta. 1991. V. 1056. P. 301-315

21. Bixon M, Jortner J., Michel-Beyerle M.E. II Chem. Phys. 1995. V. 197. P. 389-404

22. Bixon M., Jortner J., Michel-Beyerle M.E. IIZ. Phys. Chem. 1993. V. 180. P. 193-208

23. Bixon M., Jortner J., Plato M., Michel-Beyerle M.E. II The Photosynthetic Bacterial Reaction Centers. Structure and Dynamics. / Eds. J. Breton, A. Vermeglio. N. Y.: Plenum Press, 1988,443 p.

24. Blankenship R.E. //Photosynth. Res. 1992. V. 33. P. 91-111

25. Blankenship R.E., Madigan M.T., Bauer C.E. // Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis, vol. 2 Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1995. 1368 p.

26. Borovykh I. V., Klenina I. В., Proskuryakov 1.1., Gast P., Hoff A. J. //J. Phys. Chem. 2002. V. 106. P. 4305-4312

27. Borovykh I. V., Klenina I. В., Proskuryakov 1.1., Gast P., Hoff A. J. //EPR in the 21st Century: Basics and Application to Material, Life and Earth Sciences / Eds. A. Kawamori, J. Yamauchi, H. Ohta. Amsterdam: Elsevier, 2002. P. 659-668

28. Borovykh I. V., Proskuryakov 1.1., Klenina I. В., Gast P., Hoff A. J. //J. Phys. Chem. 2000. V. 104. P. 4222-4228

29. Bosch M. К., Gast P., Franken E. M., Zwanenburg G., Hore P. J., Hoff A. J. II Biochim. Biophys. Acta. 1996. V. 1276. P. 106-116

30. Bosch M. K., Proskuryakov 1I, Gast P., Hoff A. J. //J. Phys. Chem. 1996. V. 100. P. 2384-2390

31. Bosch M. K., Proskuryakov 1.I., Gast P., Hoff A.J. //J. Phys. Chem. 1995. V. 105. P. 15310-15316

32. Boucher F., van der Rest M., Gingras G. //Biochim. Biophys. Acta. 1977. V. 461. P. 339-357

33. Boxer S. G., Roelofs M. G. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1979. V. 76. P. 5636-5640

34. Breton J., Bylina E.J., Youvan C.Y. //Biochemistry. 1989. V. 28 P. 6423-6430

35. Breton J., Vermeglio A. // The Photosynthetic Bacterial Reaction Center: Structure and Dynamics. New York: Plenum Press, 1988

36. BudilD. E., ThurnauerM. C. //Biochim. Biophys. Acta. 1991. V. 1057. P. 141

37. ChadwickB. W., FrankH. A. //Biochim. Biophys. Acta. 1986. V. 851. P. 257262

38. Chang J.C. //J. Chem. Phys. 1977. V. 67. P. 3901-3909

39. Chauvet J.-P., Bazin M., Santus R. //Photochem. Photobiol. 1985. V. 41. P. 83-89

40. Chirino, A. J., Lous, E. J., Huber, M., Allen, J. P., Schenck, С. C., Paddock, M. L., Feher, G., Rees, D. C. //Biochemistry. 1994. V. 33. P. 4584-4593

41. Closs G. L„ Forbes M. D. E., Norris J. R. //J. Phys. Chem. 1987.V. 91. P. 3592-3599

42. Cogdell R. J., Durrant I., Valentine J., Lindsay, J. G., Schmidt K. // Biochim. Biophys. Acta. 1983. V. 722. P. 427-431

43. Cogdell R. J., FrankH. A. // Biochim. Biophys. Acta. 1987. V. 895. P. 63-79

44. Cogdell R. J., Monger T. G., Parson W. W. //Biochim. Biophys. Acta. 1975. V. 408. P.189-199

45. De Winter A., Boxer S. G. //J. Phys. Chem. 1999. V. 103. P. 8786-8789

46. Deisenhofer J., Epp 0., Miki K., HuberR., MichelH. //J. Mol. Biol. 1984. V. 180. P. 385-398

47. Deisenhofer J., Epp O., Sinning I., Michel H. //J. Mol. Biol. 1995. V. 246. P. 429-457

48. Den Blanken H. J., HoffA. J. //Biochim. Biophys. Acta. 1982. V. 681 P. 365369

49. Diner B.A., Babcock G.T. II Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions. Advances in Photosynthesis, vol. 4 / Eds D.R. Ort, C.F. Yocum. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1996. P. 213-247

50. Dressier K., UmlaufE., Schmidt S., Hamm P., Zinth W., Buchanan S., Michel H. //Chem. Phys. Lett. 1991. V. 183. P. 270-276

51. El-SayedM. A., SiegelS. //J. Chem. Phys. 1966. V. 44. P. 1416-1423

52. Ermler U., Fritzsch G., Buchanan S.K., Michel H. // Structure. 1994. V. 2. P. 925-936

53. Feher G. //Photosynth. Res. 1998. V. 55. P. 3-40

54. Feher G., Hoff A. J., Isaacson R. A., Ackerson L. С. // Ann. N. Y. Acad. Sci. 1975. V. 244. P. 239-259

55. Feher G., Okamura M. Y. //The Photosynthetic Bacteria / Eds. R. K. Clayton, W. R. Sistrom. New York: Plenum Press, 1978. Chapter 19

56. Fragata M., Norden В., Kurucsev T. //Photochem. Photobiol. 1988. V. 47. P. 133-138

57. Frank H. A. // The Photosynthetic Reaction Center, vol. 2 / Eds. J Deisenhofer, J. R. Norris. New York: Academic Press, 1993. P. 221-231

58. Frank H. A., Bautista J. A., Josue J., Pendon Z, Hiller R. G., Sharpies F. P., Gosztola D., Wasielewski M. R. //J. Phys. Chem. B. 2000. V. 104. P. 45694577

59. Frank H. A., Bolt J. D., de Costa S. M. В., Sauer K. // J. Am. Chem. Soc. 1980. V. 102. P. 4893-4898

60. Frank H. A., Friesner R., Nairn J. A., Dismukes G. C., Sauer K. // Biochim. Biophys. Acta. 1979. V. 547. P. 484-501

61. FrankH. A., MachnickiJ., Felber M. //Photochem. Photobiol. 1982. V. 35. P. 713-718

62. Frank H. A., Machnicki J., Friesner R. //Photochem. Photobiol. 1983. V. 38. P. 451-455

63. Frank H. A., Violette C. A. //Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 967. P. 222232

64. Franken E.M., Shkuropatov A.Ya., Francke C., Neerken S., Gast P., Shuvalov V.A., HoffA.J., Aartsma T.J. //Biochim. Biophys. Acta. 1997. V. 1321. P. 1-9

65. Frick J., von Schutz J. U., Wolf H. C., Kothe G. //Mol. Ciyst. Liq. Cryst. 1990. V. 183,269-273

66. Fuchsle G., Bittl R., van der Est A., Lubitz W., StehlikD. //Biochim. Biophys. Acta. 1993. V. 1142. P. 23-35

67. Garab G. // Biophysical Techniques in Photosynthesis / Eds. J. Amesz, A. J. Hoff. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1996. P. 11-40

68. Gast P., Norris J. R. //FEBS Lett. 1984. V. 177. P. 277-280

69. Gast P., Wasielewski M. R., Schiffer M., Norris J. R. //Nature. 1983. V. 305. P. 451-452

70. Hoff A. J. // Advanced EPR: Applications in Biology and Biochemistry / Ed HoffA.J. Amsterdam: Elsevier, 1989. P. 633-684

71. Hoff A. J. // Photosynthesis. New Comprehensive Biochemistry, V. 15 / Ed Amesz J. Amsterdam: Elsevier, 1987, P. 97-123

72. Hoff A. J. //Quart. Rev. Biophys. 1984. V. 17. P. 153-282

73. Hoff A. J., Proskuryakov 1.1. II Chem. Phys. Lett. 1985. V. 115. P. 303-310

74. HoffA.J. //Quart. Rev. Biophys. 1981. V. 14. №. 4. P. 599-665

75. HoffA.J., DeisenhoferJ. //Phys. Rep. 1997. V. 287. 247 p.

76. HoffAJ., Gast P., RomijnJ.C. // FEBS Lett. 1977. V. 73. P. 185-190

77. Hore P. J. // Advanced EPR: Applications in Biology and Biochemistry / Ed HoffAJ. Amsterdam: Elsevier, 1989. P. 405-440

78. Hore P. J., Hunter D. A., McKie C. D., Hoff A. J. // Chem. Phys. Lett. 1987. V. 137. P. 495-500

79. Ноге P. J., Hunter D. A., Van Wijk F. G. H., Schaafsma T. J., Hoff A. J. // Biochim. Biophys. Acta. 1988. V. 936. P. 249-258

80. Hore P.J., Riley D.J., Semlyen J.J., Zwanenburg G., Hoff A.J. // Biochim. Biophys. Acta. 1993. V. 1141. P. 221-230

81. Hunter D. A., Hoff A. J., Hore P. J. II Chem. Phys. Lett. 1987. V. 134. P. 6-11

82. Jordan P., Fromme P., Witt H. Т., Klukas 0., Saenger W., Krauss N. //Nature. 2001. V. 411. P. 909-917

83. Kamiya N., Shen J.-R. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. V. 100. P. 98-103

84. Kandrashkin Yu. E., Salikhov К. M., Stehlik D. //Appl. Magn. Reson. 1997. V. 12. P. 141-166

85. Kaufmann K. J., Dutton P. L., Netzel T. L., Leigh J. S., Rentzepis P. M. // Science. 1975. V. 188. P. 1301-1304

86. Ke B. //Photosynthesis: Photobiochemistry and Photobiophysics. Advances in Photosynthesis, vol. 10 / Ed Govindjee. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 2001. 792 p.

87. Kirmaier C., Holten D. //Photosynth. Res. 1987. V. 13. №3. P. 225-260

88. Kirmaier C., Holten D., ParsonW. W. //FEBS Lett. 1985. v. 185. P. 76-82

89. KleinfeldD., Okamura M. Y., Feher G. //Biochemistry. 1984. V. 24 P. 57805786

90. Klenina I. В., Borovykh I. V., Shkuropatov A. Ya., Gast P., Proskuryakov 1.1. //Chem. Phys. 2003. V. 254. P. 451-458

91. Klette R., Torring J. Т., Plato M., Mobius K., Bonigk В., Lubitz W. II J. Phys. Chem. 1993. V. 97. P. 2015-2020

92. Klukas O., Schubert W. D., Jordan P., Krauss N., Fromme P., Witt H. Т., Saenger W. //J. Biol. Chem. 1999. V. 274. P. 7351-7360

93. Kohler В. E. // Carotenoids, Vol. IB: Spectroscopy / Eds G. Britton, S. Liaaen-Jensen, H. Pfander. Basel: Birkhauser Verlag, 1995. P. 3-7

94. Komiya H, Yeates Т. O., Rees D. C., Allen P., Feher G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1988. V. 85. P. 9012-9016

95. Kottis P., Lefebvre R. //J. Chem. Phys. 1964. V. 41. P. 3660-3661

96. Koyama Y., Kito M., Takii Т., Saiki К., Tsukida К., Yamashita J. // Biochim. Biophys. Acta. 1982. V. 680. P. 109-112

97. KukiA., Boxer S.G. //Biochemistry. 1983. V. 22. P. 2923-2933

98. Lancaster C. R. D., Ermler U., Michel H. // Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis, N. 2 I Eds. R.E. Blankenship, M.T. Madigan, C.E. Bauer. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1995, Chapter 23

99. Lersch W., Michel-Beyerle M.E. // Advanced EPR: Applications in Biology and Biochemistry / Ed Hoff A.J. Amsterdam: Elsevier, 1989. P. 685-706

100. Lhoste J.-M., HaugA., Ptak, M. //J. Chem. Phys. 1966. V. 44. P. 654-657

101. Lutz M., Agalidis I., Hervo G., Cogdell R. J. //Biochim. Biophys. Acta. 1978. V. 503. P. 287-290

102. Lutz M., Chinski L., Turpin P. Y. // Photochem. Photobiol. 1982. V. 36. P. 503-507

103. Martin J.-L., Breton J., Hoff A. J., Migus A., Antonetti A. //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1986. V. 83. P. 957-961

104. McElroy J. D., Feher G., MauzerallD. C. //Biochim. Biophys. Acta. 1972. V. 267. P. 363-374

105. McGann W. J., Frank H. A. // Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 807. P. 101-109

106. McLauchlan K. A. // Advanced EPR: Applications in Biology and Biochemistry / Ed Hoff A ,J. Amsterdam: Elsevier, 1989. P. 345-369

107. Meyer M. Ph.D. Thesis. Ludwig-Maximilians-Universitat Munchen, Germany, 1997

108. Michl, J.; Thulstrup, E. W. Spectroscopy with Polarized Light, New York: VCH Publishers, 1986

109. Monger T. G., Cogdell R. J., Parson W. W. //Biochim. Biophys. Acta. 1976. V. 449. P. 136-153

110. Morris A. L., Snyder S. W., Zhang Y. N., Tang J., Thurnauer M. C., Dutton P. L., Robertson D. E., Gunner M. R. //J. Phys. Chem., 1995, V. 99. P. 38543866

111. Norris J. R., Budil D. E., Gast P., Chang C.-H., El-Kabbani O., Schiffer M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989. V. 86. P. 4335-4339

112. Norris J. R., Lin C. P., Budil D. E. //J. Chem. Soc. Faraday Trans. 1. 1987. V. 83. P. 13-27

113. Norris J. R., Morris A. L., Thurnauer M. C., Tang J. //J. Chem. Phys. 1990. V. 92. P. 4239-4249

114. Norris J. R., Scheer H, Katz J. J. //Ann. N. Y. Acad. Sci. 1975. V. 244. P. 260-280

115. Norris J.R., Bowman M.K., Budil D.E., Tang J., Wraight C.A., Closs G.L. II Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1982. V. 79. № 18. P. 5532-5536

116. Nuijs A. M., van Grondelle R., Joppe H. L. P., van Bochove A.C., Duysens L. N. M. //Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 810. P. 94-105

117. Okamura M. Y., Isaacson R. A., Feher G. //Biochim. Biophys. Acta. 1979. V. 546. P. 394-417

118. Okamura M. Y., Isaacson R. A., Feher G. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1975. V. 72. P. 3491-3497

119. Parson W. W., CogdellR. J. //Biochim. Biophys. Acta. 1975. V. 416. P. 105149

120. Parson W.W., WarshelA. //J. Am. Chem. Soc. 1987. V. 109. P. 6152-6155

121. Petke J.D., Maggiora G.M., Shipman L.L., Christoffersen R.E. //Photochem. Photobiol. 1979. V. 30. P. 203-207

122. Prince R. C., Tiede P. M., Thornber J. P., Dutton P. L. //Biochim. Biophys. Acta. 1977. V. 462. P. 467-490

123. Prisner T. F., van der Est A., Bittl R., Lubitz W., Stehlik D., Mobius K. // Chem. Phys. 1995. V. 194. P. 361-370

124. Proskuryakov I. I., Klenina I. В., Borovykh I. V., Gast P., Hoff A.J. // Chem. Phys. Lett. 1999. V. 299. P. 566-570

125. Proskuryakov 1.1., Klenina I. В., Ноге P. J., Bosch M. K, Gast P., Hoff A. J. // Chem. Phys. Lett. 1996. V. 257. P. 333-339

126. Proskuryakov I. I., Klenina I. В., Shkuropatov A. Ya., Shkuropatova V. A., Shuvalov V. A. // Biochim. Biophys. Acta. 1993. V. 1142. P. 207-210

127. Rademaker H., Hoff A. J., van Grondelle R., Duysens L. N. M. // Biochim. Biophys. Acta. 1980. V. 592. P. 240-257

128. Reed D.W., Clayton R.K. //Biochem. Biophys. Res. Comm. 1968. V. 30. P. 471-475

129. Regev A., Michaeli S., Levanon H, Cyr M., Sessler J. L. // J. Phys. Chem. 1991. V. 95. P. 9121-9129

130. Rhee K., Morris E. P., Barber J., Kuhlbrandt W. //Nature. 1998. V. 396. P. 283-286

131. Robert B. //Biochim. Biophys. Acta. 1990. V. 1017. P. 99-102

132. Robert В., Szponarski W., Lutz M. //Time-Resolved Vibrational Spectroscopy / Eds. A. Laubereau, M. Stockburger. Berlin: Springer, 1985. P. 220-224

133. Rockley M.G., Windsor M.W., Cogdell A.J., Parson W.W. //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1975. V. 72. P. 2251-2255

134. Salikhov К. M., Molin Y. N., Sagdeev R. Z., Buchachenko A. L. Spin Polarization and Magnetic Effects in Radical Reactions. Amsterdam: Elsevier, 1984

135. Scheer H, Meyer M., Katheder I. // The Photosynthetic Bacterial Reaction Center II. Structure, Spectroscopy and Dynamics / Eds. J. Breton, A. Vermeglio. New York: Plenum Press, 1992. P. 49-57

136. Schellenberg P., Louwe R. J. W., Shochat S., Gast P., Aartsma T. J. //J. Phys. Chem. 1997. V. 101. P. 6786-6790

137. Schenck С. C., Blankenship R. E., Parson W. W. //Biochim. Biophys. Acta. 1982. V. 680. P. 44-59

138. Schenck С. С., Mathis P., Lutz M. //Photochem. Photobiol. 1984. V. 39. P. 407-417

139. Shochat S., Arlt Т., Francke C., Gast P., van Noort P. I., Otte S. С. M., Schelvis J. P. M., Schmidt S., Vijgenboom E., Vrieze J., Zinth W., Hoff A. J. // Photosynth. Res. 1994. V. 40. P. 55-66

140. Shuvalov V.A., Klevanik A.V., Sharkov A.V., Matveeiz Ju.A., KryukovP.G. // FEBS Lett. 1978. v. 91. P. 135-139

141. Siefermann-Harms D. //Biochim. Biophys. Acta. 1985. V. 811. P. 325-355

142. Snyder S. W., Thurnauer M. C. //The Photosynthetic Reaction Center, vol. 2 / Eds. J Deisenhofer, J. R. Norris. San Diego: Academic Press, 1993. P. 285330

143. StowellM.H.B., McPhillips T.M., Rees D.C., Soltis S.M., AbreschE., Feher G. //Science. 1997. V. 276. P. 812-816

144. The Photochemistry of Carotenoids. Advances in Photosynthesis, Vol. 8 / Eds. H. A. Frank, A. J. G. Young, Britton, R. J. Cogdell. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ. 1999.420 р.

145. Thurnauer M. C., Katz J. J., Norris J. R. //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 1975. V. 72. P. 3270-3274

146. Thurnauer M. C., Norris J. R. //Biochem. Biophys. Res. Commun. 1976. V. 73. P. 501-506

147. Thurnauer M. C., Norris J. R. //Chem. Phys. Lett. 1977. V. 47. P. 100-105

148. Tiede, D. M., Dutton P. L. //Biochim. Biophys. Acta. 1981. V. 637. P. 278282

149. Till U., Klenina I. В., Proskuryakov I. I, Hoff A. J., Hore P. J. // J. Phys. Chem. 1997. V. 101. P. 10939-10948

150. Vasilev S., Orth P., Zouni A., Owens T. G., Bruce D. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001. V. 98. P. 8602-8607

151. Volk M., Ogrodnik A., Michel-Beyerle M. // Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis, N. 2 I Eds. R.E. Blankenship, M.T. Madigan, C.E. Bauer. Dordrecht: Kluwer Acad. Publ., 1995, P. 595-626

152. Vos M.H., Breton J., Martin J.-L. //J. Phys. Chem. 1997. V. 101. P. 98209832

153. VriezeJ., Hoff A. J. //Biochim. Biophys. Acta. 1996. V. 1276. P. 210-220

154. Weiss C. //J. Mol. Spectrosc. 1972. V. 44. P. 37-80

155. WittH.T. //Photosynth. Res. 1991. V. 29. P. 55-77

156. Wraight C. A., Leigh J. S., Dutton P. L., Clayton R. H. //Biochim. Biophys. Acta. 1974. V. 333. P. 401-408

157. YamauchiS., HirotaN. //J. Chem. Phys. 1987. V. 86. P. 5963-5970

158. Yeates Т.О., Komiya H., Chirino A., Rees D.C., Allen J.P., Feher G. //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1988. V. 85. P. 7993-7997

159. Zech S. G., BittlR., Gardiner A., Lubitz W. //Appl. Magn. Res. 1997. V. 13. P. 517-529

160. Zechmeister L. // Cis-Trans Isomeric Carotenoids, Vitamins A and Arylpolyenes. New York: Academic Press, 1962

161. Zouni A., Witt H.-T., Kern J., Fromme P., Krauss N., Saenger W., Orth P. // Nature. 2001. V. 409. P. 739-743

162. Zwanenburg G., Hore P.J. //Chem. Phys. Lett. 1993. V. 203. P. 65-74