Исследование электронных свойств и молекулярных взаимодействий кофакторов переноса электрона в реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Забелин, Алексей Александрович

• Забелин, Алексей Александрович
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Забелин, Алексей Александрович

СОДЕРЖАНИЕ

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Структурно-функциональные особенности бактериального фотосинтеза

1.1.1. Фотосинтетический аппарат пурпурных бактерий 9 Схема транспорта энергии и электронов в фотосинтетической мембране 9 Состав реакционных центров пурпурных бактерий. Расположение кофакторов и спектральные свойства 11 Перенос электрона в реакционных центрах пурпурных бактерий 17 Фотохимическое накопление бактериофеофитинового акцептора электрона в восстановленном состоянии

1.1.2. Фотосинтетический аппарат СЫого/1ехш аигапНасш 19 Электрон-транспортная цепь С/. аигапНасш 19 Фотосистема С/. аигапНасш 20 Реакционный центр С/. аигапНасш

1.2. Применение ИК-спектроскопии для исследования фотосинтеза

1.2.1. Основные принципы Фурье-спектроскопии

1.2.2. Дифференциальная ИК-Фурье-спектроскопия

1.2.3. Приемы соотнесения полос в дифференциальных ИК-Фурье-спектрах 30 Сравнение со спектрами модельных соединений 30 Изотопное замещение 33 Теоретические расчеты нормальных колебаний 34 Точечный мутагенез

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Объекты исследования 3

2.1.1. Выделение и очистка бактериальных РЦ 3

2.1.2. Концентрирование РЦ и замена детергента 3

2.1.3. Реакция фотовосстановления бактериофеофитинового акцептора электрона

На в суспензии РЦ

2.1.4. Приготовление образцов для ИК-Фурье-спектроскопии

41

2.2. Методы

2.2.1. Измерение ИК-Фурье-спектров 41 Модификация Фурье-спектрометра для проведения фотоиндуцированных измерений 41 Методика получения фотоиндуцированных дифференциальных ИК-Фурье-спектров

2.2.2. Измерение спектров кругового дихроизма

2.2.3. Измерение электронных спектров поглощения при комнатной и криогенной температурах

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. ИК-Фурье-спектроскопия фотоокисления первичного донора электрона в РЦ

С/. аигапНасш

3.1.1. Контроль состояния РЦ в частично дегидратированных пленках

3.1.2. Димерная структура Р+ в РЦ С/. аигапНасш

3.1.3. Электронные свойства Р+ в РЦ С/, аигапйасш

3.1.4. Молекулярные взаимодействия карбонильных групп Р и Р+ в РЦ С/, аигапйасш

3.1.5. ИК-Фурье-спектроскопия Р+ в РЦ С/, аигапйасиз при физиологической температуре

3.2. ИК-Фурье-спектроскопия фотовосстановления бактериофеофитинового

акцептора электрона в РЦ С/. аигапИаст

3.3. Структурные свойства и пигмент-белковые взаимодействия в мутантных

реакционных центрах Шо^Ъа^ег $рЬаего1(1е$ 1(Ь 177)Н

3.3.1. Структура первичного донора электрона

3.3.2. Гипотетический механизм образования ковалентной связи

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Список принятых сокращений

БХл - бактериохлорофилл

БФео - бактериофеофитин

ВЗМО - высшая занятая молекулярная орбиталь

ВЗМО-1 - вторая высшая занятая молекулярная орбиталь

ДМ - и-додецил-Р-Б-мальтозид

ДЭЯР - двойной электронно-ядерный резонанс

ИК-Фурье-спектроскопия - инфракрасная спектроскопия с Фурье преобразованием кДа - килодальтон

ЛДАО - А^-лаурил-тЧА^-диметиламино-А^-оксид

мкс - микросекунда

мс - миллисекунда

нм - нанометр

пс - пикосекунда

РЦ - реакционный центр

см'1 - обратный сантиметр

Фео - феофитин

фс - фемтосекунда

ФС 2 - фотосистема

ЭПР - электронный парамагнитный резонанс

Вд и Вв - мономерные БХл, расположенные в активной (А) и неактивной (В) по переносу

цепи кофакторов соответственно

В1. viridis - Blastochloris viridis

Cf. aurantiacus - Chloroflexus aurantiacus

На и HB- молекулы БФео, расположенные в активной (А) и неактивной (В) по переносу цепи кофакторов соответственно

Р - первичный донор электрона, димер молекул бактериохлорофилла Qa и Qb - первичный и вторичный хинонные акцепторы соответственно Rb. sphaeroides - Rhodobacter sphaeroides

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование электронных свойств и молекулярных взаимодействий кофакторов переноса электрона в реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы исследования. Первичное преобразование световой энергии в энергию разделенных зарядов, запускающее всю последовательность реакций фотосинтеза - глобального биосферного фотопреобразующего процесса - протекает в специализированных мембранных пигмент-белковых комплексах, называемых реакционными центрами фотосинтеза (РЦ). Для наиболее изученных в настоящее время в структурном и функциональном отношении РЦ пурпурных бактерий последовательность реакций переноса электрона может быть выражена схемой

Р* -> Р+Вд - Р+На — Р+ОА , где Р - первичный донор электрона, димер молекул бактериохлорофилла (БХл) а (Р* -синглетно-возбужденное состояние Р), Вд - первичный акцептор электрона, мономерный БХл, Нд - промежуточный акцептор электрона (бактериофеофитин, БФео), Ра -первичный хинонный акцептор. Квантовый выход процесса разделения зарядов с образованием ион-радикальной пары Р+(^а" практически равен 1 [Шувалов, 1990]. Высокая эффективность и направленность первичного разделения зарядов в РЦ в значительной степени определяются как свойствами самих кофакторов переноса электрона в нейтральном и ион-радикальном состояниях, так и их взаимодействиями между собой и с белковым окружением. Детальное исследование таких свойств и взаимодействий имеет принципиальное значение для понимания механизма фотосинтетического разделения зарядов в РЦ на молекулярном уровне и является актуальной задачей.

Перспективным подходом к изучению электронных свойств кофакторов и их межмолекулярных взаимодействий является исследование РЦ с модифицированным составом пигментов и/или с изменениями в аминокислотной последовательности субъединиц. Ценная информация о том, какие особенности структуры и свойств кофакторов были эволюционно отобраны и закреплены в природных группах микроорганизмов в качестве консервативных элементов, а какие были модифицированы с сохранением функции РЦ, может быть получена на основе сравнительных исследовании РЦ дикого типа, принадлежащих к различным родам фотосинтезирующих бактерий. Большое внимание в этом отношении привлекают РЦ нитчатой аноксигенной фототрофной бактерии СМого/1ехш (С/.) аигапйасш, которые близки к РЦ пурпурных бактерий по глобальной организации кофакторов и первичной фотохимии, но значительно

отличаются от них по составу белка и пигментов. В частности, РЦ Cf. aurantiacus состоит из двух белковых субъединиц (L и М) и содержит 3 БХл и 3 БФео [Feick et al., 1995], тогда как РЦ Rhodobacter (Rb.) sphaeroides включает три субъединицы (L, М и Н), несущие 4 БХл и 2 БФео [Шувалов, 1990]. Несколько функционально важных аминокислот, характерных для РЦ пурпурных бактерий, отсутствуют в аминокислотной последовательности РЦ Cf. aurantiacus [Ovchinnikov et al., 1988a,b; Shiozawa et al., 1989]. Исследования РЦ Cf. aurantiacus, однако, осложнены отсутствием данных об их кристаллической структуре. Использование спектральных методов остается одним из основных подходов к выяснению структурной организации и свойств кофакторов переноса электрона в РЦ Cf. aurantiacus.

Фотоиндуцированная дифференциальная инфракрасная спектроскопия с Фурье преобразованием (ИК-Фурье-спектроскопия) обладает чрезвычайно высокой чувствительностью к молекулярным взаимодействиям, позволяя выявлять изменения на уровне отдельных химических связей в хромофорах и белковых субъединицах РЦ в ответ на процессы переноса электрона и разделения зарядов [Lutz and Mantele, 1991]. Это делает дифференциальную ИК-Фурье-спектроскопию одним из наиболее адекватных методов для изучения структурной и электронной организации кофакторов переноса электрона в различном окружении и в различных редокс-состояниях в РЦ Cf. aurantiacus.

Точечные мутации аминокислот в окружении кофакторов дают ценную информацию об особенностях пигмент-белковых взаимодействий и их роли в «подстройке» спектральных и окислительно-восстановительных свойств молекул-переносчиков электрона. Характерной особенностью РЦ и других фотосинтетических комплексов является тот факт, что молекулы (бактерио)хлоринов нековалентно связаны с белком. Однако недавно в нашей лаборатории были получены РЦ точечного мутанта Rb. sphaeroides I(L177)H, в которых одна из молекул БХл необычно прочно, возможно, ковалентно связана с L-субъединицей белка [Fufina et al., 2007]. В отсутствие кристаллографических данных большой интерес представляло исследовать особенности пигмент-белковых взаимодействий, вызванных замещением изолейцина L177 на гистидин методами фотоиндуцированной дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии и кругового дихроизма (КД).

Цель и задачи исследования. Цель настоящей работы - исследование электронных свойств и молекулярных взаимодействий кофакторов переноса электрона в нативных и

генетически модифицированных реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий методом фотоиндуцированной дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии.

В работе были поставлены следующие задачи:

1. Методом фотоиндуцированной дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии исследовать молекулярные и электронные свойства катион-радикала первичного донора электрона Р+ в РЦ С/. аигапНасш при комнатной и криогенной температурах.

2. Исследовать взаимодействия бактериофеофитинового акцептора электрона Нд с белковым окружением в нейтральном и анион-радикальном состояниях в РЦ С/. aura.ntia.cus.

3. Изучить особенности структуры и взаимодействий первичного донора электрона Р в мутантных РЦ КЪ. sphaeroid.es 1(Ы77)Н с прочно связанной молекулой бактериохлорофилла.

Научная новизна и практическая значимость работы. На основе сравнения фотоиндуцированных дифференциальных ИК-Фурье-спектров Р+0а7РС>а РЦ С/. аигапНасш и КЬ. 8рЬае^с1е5 11-26 получены новые доказательства в пользу димерной структуры Р+ в РЦ С/. аигапИаст и охарактеризованы его электронные и молекулярные свойства. Впервые зарегистрирован фотоиндуцированный На"/На дифференциальный ИК-Фурье-спектр для РЦ С/. аигапНасш. Выявлены особенности Нд'/На ИК-Фурье-спектра РЦ С/. аигапНасш по сравнению с исследованными ранее спектрами нативных и мутантных РЦ пурпурных бактерий. На этой основе получены новые данные о взаимодействиях бактериофеофитинового акцептора электрона с белковым окружением в нейтральном состоянии На и их изменениях в анион-радикальном состоянии На". Получены новые данные о структуре первичного донора электрона в мутантных РЦ ЯЬ. 8рЬаего1йв8 1(Ь177)Н с прочно связанной молекулой БХл. Показано, что в данных РЦ первичный донор электрона сохраняет димерную структуру. Предложен возможный механизм образования ковалентной связи между Ь-субъединицей белка РЦ и БХл, основанный на реакции переэтерификации серина Ь244 и 17 -эфирной группы молекулы Ра-

Результаты диссертационного исследования представляют также интерес с прикладной точки зрения и могут быть использованы при разработке высокоэффективных искусственных преобразователей солнечной энергии, включающих в своем составе

фотосинтетические РЦ, или использующих принципы функционирования природных фотосинтетических систем.

Апробация работы и публикации. Материалы диссертации были представлены на следующих российских и международных конференциях: "Биология - наука XXI века" (Пущино, 2005); "Ломоносов-2009" (Москва, 2009); VI Съезд Российского фотобиологического общества (Шепси, 2011); XX Пущинские чтения по фотосинтезу (Пущино, 2012).

По материалам диссертации опубликовано 7 печатных работ, в том числе 3 в рецензируемых журналах.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Забелин, Алексей Александрович

ВЫВОДЫ

1. Методами электронной абсорбционной спектроскопии и фотоиндуцированной дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии исследована природа первичного донора электрона Р в РЦ Cf. aurantiacus. Показано, что:

• Катион-радикал Р+ имеет димерную структуру с положительным зарядом, асимметрично распределенным между двумя сопряженными молекулами бактериохлорофилла а.

• Димер Р+ характеризуется более слабым электронным сопряжением между молекулами бактериохлорофилла по сравнению с Rb. sphaeroides R-26.

• З1-ацетильная С=0 группа молекулы Рв образует водородную связь (вероятно с тирозином Ml87), поглощая при 1635 см"1.

2. Показано, что колебательные, оптические и редокс свойства бактериофеофитинового акцептора электрона Нд в РЦ Cf. aurantiacus во многом определяются присутствием аминокислотного остатка глютамина L143, который образует водородную связь с 13'-кето С=0 группой V кольца Нд:

• П'-кето С=0 группа молекулы На в РЦ Cf. aurantiacus образует более слабую водородную связь с глютамином L143 по сравнению с водородной связью между Нд и гомологичным остатком глютаминовой кислоты L104 в РЦ Rb. sphaeroides R-26.

• В анион-радикальном состоянии Нд" происходит усиление водородной связи между 13'-кето С=0 группой БФео и глютамином L143 или глютаминовой кислотой L104.

• Частотное положение полосы валентных колебаний П^кето С=0 группы нейтральной молекулы На определяется, по-видимому, как водородной связью с белком, так и диэлектрической постоянной ее микроокружения.

• Существуют несколько популяций РЦ Cf aurantiacus, различающихся конформацией 133-эфирной С=0 группы На

3. Методами дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии и кругового дихроизма установлено, что катион-радикал первичного донора электрона в мутантных РЦ I(L177)H Rb. sphaeroides с прочно связанным бактериохлорофиллом сохраняет димерную структуру. Однако ИК-Фурье-спектры Р+ не идентичны для мутантных РЦ и РЦ дикого типа, что, очевидно, обусловлено влиянием мутации lie L177 -> His на электронное сопряжение в Р+, гетерогенностью мутантных РЦ и уменьшением в результате мутации квантового выхода образования состояния P+Q\ д

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Реакционные центры Cf. aurantiacus сходны по первичной фотохимии и общей организации кофакторов с РЦ пурпурных бактерий, значительно отличаясь от них по составу белка и хромофоров. Сравнительные исследования РЦ Cf. aurantiacus и Rb. sphaeroides представляют большой интерес для выяснения универсальных особенностей энергетики и механизма первичного разделения зарядов в бактериальном фотосинтезе. Анализ результатов, полученных для РЦ Cf. aurantiacus, однако, сильно ограничивается отсутствием детальной кристаллографической модели для данного типа РЦ.

Метод фотоиндуцированной дифференциальной ИК-Фурье-спектроскопии чрезвычайно чувствителен к молекулярным изменениям, сопровождающим разделение зарядов в РЦ. Этот факт, а также возможность наблюдать электронные переходы очень малой энергии в ИК-области, являющиеся уникальной характеристикой димеров пигментов, делают ИК-Фурье-спектроскопию ценным источником информации об электронной и молекулярной организации кофакторов в РЦ. В данной работе метод фотоиндуцированной ИК-Фурье-спектроскопии был впервые использован для систематических исследований первичного донора электрона Р и бактериофеофитинового акцептора электрона НА в изолированных РЦ Cf. aurantiacus.

На основе низкотемпературных ИК-Фурье-измерений получены прямые доказательства димерной структуры первичного донора электрона в РЦ Cf. aurantiacus. Выявленное значительное сходство димеров Р в РЦ Cf. aurantiacus и Rb. sphaeroides, бактерий относительно удаленных друг от друга в эволюционном отношении, указывает на то, что димерный первичный донор электрона мог входить в состав фотосинтетического аппарата уже у ближайших общих предшественников пурпурных бактерий и зеленых несерных фототрофных бактерий. Известно, что образование димера снижает окислительный потенциал Р относительно мономерного бактериохлорофилла, а также формирует эффективную ловушку энергии электронного возбуждения от светособирающей антенны. Электронное сопряжение в димерном Р обеспечивает частичный перенос электрона между Рд и Рв на временной шкале несколько сотен фемтосекунд и менее [Hamm and Zinth, 1995; Khatypov et al., 2012], что, как предполагается [Khatypov et al., 2012], может составлять начальную стадию высокоэффективного первичного разделения зарядов в бактериальных РЦ. Очевидно, димерная структура Р была эволюционно отобрана и сохранена в РЦ Rb. sphaeroides и Cf. aurantiacus как базовый элемент, надмолекулярные свойства которого имеют принципиальное значение для механизма бактериального фотосинтеза. Небольшие различия в электронной и молекулярной структурах димеров Р+ в РЦ Rb. sphaeroides и Cf aurantiacus, по-видимому, обусловлены отличиями их ближайшего аминокислотного окружения.

Методом фотоиндуцированной ИК-Фурье-спектроскопии были исследованы молекулярные изменения, связанные с фотовосстановлением бактериофеофитинового акцептора электрона На в изолированных РЦ Cf. aurantiacus. Полученные данные согласуются с моделью, предполагающей, что (1) глютаминовая кислота в положении LI04 в РЦ Rb. sphaeroides R-26 заменена на более слабый донор водородной связи, глютамин, в эквивалентном положении LI43 в РЦ Cf. aurantiacus; (2) при образовании НА" происходит усиление водородной связи И'-кего С=0 группы НА с Glu LI04 и Gin LI43; (3) диэлектрическое окружение белка может оказывать влияние на частоту валентных колебаний П'-кето С=0 группы нейтральной молекулы На и (4) РЦ гетерогенны по конформации 133-эфирной С=0 группы молекулы На

Ранее было показано [Shuvalov et al., 1986], что редокс потенциал пары Р+/Р в РЦ Cf. aurantiacus уменьшен приблизительно на 110 мВ по сравнению с РЦ Rb. sphaeroides R-26, что при равенстве энергии Р-»Р* оптического перехода для двух РЦ (1,43 эВ) должно было бы приводить к пропорциональному уменьшению свободной энергии всех состояний с разделенными зарядами в Cf. aurantiacus, включая Р+НА". Однако, это, очевидно, не происходит, так как относительное понижение потенциала восстановления На в РЦ Cf. aurantiacus вследствие ослабления водородной связи будет приводить к возрастанию уровня свободной энергии состояния Р+НА" по отношению к уровню возбужденного состояния Р* компенсаторным образом. Таким образом, взаимодействие молекулы фотоактивного бактериофеофитина На с белком на уровне образования водородной связи является, по-видимому, одним из факторов, определяющих величины энергетических зазоров между состояниями, вовлеченными в первичное разделение зарядов в РЦ фотосинтезирующих бактерий.

Конформационная гетерогенность V кольца молекулы На может быть связана с описанными ранее в литературе неэкспоненциальным спадом возбужденного состояния Р* [Becker et al., 1991; Wachtveitl et al., 1998] и энергетической негомогенностью P+Ha" [Volk et al., 1998].

В отсутствие рентгеноструктурных данных метод ИК-Фурье-спектроскопии был использован для получения структурной информации относительно изолированных мутантных РЦ Rb. sphaeroides I(L177)H, содержащих молекулу БХл, прочно, возможно ковалентно, связанную с белком [Fufina et al., 2007]. Полученные данные не подтвердили первоначальное предположение о влиянии мутации Не LI77 -» His на природу первичного донора электрона, то есть замену димера на мономер [Хатыпов и соавт., 2005]. Показано, что димерная структура Р сохраняется в мутантных РЦ, хотя электронное сопряжение между бактериохлорофиллами РА и Рв, возможно, уменьшается по сравнению с РЦ дикого типа. Результаты работы позволяют предполагать, что П'-кето и З1-ацетильная С=0 группы, вовлеченные в сопряженную систему связей молекул БХл, а также 133-эфирная С=0 группа, по-видимому, не участвуют в образовании предполагаемой ковалентной связи. Недавно эти выводы были подтверждены данными рентгеноструктурного анализа [Vasilieva et al., 2012].

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Забелин, Алексей Александрович, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Джилкрист Т. (1996) Химия гетероциклических соединений, Мир, Москва.

2. Клейтон Р. (1984) Фотосинтез. Физические механизмы и химические модели, Мир, Москва.

3. Михайлюк И. К., Нокс П. П., Пащенко В. 3., Захарова Н. И., Тусов В. Б., Разживин А. П. (2005) Производная спектроскопия высокого порядка ИК-спектров поглощения реакционных центров бактерий Rhodobacter sphaeroides, Биофизика, 50, 668-675.

4. Нокс П. П., Лукашев Е. П., Кононенко А. А., Венедиктов П. С., Рубин А. Б. (1977) О возможной роли макромолекулярных компонентов в функционировании фотосинтетических реакционных центров пурпурных бактерий, Молек. биол., 11, 1090-1099.

5. Нокс П. П., Лукашев Е. П., Тимофеев К. Н., Сейфуллина H. X. (2002) Влияние кислорода на темновую рекомбинацию фотовосстановленного вторичного хинона с окисленным бактериохлорофиллом в реакционных центрах бактерий Rhodobacter sphaeroides, Биохимия, 67, 1085-1092.

6. Парсон В. В., Ке Б. (1987) Первичные фотохимические реакции, в Фотосинтез (Говиджи, ред.), Мир, Москва, сс. 472-539.

7. Райт К. А. (1987) Современное состояние исследований по фотосинтезу, в Фотосинтез (Говиджи, ред.), Мир, Москва, сс. 108-161.

8. Рубин А. Б., Кононенко А. А., Шайтан К. В., Пащенко В. 3., Ризниченко Г. Ю. (1994) Транспорт электронов в фотосинтезе, Биофизика, 39, 213-235.

9. Хатыпов Р. А., Васильева Л. Г., Фуфина Т. Ю., Болгарина Т. И., Шувалов В. А. (2005) Влияние замещения изолейцина L177 гистидином на пигментный состав и свойства реакционных центров пурпурной бактерии Rhodobacter sphaeroides, Биохимия, 70,1527-1533.

10. Шувалов В. А. (1990) Первичное преобразование световой энергии при фотосинтезе, Наука, Москва.

11. Шувалов В. А., Яковлев А. Г. (1998) Положение уровня энергии Р+В" относительно Р*, найденное по изменениям рекомбинационной флуоресценции в феофитин-модифицированных реакционных центрах Rhodobacter sphaeroides R-26, Биологические мембраны, 15, 455-460.

12. Яковлев А. Г., Хмельницкий А. Ю., Шувалов В. А. (2012) Фемтосекундное разделение зарядов в сухих пленках реакционных центров Rhodobacter sphaeroides и Chloroflexus aurantiacus, Биохимия, 77, 555-567.

13. Allen J. P., Feher G., Yeates T. O., Komiya H., and Rees D. C. (1987a) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26: The cofactors, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 84, 5730-5734.

14. Allen J. P., Feher G., Yeates T. O., Komiya H., and Rees D. C. (1987b) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26: The protein subunits, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 84, 6162-6166.

15. Allen J. P., Feher G., Yeates T. O., Komiya H., and Rees D. C. (1988) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26: Protein-cofactor (Quinones and Fe2+) interactions, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 8487-8491.

16. Andreasson U., and Andreasson L. E. (2003) Characterization of a semi-stable charge-separated state in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Photosynth. Res., 75, 223-233.

17. Arata H., and Parson W. W. (1981) Enthalpy and volume changes accompanying electron transfer from P-870 to quinones in Rhodopseudomonas sphaeroides reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 636, 70-81.

18. Arkus K. J. A., Cahoon E. B., and Jez J. M. (2005) Mechanistic analysis of wheat chlorophyllase, Arch. Biochim. Biophis., 438,146-155.

19. Arlt T., Schmidt S., Kaiser W., Lauterwasser C., Meyer M., Scheer H., and Zinth W. (1993) The accessory bacteriochlorophyll: a real electron carrier in primary photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 90, 11757-11761.

20. Barth A. (2007) Infrared spectroscopy of proteins, Biochim. Biophys. Acta, 1767, 10731101.

21. Bauscher M., Nabedryk E., Bagley K., Breton J., and Mantele W. (1990) Investigation of models for photosynthetic electron acceptors. Infrared spectroelectrochemistry of ubiquinone and its anions, FEBSLett., 261, 191-195.

22. Bell R. J. (1972) Introductory fourier transform spectroscopy, Academic Press. N. Y. and London.

23. Becker M., Nagarajan V., Middendorf D., Parson W. W., Martin J. E., and Blankenship R. E. (1991) Temperature dependence of the initial electron-transfer kinetics in photosynthetic reaction centers of Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 1057,299-312.

24. Bixon M., Jortner J., and Michel-Beyerle M. E. (1995) A kinetic analysis of the primary charge separation in bacterial photosynthesis. Energy gaps and static heterogeneity, Chem. Phys., 197, 389-404.

25. Bixon M.5 Jotner J., Plato M., and Michel-Beyerle M.E. (1988) Mechanism of the primary charge separation in bacterial photosynthetic reaction centers in Photosynthetic Reaction Center, (Breton J., and Vermeglio A., eds.), Plenum Press, NY, pp. 399-419.

26. Blankenship R. E., Feick R., Bruce B. D., Kirmaier C., Holten D., and Fuller R. C. (1983) Primary photochemistry in the facultative green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Cell. Biochem., 22,251-261.

27. Blankenship R. E., and Matsuura K. (2003) Antenna complexes from green photosynthetic bacteria in Light harvesting antennas in photosynthesis (Green B. R., and Parson W.W., eds.), Kluwer, pp. 195-217.

28. Berthomieu C., and Hienerwadel R. (2005) Vibrational spectroscopy to study the properties of redox-active tyrosines in photosystem II and other proteins, Biochim. Biophys. Acta, 1707, 51-66.

29. Berthomieu C. and Hienerwadel R. (2009) Fourier transform infrared (FTIR) spectroscopy, Photosynth. Res., 101,157-170.

30. Boxer S. G. (2009) Stark realities, J. Phys. Chem. B, 113, 2972-2983.

31. Breeze R. H., and Ke B. (1972) A circular dichroism spectrophotometer using an elasto-optic modulator. Anal. Biochem., 50,281-303.

32. Breton J. (1997) Efficient exchange of the primary quinone acceptor QA in isolated reaction centers of Rhodopseudomonas viridis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 1131811323.

33. Breton J. (2001) Fourier transform infrared spectroscopy of primary electron donors in type I photosynthetic reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 1507,180-193.

34. Breton J., Bauscher M., Berthomieu C., Thibodeau D., Andrianambinintsoa S., Dejonghe D., Mantele W., and Nabedryk E. (1991) FTIR difference spectroscopy of menaquinone photoreduction in bacterial reaction centers, in Spectroscopy of Biological Molecules (Hester R. E., and Girling R. B., eds.), The Royal Society of Chemistry, Cambridge, pp. 43-46.

35. Breton J., Berthomieu C., Thibodeau D. L., and Nabedryk E. (1991a) Probing the secondary quinone (Qb) environment in photosynthetic bacterial reaction centers by light-induced FTIR difference spectroscopy, FEBSLett., 288, 109-113.

36. Breton J., Bibikova M., Oesterhelt D., and Nabedryk E. (1999) Conformational heterogeneity of the bacteriopheophytin electron acceptor HA in reaction centers from Rhodopseudomonas viridis revealed by Fourier transform infrared spectroscopy and site-directed mutagenesis, Biochemistry, 38,11541-11552.

37. Breton J., Boullais C., Burie J.-R., Nabedryk E., Mioskowsky C. (1994a) Binding sites of quinones in photosynthetic bacterial reaction centers investigated by light-induced FTIR difference spectroscopy: assignment of the interactions of each carbonyl of QA in Rhodobacter sphaeroides using site-specific 13C-labeled ubiquinone, Biochemistry, 33, 14378-14386.

38. Breton J., Burie J.-R., Berthomieu C., Berger G., and Nabedryk E. (1994b) The binding sites of quinones in photosynthetic bacterial reaction centers investigated by light-induced FTIR difference spectroscopy: assignment of the QA vibrations in Rhodobacter sphaeroides using 1 O- or 13C- labeled ubiquinones and vitamin Kl, Biochemistry, 33, 4953-4965.

39. Breton J., Burie J.-R., Boullais C., Berger G., and Nabedryk E. (1994c) Binding sites of quinones in photosynthetic bacterial reaction centers investigated by light-induced FTIR difference spectroscopy: binding of chainless symmetrical quinones to the QA site of Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 33,12405-12415.

40. Breton J., Bylina E. J., and Youvan D. C. (1989) Pigment Organization in Genetically Modified Reaction Centers of Rhodobacter capsulatus, Biochemistry, 28, 6423-6430.

41. Breton J., and Nabedryk E. (1993) S0—>Ti infrared difference spectrum of the triplet state of primary electron donor in Rb. sphaeroides photosynthetic bacterial reaction centers, Chem. Phys. Lett., 213, 571-575.

42. Breton J., Nabedryk E., Allen J. P., and Williams J. C. (1997) Electrostatic influence of QA reduction on the IR vibrational mode of the lOa-ester C=0 of HA demonstrated by mutations at residues Glu L104 and Trp L100 in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 36,4515-4525.

43. Breton J., Nabedryk E., and Parson W. W. (1992) A new infrared electronic transition of the oxidized primary electron donor in bacterial reaction centers: a way to assess

5< resonance interactions between the bacteriochlorophylls, Biochemistry, 31,7503-7510.

t

J

i

a

44

45

46

47

48

49.

50,

51,

52.

53.

54.

55.

56.

57.

Breton J., Thibodeau D. L., Berthomieu C., Mantele W., Vermeglio A., and Nabedryk E. (1991b) Probing the primary quinone environment in photosynthetic bacterial reaction centers by light-induced FTIR difference spectroscopy, FEBSLett., 278,257-260.

Bruce B. D., Fuller R. C., and Blankenship R. E. (1982) Primary photochemistry in the facultatively aerobic green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 79,6532-6536.

Brudler R., de Groot H. J. M., van Liemt W. B. S., Steggerda W. F., Esmeijer R., Gast P., Hoff A. J., Lugtenburg J., Gerwert K. (1994) Asymmetric binding of the 1- and 4-C=0 groups of Qa in Rhodobacter sphaeroides R26 reaction centers monitored by Fourier transform infra-red spectroscopy using site-specific isotopically labeled ubiquinone-10, EMBO J., 13, 5523-5530.

Buchanan S., Michel H., and Gerwert K. (1992) Light-induced charge separation in Rhodopseudomonas viridis reaction centers monitored by Fourier-transform infrared difference spectroscopy: the quinone vibrations, Biochemistry, 31,1314-1322.

Bullough P. A., Qian P. and Hunter C. N. (2009) Reaction center-light-harvesting core complexes of purple bacteria in The Purple Phototrophic Bacteria, (Hunter C. N., Daldal F., Thurnauer M. C., and Beatty J. T., eds.), Springer, pp. 155-179.

Burie J. R., Liebl W., Nabedryk E., and Breton J. (1993) Step-scan FT-IR spectroscopy of electron transfer in the photosynthetic bacterial reaction center, Applied spectroscopy, 47, 1401-1404.

Bylina E. J., Kirmaer C., McDowell L., Holten D., and Youvan D. C. (1988) Influence of an amino-acid residue on the optical properties and electron transfer dynamics of a photosynthetic reaction centre complex, Nature, 336,182-184.

Causgrove T. P., Brune D. C., Wang J., Wittmershaus B. P. and Blankenship R. E. (1990b) Energy transfer kinetics in whole cells and isolated chlorosomes of green photosynthetic bacteria, Photosynth. Res., 26,39-48.

Chu H. A., Hillier W., Law N. A., Babcock G. T. (2001) Vibrational spectroscopy of the oxygen-evolving complex and of manganese model compounds, Biochim. Biophys. Acta, 1503,69-82.

Clayton R. K., Szuts E. Z., and Fleming H. (1972) Photochemical electron transport in photosynthetic reaction centers from Rhodopseudomonas spheroides. III. Effects of orthophenanthroline and other chemicals, Biophys. J., 12,64-79.

Collins A. M., Kirmaier C., Holten D., and Blankenship R. E. (2011) Kinetics and energetics of electron transfer in reaction centers of the photosynthetic bacterium Roseiflexus castenholzii, Biochim. Biophys. Acta, 1807,262-269.

Collins A. M., Qian P., Tang Q., Bocian D. F., Hunter C. N., and Blankenship R. E. (2010) Light-harvesting antenna system from the phototrophic bacterium Roseiflexus castenholzii, Biochemistry, 49, 7524-7531.

Creighton T. E. (1994) Protein Structure and Molecular Properties, W. H. Freeman and Co., N. Y.

Cua A., Kirmaier C., Holten D., and Bocian D.F. (1998) Resonance Raman characterization of ceaction centers with an Asp residue near the photoactive bacteriopheophytin, Biochemistry, 37, 6394-6401.

58. Debus R. J. (2008) Protein ligation of the photosynthetic oxygen-evolving center, Coord. Chem. Rev., 252, 244-258.

59. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R., and Michel H. (1984) X-ray structure analysis of a membrane protein complex: Electron density map at 3A resolution and a model of chromophores of the photosynthetic reaction center from Rhodopseudomonas viridis, J. Mol. Biol., 180,385-398.

60. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R., and Michel H. (1985) Structure of the protein subunits in the photosynthetic reaction center of Rhodopseudomonas viridis at 3A resolution, Nature, 318,618-624.

61. DeLano W. L. (2002) The PyMOL Molecular Graphics System, DeLano Scientific, San Carlos.

62. den Blanken, H. J., Vasmel, H., Jongenelis, A. P. J. M., Hoff, A. J., and Amesz, J. (1983) The triplet state of the primary donor of the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, FEBSLett., 161, 185-189.

63. Deshmukh S. S., Williams J. C., Allen J. P., and Kalman L. (2011a) Light-induced conformational changes in photosynthetic reaction centers: dielectric relaxation in the vicinity of the dimer, Biochemistry, 50, 340-348.

64. Deshmukh S. S., Williams J. C., Allen J. P., and Kalman L. (2011b) Light-induced conformational changes in photosynthetic reaction centers: redox-regulated proton pathway near the dimer, Biochemistry, 50, 3321-3331.

65. Dorlet P., Xiong L., Sayre R.T., and Un S. (2001) High field EPR study of the pheophytin anion radical in wild type and D1-E130 mutants of photosystem II in Chlamydomonas reinhardtii, J. Biol. Chem., 276,22313-22316.

66. Egorova-Zachernyuk T. A., Remy A., Shkuropatov A. Ya., Gast P., Hoff A. J., Gerwert K., de Groot H. J. M. (1999) Efficient conditions for the photoaccumulation of Ha" in the photosynthetic reaction centre of Rhodobacter sphaeroides R26 with uniformly labelled bacteriopheophytin monitored by Fourier transform infrared difference spectroscopy, Vib. Spectrosc., 19,347-352.

67. El-Kabbani O., Chang C. H., Tiede D., Norris J., Schiffer M. (1991) Comparison of reaction centers from Rhodobacter sphaeroides and Rhodopseudomonas viridis: overall architecture and protein-pigment interactions, Biochemistry, 30, 5361-5369.

68. Ermler U., Fritzsch G., Buchanan S. K., and Michel H. (1994) Structure of the photosynthetic reaction centre from Rhodobacter sphaeroides at 2,65 A resolution: cofactors and protein-cofactor interactions, Structure, 2,925-936.

69. Fajer J., Brune D. C., Davis M. S., Forman A., and Spaulding L. D. (1975) Primary charge separation in bacterial photosynthesis: Oxidized chlorophylls and reduced pheophytin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 72,4956-4960.

70. Okamura M. Y., Steiner L. A., and Feher G. (1974) Characterization of reaction centers from photosynthetic bacteria. I. Subunit structure of the protein mediating the primary photochemistry in Rhodopseudomonas spheroides R-26, Biochemistry, 13,1394-1403.

71. Feher G., Hoff A. J., Isaacson R. A., and Ackerson L. C. (1975) ENDOR experiments on chlorophyll and bacteriochlorophyll in vitro and in the photosynthetic unit, Ann. N. Y. Acad. Sci., 244,239-259.

72. Feher G., Isaacson R. A., Okamura M. Y., and Lubitz W. (1988) ENDOR of exchangeable protons of the reduced intermediate acceptor in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides R-26, in The photosynthetic bacterial reaction center (Breton J., and Vermeglio A., eds.), Plenum Press, NY, pp. 229-235.

73. Feher J., and Okamura M. Y. (1978) Chemical composition and properties of reaction centers in The photosynthetic bacteria, (Clayton R. K., and Systrom W. R., eds.), Plenum press, NY, pp. 349-386.

74. Feick R., Ertlmaier A., and Ermler U. (1996) Crystallization and X-ray analysis of the reaction center from the thermophilic green bacterium Chloroflexus aurantiacus, FEBS Lett., 396, 161-164.

75. Feick R., Martin J. L., Breton J., Volk M., Scheidel G., Langenbacher T., Urbano C., Ogrodnik A. and Michel-Beyerle M. E. (1990) Biexponential charge separation and monoexponential decay of P+H" in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus, in Reaction Centers of Photosynthetic Bacteria (Michel-Beyerle M. E., ed.), Berlin, Springer-Verlag, pp. 181-188.

76. Feick R., Shiozawa J. A., and Ertlmaier A. (1995) Biochemical and spectroscopic properties of the reaction center of the green filamentous bacterium, Chloroflexus aurantiacus in Anoxygenic photosynthetic bacteria (Blankenship R. E., Madigan M. T., and Bauer C. E., eds.), Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 699-708.

77. Fiedor L., Rosenbach-Belkin V., Sai M., and Scherz A. (1996) Preparation of tetrapyrrole-amino acid covalent comlexes, Plant. Physiol. Biochem., 34, 393-398.

78. Fleming G. R. and van Grondelle R. (1997) Femtosecond spectroscopy of photosynthetic light-harvesting systems, Curr.Opin. Struct. Biol., 7, 738-748.

79. Fufina T. Y., Vasilieva L. G., Khatypov R. A., Shkuropatov A.Ya. Shuvalov V. A. (2007) Substitution of isoleucine LI77 by histidine in Rhodobacter sphaeroides reaction center results in the covalent binding of Pa bacteriochlorophyll to the L subunit, FEBS Lett., 581, 5769-5773.

80. Gabrielsen M., Gardiner A. T. and Cogdell R. J. (2009) Peripheral Complexes of Purple Bacteria in The Purple Phototrophic Bacteria, (Hunter C. N., Daldal F., Thurnauer M. C. and Beatty J. T., eds.), Springer, pp. 135-153.

81. Goushcha A. O., Kharkyanen V. N., and Holzwarth A. R. (1997) Nonlinear light-induced properties of photosynthetic reaction centers under low intensity irradiation, J. Phys. Chem. B, 101,259-265.

82. Goushcha A. O., Manzo A. J., Scott G. W., Christophorov L. N., Knox P. P., Barabash Y. M., Kapoustina M. T., Berezetska N. M., and Kharkyanen V. N. (2003) Self-regulation phenomena applied to bacterial reaction centers 2. Nonequilibrium adiabatic potential: dark and light conformations revisited, Biophys. J., 84,1146-1160.

83. Gray K. A., Farchjaus J. W., Wachtveitl J., Breton J., and Oesterhelt D. (1990) Initial characterization of site-directed mutants of tyrosine M210 in the reaction center of Rhodobacter sphaeroides, EMBO J., 9,2061-2070.

84. Griebenow K., Muller M. G., and Holzwarth A. R. (1991) Pigment organization and energy transfer in green bacteria 3. Picosecond energy transfer kinetics within the B806-866 bacteriochlorophyll a antenna complex isolated from Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 1059,226-232.

<k y

85. Griffiths P. R., and de Haseth J. A. (1986) Fourier transform infrared spectrometry in Chemical Analysis, Vol. 83, Wiley Interscience, NY, pp. 386-425.

86. Gunner, M. R., Nicholls, A., and Honig, B. (1996) Electrostatic potentials in Rhodopseudomonas viridis reaction centers: Implications for the driving force and directionality of electron transfer, J. Phys. Chem., 100,4277-4291.

87. Hale M. B., Blankenship R. E., and Fuller R. C. (1983) Menaquinone is the sole quinone in the facultatively aerobic green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophis. Acta, 723, 376-382.

88. Hamm P., and Zinth W. (1995) Ultrafast initial reaction in bacterial photosynthesis revealed by femtosecond infrared spectroscopy, J. Phys. Chem., 99,13537-13544.

89. Heller B., Holten D., and Kirmaier C. (1995) Control of electron transfer on the L- and M-sides of photosynthetic reaction centers, Science, 269,940-945.

90. Holten D., Windsor M. W., Parson W. W., and Thornber J. P. (1978) Primary photochemical processes in isolated reaction centers of Rhodopseudomonas viridis, Biochim. Biophys. Acta, 501, 112-126.

91. Holden-Dye K., Crouch L. I., and Jones M. R. (2008) Structure, function and interactions of the PufX protein, Biochim. Biophys. Acta, 1777, 613-630.

92. Holzwarth A. R., and Muller M. (1996) Energetics and kinetics of radical pairs in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. A femtosecond transient absorption study, Biochemistry, 35, 11820-11831.

93. Iizasa M., Suzuki H. and Noguchi T. (2010) Orientations of carboxylate groups coupled to the Mn cluster in the photosynthetic oxygen-evolving center as studied by polarized ATR-FTIR spectroscopy, Biochemistry, 49, 3074-3082.

94. Ivancich A., Feick R., Ertlmaier A., Mattioli T. A. (1996) Structure and protein binding interactions of the primary donor of the Chloroflexus aurantiacus reaction center, Biochemistry, 35, 6126-6135.

95. Iwaki M., Andrianambinintsoa S., Rich P., and Breton J. (2002) Attenuated total reflection Fourier transform infrared spectroscopy of redox transitions in photosynthetic reaction centers: comparison of perfusion- and light-induced difference spectra, Spectrochim. Acta A Mol. Biomol. Spectrosc., 58,1523-1533.

96. Johnson E. T., Mttfi F., Nabedryk E., Williams J. C., Allen J. P., Lubitz W., Breton J., and Parson W. W. (2002) Electronic and vibronic coupling of the special pair of bacteriochlorophylls in photosynthetic reaction centers from wild-type and mutant strains of Rhodobacter sphaeroides, J. Phys. Chem. B, 106,11859-11869.

97. Johnson E. T., Nagarajan V., Zazubovich V., Riley K., Small G. J., and Parson W. W. (2003) Effects of ionizable residues on the absorption spectrum and initial electron-transfer kinetics in the photosynthetic reaction center of Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 42, 13673-13683.

98. Jones, M. R., Visschers, R. W., van Grondelle, R., and Hunter, C. N. (1992) Construction and characterization of a mutant of Rhodobacter sphaeroides with the reaction center as the sole pigment-protein complex, Biochemistry, 31,4458-4465.

99. Kalman L., and Maroti P. (1997) Conformation-activated protonation in reaction center of the photosynthetic bacterium Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 36, 15269-15276.

100. Katilius E., Babendure J. L., Katiliene Z., Lin S., Taguchi A. K. W., Woodbury N. W. (2003) Manipulations of the B-side charge-separated states' energetics in the Rhodobacter sphaeroides reaction center, J. Phys. Chem. B, 107,12029-12034.

101. Katilius E., Katiliene Z., Lin S., Taguchi A. K. W., Woodbury N. W. (2002) B side electron transfer in a Rhodobacter sphaeroides reaction center mutant in which the B side monomer bacteriochlorophyll is replaced with bacteriopheophytin: low-temperature study and energetics of charge separated states, J. Phys. Chem. B, 106,1471-1475.

102. Katilius E., Turanchik T., Lin S., Taguchi A. K. W., Woodbury N. W. (1999) B-side electron transfer in a Rhodobacter sphaeroides reaction center mutant in which the B-side monomer bacteriochlorophyll is replaced with bacteriopheophytin, J. Phys. Chem. B, 103, 7386-7389.

103. Katona G., Snijder A., Gourdon, P., Andreasson U., Hansson O., Andreasson L. E., and Neutze R. (2005) Conformational regulation of charge recombination reactions in a photosynthetic bacterial reaction center, Nat. Struct. Mol. Biol., 12,630-631.

104. Katz J. J., Dougherty R. C., and Boucher L. J. (1966) Infrared and nuclear magnetic resonance of chlorophyll, in The Chlorophylls (Vernon L. P., and Seely G. R., eds.), Academic Press, NY, pp. 185-251.

105. Kennis J. T. M., Shkuropatov A. Ya., van Stokkum I. H. M., Gast P., Hoff A. J., Shuvalov V. A., and Aartsma T. J. (1997) Formation of a long-lived P+BA" state in plant pheophytin-exchanged reaction centers of Rhodobacter sphaeroides R26 at low temperature, Biochemistry, 36, 16231-16238.

106. Khatypov R. A., Khmelnitskiy A. Y., Khristin A. M., Fufina T. Y., Vasilieva L. G., and Shuvalov V. A. (2012) Primary charge separation within P870* in wild type and heterodimer mutants in femtosecond time domain, Biochim. Biophys. Acta, 1817, 13921398.

107. Kirmaier C., Blankenship R. E., and Holten D. (1986) Formation and decay of radical-pair state P+F in Chloroflexus aurantiacus reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 850, 275285.

108. Kirmaier C., Cua A., He C., Holten D., and Bocian D. F. (2002) Probing M-branch electron transfer and cofactor environment in the bacterial photosynthetic reaction center by addition of a hydrogen bond to the M-side bacteriopheophytin, J. Phys. Chem. B, 106, 495-503.

109. Kirmaier C., and Holten D. (1993) Electron transfer and charge recombination reactions in wild-type and mutant bacterial reaction centers in The photosynthetic reaction center (Deisenhofer J., and Norris J., eds.), Academic Press, San Diego, pp. 49-70.

110. Kirmaier C., Laporte L., Schenck C. C., and Holten D. (1995a) The nature and dynamics of the charge-separated intermediate in reaction centers in which bacteriochlorophyll replaces the photoactive bacteriopheophytin. 1. Spectral characterization of the transient state, J. Phys. Chem., 99, 8903-8909.

111. Kirmaier C., Laporte L, Schenck C. C., and Holten D. (1995b) The nature and dynamics of the charge-separated intermediate in reaction centers in which bacteriochlorophyll replaces the photoactive bacteriopheophytin. 2. The rates and yields of charge separation and recombination, J. Phys. Chem., 99, 8910-8917.

112. Klevanik A. V., Ganago A. O., Shkuropatov A. Ya., and Shuvalov V. A. (1988) Electron-phonon and vibronic structure of absorption spectra of the primary electron donor in

reaction centers of Rhodopseudomonas viridis, Rhodobacter sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus at 1,7-70 K, FEBSLett., 237, 61-64.

113. Knapp E. W., Fischer S. F., Zinth W., Sander M., Kaiser W., Deisenhofer J., and Michel H. (1985) Analysis of optical spectra from single crystals of Rhodopseudomonas viridis reaction centers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 82, 8463-8467.

114. Koepke J., Krammer E.-M., Klingen A. R., Sebban P., Ullmann G. M., and Fritzsch G. (2007) pH modulates the quinone position in the photosynthetic reaction center from Rhodobacter sphaeroides in the neutral and charge separated states, J. Mol. Biol., 371, 396-409.

115. Komiya H., Yeates T. O., Rees D. C., Allen J. P., and Feher G. (1988) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26 and 2.4.1: Symmetry relations and sequence comparisons between different species, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 90129016.

116. Lancaster C. R. D., Ermler U., and Michel H. (1995) The structures of photosynthetic reaction centers from purple bacteria as revealed by X-ray crystallography, in Anoxygenic photosynthetic bacteria (Blankenship R. E., Madigan M. T., and Bauer C. E., eds.), Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 503-526.

117. Lancaster C. R. D., and Michel H. (2001) Photosynthetic reaction centers of purple bacteria, in Handbook of Metalloproteins, (Messerschmidt A., Huber R., Poulos T., and Wieghardt K., eds.), Wiley, pp. 119-135.

118. Lapouge K., Naveke A., Sturgis J.N., Hartwich G., Renaud D., Simonin I., Lutz M., Scheer H., and Robert B. (1998) Non-bonding molecular factors influencing the stretching wavenumbers of the conjugated carbonyl groups of bacteriochlorophyll a, J. Raman Spectrosc., 29,977-981.

119. Lendzian F., Huber M., Isaacson R.A., Endeward B., Plato M., Bonigk B., Mobius K., Lubitz W., and Feher G. (1993) The electronic structure of the primary donor cation radical in Rhodobacter sphaeroides R-26: ENDOR and TRIPLE resonance studies crystals of reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 1183, 139-160.

120. Leonhard M., Wollenweber A., Berger G., Kleo J., Nabedryk E., Breton J., and Mantele W. (1989) Infrared spectroscopy and electrochemistry of chlorophylls: Model compound studies on the interaction in their native environment, in Techniques and New Developments in Photosynthesis Research, Vol. 168 (Barber J., and Malkin R., eds.), Plenum, NY, pp. 115-118.

121. Lugtenburg J., and de Groot H. (1998) Characterization of photosynthetic reaction centers with specific isotope labels, Photosynthesis Research, 55,241-245.

122. Lukashev E. P., Timofeev K. N., Kononenko A. A., Venediktov P. S., and Rubin A. B. (1976) Temperature dependence of the reduction kinetics of the photooxidized reaction centre bacteriochlorophyll in dark and light adapted chromatophores of purple bacteria, Photosynthetica, 10,423-430.

123. Lutz M., and Mantele W. (1991) Vibrational spectroscopy of chlorophylls, in Chlorophylls (Scheer H., ed.), CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 855-902.

124. Malferrari M., Mezzetti A., Francia F., and Venturoli G. (2013) Effects of dehydration on light-induced conformational changes in bacterial photosynthetic reaction centers probed by optical and differential FTIR spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, 1827,328-339.

125. Malferrari M., Francia F., and Venturoli G. (2011) Coupling between electron transfer and protein-solvent dynamics: FTIR and laser-flash spectroscopy studies in photosynthetic reaction center films at different hydration levels, J. Phys. Chem. B, 2011, 115, 1473214750.

126. Mantele W. (1993) Infrared vibrational spectroscopy of the photosynthetic reaction centers in The photosynthetic bacterial reaction center, (Diesenhofer J., and Norris J., eds.), Vol. II, Academic press, San Diego, pp. 239-283.

127. Mantele W. (1995) Infrared vibrational spectroscopy of reaction centers in Anoxygenic photosynthetic bacteria, (Blankenship R. E., Madigan M. T., and Bauer C. E., eds.), Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 627-647.

128. Mantele W. (1996) Infrared and Fourier transform-infrared spectroscopy in Biophysical techniques in photosynthesis, (Amesz J., and Hoff A. J., eds.), Kluwer Academic Pablishers, Netherlands, pp. 137-160.

129. Mantele W., Nabedryk E., Tavitian B. A., Kreutz W., and Breton J. (1985) Light-induced Fourier transform infrared (FTIR) spectroscopic investigations of primary donor oxidation in bacterial photosynthesis, FEBSLett., 187,227-232.

130. Mantele W., Wollenweber A. M., Nabedryk E., and Breton J. (1988) Infrared spectro-electrochemistry of bacteriochlorophylls and bacteriophephytins: implications for the binding of the pigments in reaction center of photosynthetic bacteria, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 8468-8472.

131. Manzo A. J., Goushcha A. O., Berezetska N. M., Kharkyanen V. N., and Scott G. W. (2011) Charge recombination time distributions in photosynthetic reaction centers exposed to alternating intervals of photoexcitation and dark relaxation, J. Phys. Chem. B, 115, 8534-8544.

132. Mar T., and Gingras G. (1995) Origin of optical activity in the purple bacterial photoreaction center, Biochemistry, 34, 9071-9078.

133. Mattioli T. A., Hoffmann A., Robert B.s Schrader B., and Lutz M. (1991) Primary donor structure and interactions in bacterial reaction centers from near-infrared Fourier transform resonance Raman spectroscopy, Biochemistry 30,4648-4654.

134. McElroy J. D., Mauzerall D. C., and Feher G. (1974) Characterization of primary reactants in bacterial photosynthesis II. Kinetic studies of the light-induced EPR signal (g = 2.0026) and the optical absorbance changes at cryogenic temperatures, Biochim. Biophys. Acta, 333,261-277.

135. Michalski T. J., Hunt J. E., Bradshaw C., Wagner A. M., Norris J. R., and Katz J. J. (1987) Enzyme-catalyzed organic syntheses: transesterification reactions of chlorophyll a, bacteriochlorophyll a, and derivatives with chlorophyllase, J. Am. Chem. Soc., 110, 58885891.

136. Michel H., Epp O., Deisenhofer J. (1986) Pigment-protein interactions in the photosynthetic reaction centre from Rhodopseudomonas viridis, EMBO J., 5,2445-2451.

137. Michel-Beyerle M. E., Plato M., Deisenhofer J., Michel H., Bixon M., and Jortner J. (1988) Unidirectionality of charge separation in reaction centers of photosynthetic bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 932, 52-70.

138. Muh F., Lendzian F., Roy M., Williams J. C., Allen J. P., and Lubitz W. (2002) Pigmentprotein interactions in bacterial reaction centers and their influence on oxidation potential and spin density distribution of the primary donor, J. Phys. Chem. B, 106,3226-3236.

139. Muh F., Rautter J., and Lubitz W. (1997) Two distinct conformations of the primary electron donor in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides revealed by ENDOR/TRIPLE-spectroscopy, Biochemistry, 36,4155-4162.

140. Muh F., Williams J.C., Allen J.P., and Lubitz W. (1998) A conformational change of the photoactive bacteriopheophytin in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 37, 13066-13074.

141. Nabedryk E. (1999) Characterization of the photoreduction of the secondary quinone Qb in the photosynthetic reaction center from Rhodobacter capsulatus with FTIR spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta., 1411,206-213.

142. Nabedryk E., Allen J. P., Taguchi A. K. W., Williams J. C., Woodbury N. W., and Breton J. (1993) Fourier transform infrared study of the primary electron donor in chromatophores of Rhodobacter sphaeroides with reaction centers genetically modified at residues Ml60 and L131, Biochemistry, 32,13879-13885.

143. Nabedryk E., Andrianambinintsoa S., Berger G., Leonhard M., Mantele W., and Breton J. (1990a) Characterization of bonding interactions of the intermediary electron acceptor in the reaction center of Photosystem II by FTIR spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, 1016,49-54.

144. Nabedryk E., Andrianambinintsoa S., Dejonghe D., and Breton J. (1995) FTIR spectroscopy of the photoreduction of the bacteriopheophytin electron acceptor in reaction centers of Rb. sphaeroides and Rps. viridis, Chem. Phys., 194, 371-378.

145. Nabedryk E., Andrianambinintsoa S., Mantele W., and Breton J. (1988) FTIR spectroscopic investigations of the intermediary electron acceptor photoreduction in purple photosynthetic bacteria and green plants in The Photosynthetic Bacterial Reaction Center: Structure and Dynamics, (Breton J., and Vermeglio A., eds.), Plenum Press, NY, pp. 237250.

146. Nabedryk E., Bagley K. A., Thibodeau D. L., Bauscher M., Mantele W., and Breton J. (1990b) A protein conformational change associated with the photoreduction of the primary and secondary quinines in the bacterial reaction center, FEBSLett., 266, 59-62.

147. Nabedryk E., and Breton J. (2008) Coupling of electron transfer to proton uptake at the QB site of the bacterial reaction center: a perspective from FTIR difference spectroscopy, Biochim. Biophys. Acta, Mil, 1229-1248.

148. Nabedryk E., Breton J., Hienerwadel R., Fogel C., Mantele W., Paddock M. L., and Okamura M. Y. (1995) Fourier transforms infrared difference spectroscopy of secondary quinone acceptor photoreduction in proton transfer mutants of Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 34, 14722-14732.

149. Nabedryk E., Breton J., Allen J. P., Murchison H. A., Taguchi A. K. W., Williams J. C., Woodbury N. W. (1992a) FTIR characterization of Leu M160-»His, Leu L131-> His and His LI68—»Phe mutations near the primary electron donor in Rb. sphaeroides reaction centres, in The Photosynthetic Bacterial Reaction Centre II: Structure, Spectroscopy and Dynamics, (Breton J., and Vermeglio A., eds.), Plenum Press, NY, pp. 141-145.

150

151

152

153

154

155

156.

157,

158,

159,

160.

161.

162.

163.

Nabedryk E., Breton J., Sebban P., and Baciou L. (2003) Quinone (Qb) binding site and protein structural changes in photosynthetic reaction center mutants at Pro-L209 revealed by vibrational spectroscopy, Biochemistry, 42, 5819-5827.

Nabedryk E., Leibl W., and Breton J. (1996) FTIR spectroscopy of primary donor photooxidation in Photosystem I, Heliobacillus mobuis, and Chlorobium limicola. Comparison with purple bacteria, Photosynth. Res., 48, 301-308.

Nabedryk E., Leonhardt M., Mantele W., Breton J. (1990c) Fourier transform infrared difference spectroscopy shows no evidence for an enolization of chlorophyll a upon cation formation either in vitro or during P700 photooxidation, Biochemistry, 29,3242-3247.

Nabedryk E., Mantele W., Tavitian A., and Breton J. (1986) Light-induced Fourier transform infrared spectroscopic investigations of the intermediary electron acceptor reduction in bacterial photosynthesis, Photochem. Photobiol., 43,461-465.

Nabedryk E., Robles S. J., Goldman E., Youvan D. C., and Breton J. (1992b) Probing the primary donor environment in the histidineM200 —> leucine and histidineL173 —> leucine heterodimer mutants of Rhodobacter capsulatus by light-induced Fourier transform infrared difference spectroscopy, Biochemistry, 31, 10852-10858.

Nabedryk E., Schulz C., Miih F., Lubitz W., and Breton J. (2000) Heterodimeric versus homodimeric structure of the primary electron donor in Rhodobacter sphaeroides reaction centers genetically modified at position M202, Photochem. Photobiol., 71, 582-588.

Nagarajan V., Parson W. W., Davis D., Schenck C. C. (1993) Kinetics and free energy gaps of electron-transfer reactions in Rhodobacter sphaeroides reaction centers, Biochemistry, 32,12324-12336.

Noguchi T. (2007) Light-induced FTIR difference spectroscopy as a powerful tool toward understanding the molecular mechanism of photosynthetic oxygen evolution, Photosynth. Res., 91, 59-69.

Noguchi T. (2010) Fourier transform infrared spectroscopy of special pair bacteriochlorophylls in homodimeric reaction centers of heliobacteria and green sulfur bacteria, Photosynth. Res., 104, 321-331.

Noguchi T. and Berthomieu C. (2005) Molecular analysis by vibrational spectroscopy, in Photosystem II: the light-driven water/plastoquinone oxidoreductase (Wydrzynski T., and SatohK., eds.), vol 16, Springer, Dordrecht, pp. 367-387.

Norris J. R., Uphaus R. A., Crespi H. L., and Katz J. J. (1971) Electron spin resonance of chlorophyll and the origin of signal I in photosynthesis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 68, 625-628.

Norris J. R., Scheer H., and Katz J. J. (1975) Models for antenna and reaction center chlorophylls, Ann. N. Y. Acad. Sci., 244,261-280.

Novoderezhkin V. I., Taisova A. S., Fetisova Z. G., Blankenship R. E., Savikhin S., Buck D. R., and Struve W. S. (1998) Energy transfers in the B808-866 antenna from the green bacterium Chloroflexus aurantiacus, Biophys. J., 74,2069-2075.

Nowak F. R., Kennis J. T. M., Franken E. M., Shkuropatov A. Ya., Yakovlev A., Gast P., Hoff A. J., Aartsma T. J., and Shuvalov V. A. (1998) The energy level of P+BA" in plant pheophytin-exchanged bacterial reaction centers probed by the temperature dependence of delayed fluorescence, in Photosynthesis: Mechanisms and Effects (Garab G., ed.), Vol. II, Kluwer Academic Publishers, the Netherlands, pp. 786-786.

164. Okamura M.Y., Isaacson R.A., and Feher G. (1979) Spectroscopic and kinetic properties of the transient intermediate acceptor in reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 546, 394-417.

165. Olenchuk M., and Berezetska N. (2008) Study of the recombination process of light-induced charge separation in reaction centers of purple bacteria under long-term exposition, Mol. Cryst. Liq. Cryst., 497,121-128.

166. O'Malley P. J. (2000) Density functional predicted geometries and vibrational frequencies of the neutral and anion-radical form of pheophytin: relevance to electron transfer in photosynthetic reaction centres, Chem. Phys. Lett., 331, 78-82.

167. Ovchinnikov Yu. A., Abdulaev N. G., Zolotarev A. S., Shmukler B. E., Zargarov A. A., Kutuzov M. A., Telezhinskaya I. N., and Levina N. B. (1988) Photosynthetic reaction centre of Chloroflexus aurantiacus I. Primary structure of L-subunit, FEBSLett., 231, 237242.

168. Ovchinnikov Yu. A., Abdulaev N. G., Shmukler B. E., Zargarov A. A., Kutuzov M. A., Telezhinskaya I. N., Levina N. B., and Zolotarev A. S. (1988) Photosynthetic reaction centre of Chloroflexus aurantiacus Primary structure of M-subunit, FEBS Lett., 232, 364368.

169. Palaniappan V., and Bocian D.F. (1995) Resonance Raman spectroscopic evidence for dielectric asymmetry in bacterial photosynthetic reaction centers, J. Am. Chem. Soc., 117, 3647-3648.

170. Parot P., Delmas N., Garcia D., and Vermeglio A. (1985) Structure of Chloroflexus aurantiacus reaction center: photoselection at low temperature, Biochim. Biophys. Acta, 809, 137-140.

171. Parson, W. W. (1978) Quinones as secondary electron acceptors, in The Photosynthetic Bacteria (Clayton R. K., and Sistrom W. R., eds.), Plenum Press, NY, pp. 455-469.

172. Parson W. W., Chu Z.-T., Warshel A. (1990) Electrostatic control of charge separation in bacterial photosynthesis, Biochim. Biophys. Acta., 1017,251-272.

173. Parson W. W., Nagarajan V., Gaul D., Schenck C. C., Chu Z. T., and Warshel A. (1990) Electrostatic effects on the speed and directionality of electron transfer in bacterial reaction centers: The special role of tyrosine M-208, in Reaction Centers of Photosynthetic Bacteria (Feldafing II Meeting) (Michel-Beyerle M. E., ed.), Spinger Verlag, Berlin, pp. 239-249.

174. Parson W. W., and Warshel A. (1987) Spectroscopic properties of photosynthetic reaction centers. 2. Application of the theory to Rhodopseudomonas viridis, J. Am. Chem. Soc., 109, 6152-6163.

175. Parson W. W., and Warshel A. (2009) Mechanism of charge separation in purple bacterial reaction centers in The Purple Phototrophic Bacteria (Hunter C. N., Daldal F., Thurnauer M. C. and Beatty J. T., eds.), Springer Science + Business Media B.V., pp. 355-377.

176. Perkins W. D. (1988) Fourier transform-infrared spectroscopy. Part I. Instrumentation, J. Chem. Educ., 63, A5-A10.

177. Philipson K. D., and Sauer K. (1973) Comparative study of the circular dichroism spectra of reaction centers from several photosynthetic bacteria, Biochemistry, 12, 535-539.

178. Pierson B. K., and Thornber J. P. (1983) Isolation and spectral characterization of photochemical reaction centers from the thermophilic green bacterium Chloroflexus aurantiacus strain J-10-fl, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 80, 80-84.

179. Plato, M., Lendzian, F., Lubitz, W., and Mobius, K. (1992) Molecular orbital study of electronic asymmetry in primary donors of bacterial reaction centers, in The Photosynthetic Bacterial Reaction Center II (Breton J., and Vermeglio A., eds.), Plenum Press, NY, pp. 109-118.

180. Psencik J., Collins A. M., Liljeroos L., Torkkeli M., Laurinmaki P., Ansink H. M., Ikonen T. P., Serimaa R. E., Blankenship R. E., Tuma R., and Butcher S. J. (2009) Structure of chlorosomes from the green filamentous bacterium Chloroflexus aurantiacus, J. Bacteriol., 191,6701-6708.

181. Rau H. K., Snigula H., Struck A., Robert B., Scheer H., and Haehnel W. (2001) Design, synthesis and properties of synthetic chlorophyll proteins, Eur. J. Biochem., 268, 32843295.

182. Reed D. W. (1969) Isolation and composition of a photosynthetic reaction center complex from Rhodopseudomonas spheroides, J. Biol. Chem., 244,4936-4941.

183. Reed D. W., and Ke B. (1973) Spectral properties of reaction center preparations from Rhodopseudomonas spheroides, J. Biol. Chem., 248, 3041-3045.

184. Reimers J. R., and Hush N. S. (1995) The nature of the near-infrared electronic absorption at 1250 nm in the spectra of the radical cations of the special pairs in the photosynthetic reaction centers of Rhodobacter sphaeroides and Rhodopseudomonas viridis, J. Am. Chem. Soc., 117,1302-1308.

185. Reimers J. R., and Hush N. S. (2003) Modeling the bacterial photosynthetic reaction center. VII. Full simulation of the intervalence hole-transfer absorption spectrum of the special-pair radical cation, J. Chem. Phys., 119, 3262-3277.

186. Reimers J. R., and Hush N. S. (2005) The nature of the special-pair radical cation produced by primary charge separation during photosynthesis, in Artificial photosynthesis. From basic biology to industrial application (Collings A. F., and Critchley C., eds.), Wile-VCH Verlag GmbH and Co.KGaA, pp. 109-126.

187. Robert B. (1990) Resonance Raman studies of bacterial reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 1017, 99-111.

188. Robert B., Lutz M., and Tiede D. M. (1985) Selective photochemical reduction of either of the two bacteriopheophytins in reaction centers of Rps. sphaeroides R-26, FEBSLett., 183, 326-330.

189. Sandberg L., and Edholm O. (2001) Calculated solvation free energies of amino acids in a dipolar approximation, J. Phys. Chem. B, 105,273-281.

190. Sauer K., Dratz E. A., and Coyne L. (1968) Circular dichroism spectra and the molecular arrangement of bacteriochlorophylls in the reaction centers of photosynthetic bacteria, Proc. Natl Acad. Sci. USA, 61,17-24.

191. Scherer P. O. J., and Fischer S. F. (1987) Model studies to low-temperature optical transitions of photosynthetic reaction centers. II. Rhodobacter sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 891,157-164.

192. Schmidt S., Arlt T., Harnrn P., Huber H., Nagele T., Wachtveitl J., Zinth W., Meyer M., and Scheer H. (1995) Primary electron-transfer dynamics in modified bacterial reaction

centers containing pheophytin-a instead of bacteriopheophytin-a, Spectrochim. Acta, Part A, 51,1565-1578.

193. Schmidt S., Arlt T., Hamm P., Huber H., Nägele T., Wachtveitl J., Meyer M., Scheer H., and Zinth W. (1994) Energetics of the primary electron transfer reaction revealed by ultrafast spectroscopy on modified bacterial reaction centers, Chem. Phys. Lett., 223, 116120.

194. Schulten, K. (1999) Simplicity and complexity in proteins and nucleic acids, Dahlem University Press.

195. Sheppard N. (2002) The historical development of experimental techniques in vibrational spectroscopy, in Handbook of Vibrational Spectroscopy (Chalmers J. M., and Griffiths P., eds.), Vol. I, Wiley, pp. 1-32.

196. Shibuya Y., Takahashi R., Okubo T., Suzuki H., Sugiura M., Noguchi T. (2010) Hydrogen bond interactions of the pheophytin electron acceptor and its radical anion in photosystem II as revealed by Fourier transform infrared difference spectroscopy, Biochemistry, 49, 493-501.

197. Shiozawa J. A., Lottspeich F., Oesterhelt D., and Feick R. (1989) The primary structure of the Chloroflexus aurantiacus reaction-center polypeptides, Eur. J. Biochem., 180, 75-84.

198. Shkuropatov A. Ya., and Shuvalov V. A. (1993) Electron transfer in pheophytin a-modified reaction centers from Rhodobacter sphaeroides (R-26), FEBS Lett., 322, 168172.

199. Shuvalov V. A., and Asadov A. A. (1979) Arrangement and interaction of pigment molecules in reaction centers of Rhodopseudomonas viridis. Photodichroism and circular dichroism of reaction centers at 100 K, Biochim. Biophys. Acta, 545,296-308.

200. Shuvalov V. A., and Klimov V. V. (1976) The primary photoreactions in the complex cytochrome-P-890-P-760 (bacteriopheophytin76o) of Chromatium minutissimum at low redox potentials, Biochim. Biophys. Acta, 440, 587-599.

201. Shuvalov V. A., Klevanik A. V., Sharkov A. V., Matveetz Ju. A., and Krukov P. G. (1978) Picosecond detection of BChl-800 as an intermediate electron carrier between selectively-excited Pg7o and bacteriopheophytin in Rhodospirillum rubrum relaction centers, FEBS Lett., 91,135-139.

202. Shuvalov V. A., and Parson W. W. (1981) Energies and kinetics of radical pairs involving bacteriochlorophyll and bacteriopheophytin in bacterial reaction centers, Proc. Natl. Acad. Sei. USA, 78, 957-961.

203. Shuvalov V. A., Shkuropatov A. Ya., Kulakova S. M., Ismailov M. A., and Shkuropatova V. A. (1986a) Photoreactions of bacteriopheophytins and bacteriochlorophylls in reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 849,337-346.

204. Shuvalov V. A., Vasmel H., Amesz J., and Duysens L. N. M. (1986b) Picosecond spectroscopy of the charge separation in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus with selective excitation of primary electron donor, Biochim. Biophys. Acta, 851,361-368.

205. Shuvalov V. A., and Yakovlev A. G. (2003) Coupling of nuclear wavepacket motion and charge separation in bacterial reaction centers, FEBS Lett., 540, 26-34.

206. Siebert F., and Hildebrandt P. (2008) Vibrational spectroscopy in life science. Wiley-VCH Verlag GmbH and Co. KGaA, Weinheim, Germany.

207. Siebert F., Mantele W., and Kreutz W. (1980) Flash-indused kinetic infrared spectroscopy applied to biological systems, Biophys. Struct. Mech., 6, 139-146.

208. Slooten L. (1972) Electron acceptors in reaction center preparations from photosynthetic bacteria, Biochim. Biophys. Acta, 275, 208-218.

209. Smith, M. (2001) March's advanced organic chemistry: reactions, mechanisms, and structure, John Wiley and Sons.

210. Spiedel D., Roszak A. W., McKendrick K., McAuley K. E., Fyfe P. K., Nabedryk E., Breton J., Robert B., Cogdell R. J., Isaacs N. W., and Jones M. R. (2002) Tuning of the optical and electrochemical properties of the primary donor bacteriochlorophylls in the reaction centre from Rhodobacter sphaeroides: spectroscopy and structure Biochim. Biophys. Acta, 1554,75-93.

211. Steffen M. A., Lao K., and Boxer S. G. (1994) Dielectric asymmetry in the photosynthetic reaction center, Science, 264, 810-816.

212. Stowell M. H. B., McPhillips T. M., Rees D. C., Soltis S. M., Abresch E., and Feher G. (1997) Light-induced structural changes in photosynthetic reaction center: Implications for mechanism of electron-proton transfer, Science, 276, 812-816.

213. Straley S. C., Parson W.W., Mauzerall D. C., and Clayton R. K. (1973) Pigment content and molar extinction coefficients of photochemical reaction centers from Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 305, 597-609.

214. Struck A., Cmiel E., Katheder, I., Schafer W., and Scheer H. (1992) Bacteriochlorophylls modified at position C-3: long-range intramolecular interaction with position C-132, Biochim. Biophys. Acta, 1101,321-328.

215. Struck A., Cmiel E., Katheder I., and Scheer H. (1990) Modified reaction centers from Rhodobacter sphaeroides R26. 2: Bacteriochlorophylls with modified C-3 substituents at sites BA and BB, FEBS Lett., 268,180-184.

216. Tang K. H., Urban V. S., Wen J., Xin Y., and Blankenship R. E. (2010) SANS investigation of the photosynthetic machinery of Chloroflexus aurantiacus, Biophys. J., 99,2398-2407.

217. Thibodeau D. L., Nabedryk E., Hienerwadel R., Lenz F., Mantele W., and Breton J. (1990) Time-resolved FTIR spectroscopy of quinones in the Rb. sphaeroides reaction centers, Biochim. Biophys. Acta, 1020,253-259.

218. Thompson M. A., Zerner M. C., and Fajer J. (1991) A theoretical examination of the electronic structure and excited states of the bacterlochlorophyll b dimer from Rhodopseudomonas viridis J. Phys. Chem., 95, 5693-5700.

219. Tiede D. M., Prince R. C., Reed G. H., and Dutton P. L. (1976) EPR properties of the electron carrier intermediate between the reaction center bacteriochlorophylls and the primary acceptor in Chromatium vinosum, FEBS Lett., 65,301-304.

220. Tsuchiya T., Suzuki T., Yamada T., Shimada H., Masuda T., Ohta H., and Takamiya K. (2003) Chlorophyllase as a serine hydrolase: Identification of a putative catalytic triad, Plant Cell Physiol., 44, 96-101.

221. van Amerongen H., Valkunas L., and van Grondelle R. (2000) Photosynthetic excitons. World Scientific, Singapore.

222. van der Rest M., and Gingras G. (1974) The pigment complement of the photosynthetic reaction center isolated from Rhodospirillum rubrum, J. Biol. Chem., 249, 6446-6453.

223. van Grondelle R., Romijn J. C., and Holmes N. G. (1976) Photoreduction of the long wavelength bacteriopheophytin in reaction centers and chromatophores of the photosynthetic bacterium Chromatium vinosum, FEBSLett., 72, 187-192.

224. van Mourik F., Reus M., and Holzwarth A. R. (2001) Long-lived charge separated states in bacterial reaction centers isolated from Rhodobacter sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 1504,311-318.

225. van Stokkum I. H. M., Beekman L. M. P., Jones M. R., van Brederode M. E., and van Grondelle R. (1997) Primary electron transfer kinetics in membrane-bound Rhodobacter sphaeroides reaction centers: A global and target analysis, Biochemistry, 36,11360-11368.

226. Vasilieva L. G., Fufina T. Y., Khatypov R. A., Proskuryakov I. I., Zabelin A. A., Shkuropatov A. Y., and Shuvalov V. A. (2007) Properties of Rhodobacter sphaeroides mutant I(L177)H reaction center, in 7th International Conference on Tetrapyrrole Photoreceptors in Photosynthetic Organisms, Kyoto, Japan, Book of abstracts, p. 93.

227. Vasmel H., and Amesz J. (1983) Photoreduction of menaquinone in the reaction center of the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta., 724,118-122.

228. Vasmel H., Amesz J., and Hoff A. J. (1986) Analysis by exciton theory of the optical properties of the Chloroflexus aurantiacus reaction center, Biochim. Biophys. Acta, 852, 159-168.

229. Venturoli G., Trotta M., Feick R., Melandri B. A., and Zannoni D. (1991) Temperature dependence of charge recombination from the P+Qa~ and P+Qb" states in photosynthetic reaction centers isolated from the thermophilic bacterium Chloroflexus aurantiacus, Eur. J. Biochem., 202,625-634.

230. Vermeglio A., and Clayton R. K. (1976) Orientation of chromophores in reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides. Evidence for two absorption bands of the dimeric primary electron donor, Biochim. Biophys. Acta, 449, 500-515.

231. Vermeglio A., and Clayton R. K. (1977) Kinetics of electron transfer between the primary and the secondary electron acceptor in reaction centers from Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 461,159-165.

232. Volk M., Scheidel G., Ogrodnik A., Feick R., Michel-Beyerle M. E. (1991) High quantum yield of charge separation in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus, Biochim. Biophys. Acta, 1058,217-224.

233. Volk M., Aumeier G., Langenbacher T., Feick R., Ogrodnik A., and Michel-Beyerle M.-E. (1998) Energetics and mechanism of primary charge separation in bacterial photosynthesis. A comparative study on reaction centers of Rhodobacter sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus, J. Phys. Chem. B, 102, 735-751.

234. Wachtveitl J., Huber H., Feick R., Rautter J., Miih F„ and Lubitz W. (1998) Electron transfer in bacterial reaction centers with an energetically raised primary acceptor: ultrafast spectroscopy and ENDOR/TRIPLE studies, Spectrochim. Acta A, 54,153-162.

235. Wang S., Lin S., Lin X., Woodbuiy N.W., and Allen J.P. (1994) Comparative study of reaction centers from purple photosynthetic bacteria: Isolation and optical spectroscopy, Photosynth. Res., 42,203-215.

236. Watanabe T., and Kobayashi M. (1991) Electrochemistry of chlorophylls, in Chlorophylls (Scheer H., ed.), CRC Press, Boca Raton, FL, pp. 287-315.

237. Williams J. C., Alden R. G., Murchison H. A., Peloquin J. M., Woodbury N. W., and Allen J. P. (1992) Effects of mutations near the bacteriochlorophylls in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 31, 11029-11037.

238. Woese C. R. (1987) Bacterial evolution, Microbiol. Rev., 51,221-271.

239. Wohri A. B., Katona G., Johansson L. C., Fritz E., Malmerberg E., Andersson M., Vincent J., Eklund M., Cammarata M., Wulff M„ Davidsson J., Groenhof G., and Neutze R. (2010) Light-induced structural changes in a photosynthetic reaction center caught by Laue diffraction, Science, 328, 630-633.

240. Woodbury N. W., and Allen J. P. (1995) The pathway, kinetics and thermodynamics of electron transfer in wild type and mutant reaction centers of purple nonsulfur bacteria, in Anoxygenic Photosynthetic Bacteria (Blankenship R. E., Madigan M. T., Bauer C. E., eds.), Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 527-557.

241. Wraight C. A., and Clayton R. K. (1973) The absolute quantum efficiency of bacteriochlorophyll photooxidation in reaction centres of Rhodopseudomonas spheroides, Biochim. Biophys. Acta, 333,246-260.

242. Xie X., and Simon J. D. (1991) A picosecond circular dichroism study of photosynthetic reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta, 1057,132-139.

243. Xin Y., Lin S., and Blankenship R.E. (2007) Femtosecond spectroscopy of the primary charge separation in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus with selective excitation in the Qy and Soret bands, J. Phys. Chem. A, 111, 9367-9373.

244. Yakovlev A. G., Shkuropatov A. Ya., and Shuvalov V. A. (2002) Nuclear wave packet motion between P* and P+Ba" potential surfaces with a subsequent electron transfer to Ha in bacterial reaction centers at 90 K. Electron transfer pathway, Biochemistry, 41, 1401914027.

245. Yakovlev A. G., Shkuropatova T. A., Vasilieva L. G., Shkuropatov A. Ya., and Shuvalov V. A. (2008) Wave packet motions coupled to electron transfer in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus, J. Bioinf. Comput. Biol., 6, 643-666.

246. Yakovlev A. G., Vasilieva L. G., Shkuropatov A. Y., Bolgarina T. I., Shkuropatova V. A., and Shuvalov V. A. (2003) Mechanism of charge separation and stabilization of separated charges in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus and of YM210W(L) mutants of Rhodobacter sphaeroides excited by 20 fs pulses at 90 K, J. Phys. Chem. A, 107, 83308338.

247. Yeates T. O., Komiya H„ Chirino A., Rees D. C., Allen J.P., and Feher G. (1988) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26 and 2.4.1: Protein-cofactor (bacteriochlorophyll, bacteriopheophytin, and carotenoid) interactions, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 85, 7993-7997.

248. Yeates T. O., Komiya H., Rees D. C., Allen J. P., and Feher G. (1987) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26: Membrane-protein interactions, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 84,6438-6442.

249. Yurkova E. V., Tsygannik I. N., Zargarov A. G., Zolotarev A. S., Abdulaev N. G., and Demin V. V. (1989) Crystallization of photosynthetic reaction centres from Chloroflexus aurantiacus, FEBSLett., 256,167-169.

БЛАГОДАРНОСТИ

Хочу поблагодарить своих руководителей Шувалова Владимира Анатольевича и Шкуропатова Анатолия Яковлевича за постоянную помощь в работе, полезные советы и поддержку на протяжении всех этапов исследования. Отдельно хочу поблагодарить Шкуропатову Валентину Александровну и Фуфину Татьяну Юрьевну за помощь в получении реакционных центров. Автор признателен всем сотрудникам лаборатории первичных процессов фотосинтеза за поддержку и комфортную атмосферу работы.