Исследование антиоксидантной роли пролина у галофитов и участия АФК в регуляции его биосинтеза тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Бакулина, Екатерина Андреевна

• Бакулина, Екатерина Андреевна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Бакулина, Екатерина Андреевна

Введение

Глава 1. Литературный обзор

1.1 Засоление как стрессовый фактор для жизнедеятельности растений

1.2. Роль совместимых метаболитов в защите растений от солевого стресса.

1.3. Накопление пролина при абиотических стрессах и его полифункциональная роль

1.4. Окислительный стресс

1.5. Фементативные системы защиты от окислительного стресса

1.6. Неферментативные механизмы детоксикации при окислительном стрессе.

1.7. Влияние пролина на активность ферментов-антиоксидантов

1.8. Антиоксидантная роль пролина при стрессах.

1.9. Сигнальная роль АФК

1.10. Биосинтез и деградация пролина, их регуляция.

1.11. Возможности моделирования окислительного стресса для изучения антиоксидантной роли пролина

Глава 2. Объекты и методы исследования

2.1 Объекты исследования

2.1.1 Mesembryanthemum cristallinum L.

2.1.2 Thellungiella halophila Mey.

2.1.3 Получение каллусной культуры Thellungiella halophila

2.2 Схемы проведения опытов

2.3 Методы биохимических исследований 54 2.4. Проведение молекулярных анализов 62 2.5 Математическая обработка данных

Глава 3. Исследование антиоксидантной роли пролина у галофита Mesembryanthemum. crystallinum L.

3.1 Ответная реакция молодых растений на супероксидный стресс и засоление

3.2 Ответная реакция взрослых растений на супероксидный стресс и засоление

Глава 4. Исследование антиоксидантной роли пролина у галофита Thellungiella halophila Mey.

4.1 Сравнительный анализ действия NaCl на содержание пролина и состояние окислительного стресса у растений и каллусной ткани

4.2 Влияние обработки листьев и каллусов паракватом на содержание пролина и активность антиоксидантных ферментов

4.3 Возможное участие стресс-индуцированного пролина в каллусах в "тушении" гидроксил-радикала

4.4 Влияние параквата на биосинтез и деградацию пролина в листьях и каллусной культуре Th. halophila.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование антиоксидантной роли пролина у галофитов и участия АФК в регуляции его биосинтеза»

Актуальность проблемы. Накопление в растительных клетках избыточного количества активных форм кислорода (АФК) в последнее время приобретает универсальный характер, поскольку индуцируемый ими окислительный стресс является одним из ранних повреждающих факторов стрессовых воздействий на растения (Hernandes et al., 2001). Показано, что АФК повреждают мембраны; окисляют аминокислотные остатки в белках (тирозина, триптофана, фенилаланина, метионина, цистеина), что приводит к их инактивации; повреждают ДНК и другие важнейшие компоненты клетки (Asada, 1994; Mittler, 2002). При усилении в стрессовых условиях одноэлектронного восстановления кислорода при фотосинтезе в хлоропластах и транспорта электронов при дыхании в митохондриях, прежде всего, образуется синглетный кислород ('02), супероксид-радикал (02° ), затем продукт его дисмутации — Н2Ог и, наконец, самый токсичный гидроксильный радикал (ОН°).

Известно, что обезвреживание АФК у растений в стрессовых условиях эффективно обеспечивается многоступенчатой системой защиты, в которой участвуют антиоксидантные ферменты, среди которых важнейшими являются супероксиддисмутазы (Cu/Zn-СОД, Fe-СОД, Mn-СОД). Однако при окислительном стрессе антиоксидантные ферменты могут инактивироваться АФК и для восстановления их синтеза требуется определенное время. В этом случае, на первый план выходят низкомолекулярные метаболиты-антиоксиданты (Mittler, 2002).

К низкомолекулярным соединениям с антиоксидантными свойствами, участвующими в "тушении" оксирадикалов, относят ряд нетоксичных (совместимых) метаболитов, накапливающихся в растениях при действии абиотических стрессов: сорбит, мио-инозит, пролин (Smirnoff, 1993; Alia et al., 1993), маннит (Shen et al., 1997), сахара (Синькевич и др., 2009).

Среди них пролин привлекает наибольшее внимание, поскольку его аккумуляция возникает в растительных клетках при действии практически любых стрессовых факторов: холод (Трунова, 2007; Синькевич и др., 2009), засуха (Tyagi et al., 1999), тяжелые металлы (Шевякова и др., 2003; Холодова и др., 2005), ультрафиолет (Радюкина и др., 2008). Однако в течение почти 50 лет физиологи растений изучали аккумуляцию пролина в основном в связи с его осморегуляторной ролью (Aspinall, Paleq, 1981), хотя известно, что стресс-индуцированное накопление пролина в растительных клетках обладает мультифункциональным действием на клеточный метаболизм, помогая растениям адаптироваться к неблагоприятным условиям, защищая от инактивации белки, ДНК, ряд ферментов и другие важнейшие клеточные компоненты (Кузнецов, Шевякова, 1999).

Одним из химических свойств пролина, входящих в современную концепцию о противодействии накоплению в клетках АФК, значительно опережающих повреждающее действие многих абиотических факторов, является его способность "тушить" сингл етный кислород ('02) и гидроксильный радикал (ОН°) (Smirnoff, Cumbes, 1989; Smirnoff, 1993; Alia et al., 1997; Matysik et al., 2002). Среди совместимых метаболитов, аккумулирующихся в растениях при стрессах, только для пролина показан эффект «тушения» синглетного кислорода, образующегося в первые часы действия стрессора (Alia et al., 1997). В работе Hong (Hong et al., 2000) на основании снижения в клетках продукции малонового диальдегида (МДА) — индикатора перекисного окисления липидов, также была показана антиоксидантная роль пролина в условиях NaCl-индуцированного окислительного стресса. Экзогенный пролин, добавленный в среду культивирования растений, снижал негативный эффект окислительного стресса, индуцированного паракватом (метилвиологеном), у растений шалфея {Salvia officinalis L.) (Радюкина и др., 2008).

Вместе с тем, до сих пор отсутствуют систематические исследования проявления антиоксидантных свойств пролина и роли пролина в поддержании редокс-гомеостаза клеток при накоплении АФК у растений-галофитов, адаптированным к многим стрессам и аккумулирующих пролин в высоких концентрациях вплоть до 500 мкм/г сырой массы у экстремального галофита Thellungiella halophila (Kant et al., 2006).

В последнее время продукция АФК в растительных клетках при стрессах стала рассматриваться не только как повреждающий фактор (Apel, Hirt, 2004), но и как первичный сигнал для включения экспрессии генов, участвующих в стресс-адаптации (Foer, Noctor, 2005; Cheeseman, 2007; Radukina et al., 2010). Супероксид-радикал (02° ), перекись водорода (Н2О2), гидроксил-радикал (ОН°) являются частью сложного и разветвлённого процесса передачи стресс-сигналов. Они могут инициировать не только биосинтез ферментов-антиоксидантов, но и индукцию синтеза пролина через МАПК-сигнальный каскад подобно абсцизовой кислоте (Chinnasamy et al., 2005). Однако регуляция экспрессии генов биосинтеза и деградации пролина (P5CS1 и PDH) в связи с проявлением пролином антиоксидантной роли практически не изучалась.

Цель и задачи исследования.

Цель работы: сравнительное исследование роли пролина как возможной "ловушки" АФК и участия АФК в регуляции биосинтеза и деградации пролина. В качестве модельных объектов использовали растения-галофиты Mesembryanthemum crystallinam L. и Thellungiella halophila Mey.

Задачи исследования:

1. Исследовать взаимосвязь между конститутивным и стресс-индуцированным уровнем пролина и состоянием окислительного стресса у двух возрастных групп факультативного галофита М. crystallinum. В качестве параметров развития окислительного стресса использовать: изменение активности СОД, гваяколовой ПО, каталазы, интенсивности ПОЛ, содержания АФК (02° и Н202).

2. Исследовать проявление антиоксидантных свойств пролина по ряду косвенных критериев: активности СОД, содержанию 02° , хлорофилла, МДА и др., ответной реакции растений М. crystallinum на обработку паракватом, экзогенным пролином и совместным действием параквата и экзогенного пролина.

3. Получить каллу сную культуру клеток из листьев экстремального галофита Th. halophila, чтобы исключить регуляцию накопления пролина и его межорганный транспорт на уровне целого растения и исследовать характер аккумуляции пролина и проявление его антиоксидантных свойстав на клеточном уровне.

4. Провести сравнительный анализ конститутивного и NaCl-индуцированного уровня пролина, а также проявления пролином антиоксидантных свойств на организменном и клеточном уровне у Th. halophila.

5. Исследовать антиоксидантную роль пролина у нативных растений и клеточной линии Th. halophila в условиях моделирования паракват-усиленного образования 02° и Н202.

6. Исследовать влияние параквата на экспрессию ключевых генов биосинтеза (P5CS1) и деградации пролина (PDH) в каллусной культуре и у растений Th. halophila, произраставших в контрольных условиях и предварительно адаптированных к засолению.

Научная новизна.

Впервые изучали возможность проявления пролином антиоксидантных свойств у двух галофитов Mesembryanthemum crystallinum L. и Thellungiella halophila Mey, подвергнутых действию засоления, про-оксиданта параквата и их совместного действия. Для выявления антиоксидантных свойств пролина использовали ряд специфических критериев: активность СОД, ПО, содержание АФК, интенсивность ПОЛ и др.

Впервые показан антиоксидантный эффект экзогенного пролина у растений М. crystallinum с низким конститутивным и NaCl-индуцированным уровнем эндогенного пролина, который состоял в снижении активности СОД, ПО, интенсивности ПОЛ и повышении содержания хлорофиллов (а+Ь), что могло свидетельствовать о "тушении" экзогенным пролином, прежде всего, супероксид-радикала (02° ). Экзогенный пролин подавлял паракват-индуцируемую стимуляцию активности СОД и снижал содержание супероксид-радикала в листьях. Установлено, что у растений с пониженным уровнем накопления пролина преимущественную роль в защите от окислительного стресса выполняла СОД, на что указывал высокий уровень как конститутивной, так и индуцируемой засолением и паракватом активности фермента и содержания Н2О2 в листьях. Впервые получена каллусная культура из листьев Th. halophila, которая отличалась от нативного растения более низкой солеустойчивостью и NaCI-зависимой аккумуляцией пролина, но превосходила более высокой активностью СОД и ПО.

Впервые показано, что в ответ на увеличение в листьях Th. halophila NaCl-индуцированного пула пролина в них в 5 и более раз падала активность СОД, что косвенно указывало на способность эндогенного пролина вступать в реакцию с 02° . Показано также, что при обработке PQ листьев нативного растения и каллусов Th. halophila, культивируемых в контрольных условиях или в присутствии NaCl (100 и 200 мМ) эндогенный пролин выступал как "тушитель" супероксид-радикала (02° ) и гидроксил-радикала (ОН°). Использование пролина на "тушение" АФК восполнялось последующей активацией экспрессии мРНК ключевого гена биосинтеза пролина (P5CS1), а соответствующее повышение экспрессии мРНК PDH могло быть связано с поддержанием в этих условиях пула глутамата.

Практическая значимость работы.

Каллусная культура, полученная из листьев экстремального галофита Th. halophila, может использоваться для получения суспензионной культуры и изучения молекулярных механизмов адаптации к засолению. Выявленные в процессе выполнения работы критерии, косвенно свидетельствующие об антиоксидантной роли пролина, могут использоваться в экспериментальных исследованиях и при прочтении курса лекций по механизмам адаптации растений к абиотическим стрессам.

Апробация работы.

Результаты работы докладывались на 11 международной Пущинской школе-конференции молодых ученых «Биология - наука 21 века» г. Пущино, (2007 г); годичном собрании общества физиологов растений России, Международной конференции «Физико-химические основы структурно-функциональной организации растений», Екатеринбург (2008 г); годичном собрании общества физиологов растений России, Международной конференции «Физико-химические механизмы адаптации растений к антропогенному загрязнению в условиях крайнего Севера», Апатиты, Мурманская область (2009 г).

Публикации.

По материалам диссертации опубликовано и направлено в печать б печатных работ, из которых 1 — статья в журнале «Физиология растений».

Структура и объем диссертации.

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объекта и методов исследования, изложения полученных результатов и их обсуждения, заключения, выводов и списка литературы. Материалы диссертации изложены на 120 страницах машинописного текста и содержат 3 таблицы, 8 формул и 32 рисунка. Список цитируемой литературы включает 170 наименований, в т.ч. 151 иностранных.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Бакулина, Екатерина Андреевна

выводы

1. Проведен сравнительный анализ изменения различных параметров окислительного стресса у растений-галофитов {Mesembryanthemum crystallinum L. и Thellungiella halophila Mey), аккумулирующих пролин в условиях засоления, косвенно свидетельствующий о проявлении пролином антиоксидантных свойств.

2. Установлено, что обработка про-оксидантом паракватом (PQ) взрослых растений М. crystallinum с низким уровнем NaCl-зависимого накопления пролина резко повышала в листьях активность СОД, которая служила основной линией защиты от окислительного стресса у этой группы растений.

3. При совместном действии экзогенного пролина и параквата на растения с низким содержанием пролина активность СОД резко падала, что сопровождалось снижением в листьях содержания супероксид-радикала, повышением содержания хлорофилла и снижением интенсивности ПОЛ, т.е. экзогенный пролин выполнял роль "тушителя" сцупероксидного радикала

О/")

4. У молодых растений М. crystallinum с повышенным уровнем NaCl-зависимой аккумуляции пролина активность СОД при усилении окислительного стресса обработкой листьев PQ практически не изменялась, что косвенно свидетельствовало о "тушении" эндогенным пролином образующихся de novo АФК.

5. Впервые проявление антиоксидантной активности пролина исследовали у экстремального галофита Th. halophila, обладающего необычно высоким конститутивным уровнем и стресс-индуцированной аккумуляцией пролина, но относительно низкой активностью СОД, что могло указывать на участие в этих условиях механизма "тушения " пролином of.

6. Анализ накопления пролина и активности СОД в каллусной культуре, полученной из листьев Th. halophila, показало резкое снижение солеустойчивости клеток и поддержание в них более низкого, чем у нативного растения как контрольного, так и стресс-индуцируемого уровня пролина. Вместе с тем, в каллусах найдена высокая конститутивная активность антиоксидантных ферментов (СОД и ПО) и возрастание их активности в ответ на засоление и обработку паракватом. Повышенная активность этих ферментов в каллусной линии может указывать на то, что в этом случае понижение NaCl-зависимого накопления пролина может компенсироваться усилением активности антиоксидантных ферментов.

7. Исследование динамики накопления пролина при действии параквата на каллусную линию и листья нативного растения Th. halophila показало, что использование пролина на "тушение" образующихся АФК восполнялось активацией экспрессии мРНК ключевого гена его биосинтеза (P5CS1). Повышение в этих условиях уровня транскриптов мРНК гена деградации пролина (PDH) могло быть направлено на поддержание пула глутамата - предшественника пролина.

Я сердечно благодарю и выражаю глубокую признательность д.б.н., профессору Нине Ивановне Шевяковой за научное руководство и помощь, оказанную при работе над диссертацией и зав. лаборатории физиологических и молекулярных механизмов адаптации, член-корреспонденту РАН Владимиру Васильевичу Кузнецову.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Проблема образования в растительных клетках избыточного количества активных форм кислорода (АФК) и в первую очередь синглетного кислорода ('02) и супероксид-радикалов (02°) в последнее время приобретает универсальный характер. Это связано с тем, что индуцируемый ими окислительный стресс является одним из ранних повреждающих факторов, сопровождающих любое стрессорное воздействие на растения, в том числе действие засоления. Считается, что первой линией защиты от накопления супероксид радикала в растительных клетках является активация супероксиддисмутаз (СОД). Однако, у некоторых видов растений, в частности в листьях галофита Thellungiella halophila, был найден низкий конститутивный уровень этого фермента и отсутствие стресс-индуцируемого повышения его активности (Радюкина и др., 2007). В то же время у этого растения в листьях был найден высокий конститутивный уровень пролина и его необычно интенсивная аккумуляция (выше 300 мкмоль/г сырой массы) в ответ на солевой стресс (600-700 мМ NaCl) (Inan et al., 2004; Kant et al., 2006; Радюкина и др. 2007, 2008). В обзорной работе Матисик и соавторов (Matysik et al., 2002) приводятся прямые доказательства, что химические свойства пролина обуславливают его высокую способность служить "ловушкой" синглетного кислорода ('02) и самого токсичного из АФК гидроксил-радикала (ОН°).

Выше приведенные данные послужили основанием для проведения исследований по поиску косвенных доказательств существования взаимосвязи между стресс-индуцированной аккумуляцией пролина у растений и окислительным стрессом, сопровождающим действие на растения любых абиотических факторов. В связи с этим мы предположили, что необычно высокий конститутивный уровень пролина и его NaCl-зависимая аккумуляция у нового модельного объекта экстремального галофита

Thellungiella halophila возможно в значительной степени связана с проявлением пролином антиоксидантной активности. Для проверки этого предположения мы провели сравнительный анализ характера изменения различных параметров окислительного стресса у другого модельного объекта факультативного галофита Mesembryanthemum crystallinum L. с различной возрастной способностью аккумулировать пролин в условиях засоления. Для решения поставленных задач использовали различные косвенные критерии проявления пролином антиоксидантной активности: ответную реакцию антиоксидантных ферментов (СОД, ПО, каталазы), интенсивности ПОЛ, образование 02 , Н202 на обработку растений экзогенным пролином и моделирование повышенного образования АФК при действии про-оксиданта гербицида метилвиологена (параквата, PQ).

В проведенных исследованиях было установлено, что у растений М. crystallinum с повышенным статусом накопления стресс-индуцированного пролина активность СОД практически не изменялась, что косвенно свидетельствовало о "тушении" суперокисдного аниона пролином. Напротив, растения с пониженной продукцией пролина резко повышали активность СОД при действии параквата, т.е. имеющегося эндогенного пула пролина было недостаточно для нейтрализации супероксид-радикала. При совместном действии экзогенного пролина и параквата активность СОД также падала, но в этом случае первичной причиной могло быть "тушение" экзогенным пролином супероксид-аниона, о чем свидетельствовало о снижение продукции 02 и восстановление нормального содержания в листьях хлорофиллов и низкая интенсивность ПОЛ.

Дальнейшие опыты по получению косвенных доказательств проявления антиоксидантной функции пролина были проведены с интактными растениями Th. halophila и каллусной культурой, полученной из листьев этого галофита. Было установлено, что каллусы, произраставшие в течение 14 дн в присутствии различных концентраций NaCl (25 - 200 мМ), также обладали пролин-аккумулирующей способностью, но на более низком уровне, чем у нативного растения. У каллусов с пониженной продукцией пролина в условиях засоления активность СОД, ПО и каталазы была выше, чем у интактных растений. При этом высокой интенсивности стресс-индуцированного накопления пролина в листьях нативного растения, составившей почти 80% от суммы всех аминокислот, соответствовала низкая активность СОД, каталазы и гваяколовых ПО. Найденная закономерность могла свидетельствовать, что основную роль в нейтрализации образующихся АФК и в том числе ]02 в листьях Th. halophila выполнял пролин.

При инициации супероксидного стресса паракватом на свету контрольных листьев и листьев, испытывающих действие засоления, было найдено статистически значимое снижение содержания в них эндогенного пролина в первые 2 ч действия света, что указывало на использование пролина для нейтрализации образовавшихся АФК. При этом использование пролина для "тушения" АФК в последующие часы действия света восполнялось повышением экспрессии мРНК ключевого гена биосинтеза пролина (P5CS1) и деградации (PDH). Усиление распада пролина в митохондриях также рассматривается как необходимость повышения в клетках пула глутамата - предшественника пролина, который в стрессорных условиях мог тратиться также для других метаболических процессов.

В каллусной культуре, имеющей пониженный по сравнению с нативным растением пул пролина в клетках, в ответ на усиление образования АФК в контрольных условиях и в присутствии NaCI с помощью параквата наблюдались волнообразные колебания количества пролина, которым соответствовало плавное повышение экспрессии мРНК гена биосинтеза, что таюке указывало на необходимость поддержания более высокого пула пролина для нейтрализации АФК. Однако, для каллусной культуры, имеющей явно более низкий пул пролина, отмечена высокая активность СОД, ПО и каталазы, что может играть преимущественную роль в защите от окислительного стресса на клеточном уровне. Этот результат требует дальнейшего изучения на примере суспензионных культур, для которых может быть использована каллусная культура, полученная в данной работе.

Совокупность полученных данных свидетельствует, что "суперпродукция" пролина у галофитов в условиях засоления наряду с проявлением пролином других защитных функций направлена на ликвидацию повышенного образования АФК и, в частности, "тушение" синглетного, супероксидного и гидроксильного радикалов.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Бакулина, Екатерина Андреевна, 2010 год

1. Бараненко В.В. (2006) Супероксиддисмутаза в клетках растений. Цитология, 48, 465-474.

2. Бритиков Е.А., Мусатова Н.А., Владимерцева С.В. (1965) О метаболизме пролина в подрастающей пыльце и тканях пестика. Физиология растений, 12, 953-957.

3. Бухов Н.Г. (2004) Динамическая световая регуляция фотосинтеза. Физиология растений, 51, 825-837.

4. Волков К.С. (2006) Адаптация к действию повышенных концентраций меди и цинка и возможность использования в фиторемедиации растений Mesembryanhemum crystallinum L. Автореф. дисс. на соискание канд.биол.наук. 2006.

5. Калинина Л.Г., Назаренко Л.В., Гордеева Е.А. (1990) Модификационный метод выделения свободных аминокислот для определения на аминокислотном анализаторе. Физиология растений, 37, 617.

6. Карташов А.В., Радюкина Н.Л., Иванов Ю.В., Пашковский ПЛ., Шевякова Н.И., Кузнецов Вл.В. (2008) Роль антиоксидантных систем при адаптации дикорастущих видов растений к солевому стрессу. Физиология растений, 55, 516-522.

7. Кузнецов Вл.В., Шевякова Н.И. (1999) Пролин при стрессе: биологическая роль, метаболизм, регуляция. Физиология растений, 46, 321-336.

8. Лин X., Лю Р. (2009) Лекарственное растение Rehmannia glutinosa: метаболиты, культура тканей, роста и его регуляция, функциональная геномика. Физиология растений, 56, 654-663.

9. Синькевич М.С., Дерябин А.Н., Трунова Т.И. (2009) Особенности окислительного стресса у растений картофеля с измененным углеводным метаболизмом. Физиология растений, 56, 186-192. Трунова Т.И. (2007) Растение и низкотемпературный стресс. М: Наука, 54 с.

10. Холодова В.П., Волков К.С., Кузнецов Вл.В. (2005) Адаптация к высоким концентрациям солей меди и цинка растений хрустальной травки и возможность их использования в целях фиторемедиации. Физиология растений, 52, 848-858.

11. Шашукова А.В. (2009) Участие пролина в регуляции уровня полиаминов и функционирования антиоксидантных ферментов у растений Salvia officinalis L. при действии УФ-Б облучения: Автореф. дисс. канд. биол. наук, Москва, 27 с.

12. Шевякова Н.И., Нетронина И.А., Аронова Е.Е., Кузнецов Вл.В.2003) Распределение Cd и Fe в растениях Mesembryanthemum crystallnum при адаптации к Cd-стрессу. Физиология растений, 53, 753-768.

13. Шевякова Н.И., Ракитин В.Ю., Музычко Л.М., Кузнецов Вл.В.1998) Стресс-индуцируемая аккумуляция пролина в связи с солеустойчивостью интактных растений и изолированных клеток. Прикладная биохимия и микробиология, 34, 320-325.

14. Adams R., Alvaro A.M., Tavares, Adi Salzberg, Hugo J. Bellen and David M. Glover (1998) Encodes a kinesin-like protein required to organize the central spindle and contractile ring for cytokinesis. Gens and development, 12, 10-15.

15. Ahmad I., Larhar F. and Stewart G. (1979) Sorbitol a compartible osmotic solute in Plantago miritime. New Physiol., 82, 671-675.

16. Ahmad J., Hellebust J.A. (1988) The relashionship between inorganic nitrogen metabolism and proline accumulation in osmoregulatory responses of two euryhaline microalgae. Plant Physiol., 88, 348-354.

17. Ahmad S. A., Hopkins T. L. (1993) Phenol betha-glucosyltransferases in six species of insects: Properties and tissue localization. Compar. Biochem. a. Physiol104, 515-519.

18. Alia Saradhi P.P., Mohanty P. (1993) Proline in relation to free radical production in seedlings of Brassica juncea raised under sodium chloride stress. Plant and Soil., 155/156,497-500.

19. Alia Saradhi P.P., Mohanty P. (1997) Involvement of proline in protecting thylakoid membranes against free radical-induced photodamage. J. Photochem. and Photobiol., 38, 253-257.

20. Amtmann, A. (2009) Learning from evolution: Thellungiella generates newknowledge on essential and critical components of abiotic stress tolerance in plants. Molecular Plant, 2, 3-12.

21. Arabawa, Т., Timasheff, S.N. (1985). The stabilisation of proteins by osmolytes. Biophis. J., 47, 411.

22. Asada K. (1999). The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygen and dissipation of excess photons. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 50,601-639.

23. Aspinall D., Paleq, L. G. (1981) Effect of water deficit on sporogenesis in wheat (Tviticumaestivum L.). Ann Bot., 48, 623-633.

24. Bates L.S., Waldren R.P., Teare I.D. (1973) Rapid determination of free proline for water stress studies. Plant Soil., 39, 205-207.

25. Bieza K., Lois R. (2001) An Arabidopsis mutant tolerant to lethal ultraviolet-B levels shows constitutively elevated accumulation of flavonoids and other phenolics. Plant Physiol., 126, 1105—1115.

26. Binzel M., Hess F., Bressan A. and Hasegawa P. (1988) Intracellular Compartmentation of Ions in Salt Adapted Tobacco Cells. Plant Physiol., 86, 607-614.

27. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. (2003) Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivation stress: a review. Annals of Botany, 91,179-194.

28. Bogges S., Paleg L. and Asspinal D. (1975) P5CDH in barely, a proline-accumulating species. Plant Physiol., 56, 259-262.

29. Borkird C., Claes В., Caplan A., Simoens C., Van Montagu M. (1991) Differential expression of water-stress associated genes in tissues of rice plants. Plant Physiol.,. 138, 591-595.

30. Borrell A., Besford R.T., Altabella Т., Masgrau C., Tiburcio A.F. (1996) Regulation of arginine decarboxylase by spermine in osmotically-stressed oat leaves. Plant Physiol., 98, 105-110.

31. Brennan Т., Frenkel C. (1977) Involvement of Hydrogen Peroxide in the Regulation of Senescence in Pear. Plant Physiol., 59, 411-416.

32. Bressan R.A., Zhang C., Zhang H., Hasegawa P.M., Bohnert H.J., Zhu J.K. (2001) Learning from the Arabidopsis Experience. The Next Gene Search Paradigm. Plant Physiol., 127, 1354-1360.

33. Burkey K.O. (1999) Effects of ozone on apoplast: cytoplasm partitioning of ascorbic acid in snap bean. Physiol. Plantarum., 107, 188—193.

34. Bursell E. Slack E. (1976) Oxidation of proline by sarcosomes of the tsetse fly, Glossina morsitans. Insect Biochemistry, 6-2, 159-167.

35. Burssens, S. , Himanen K., van de Cotte В., Beeckman T, Van Montagu A, Inze D. Verbruggen N. (2000) Expression of cell cycle regulatory genes and morfological alterations in response to salt stress in Arabidopsis thaliana. Planta, 211, 632.

36. Chen Y., Shao G. and Chang R. (1997) The effect of salt stress on superoxide dismutase in various organelles of cotyledons of soybeen seedlings. Acta Agronomica Sinica, 23, 214.

37. Cheng L., Spangfort M. and Allen J. (1994) ATP-dependent effects on redox regulation of chloroplast protein synthesis. Biochim. Biophys., 1188, 151-157.

38. Chinnusamy V., Jagendorf A., Zhu J.-K. (2005) Understanding and Improving Salt Tolerance in Plants. Crop Set, 45, 437-448.

39. Chinnusamy V., Ohta, M., Kanrar, S., Lee, B.-h., Hong, X., Agarwal, M., and Zhu, J.-K. (2003) ICE1, a regulator of cold induced transcriptome and freezing tolerance in Arabidopsis. Genes & Dev., 17, 1043-1054.

40. Cushman C.J. and Bohnert H.J. (1997) Molecular Genetics of Crassulacean Acid Metabolism. Plant Physiol., 113, 667-676.

41. Cushman С. J. (2001) Crassulacean Acid Metabolism. A Plastic Photosynthetic Adaptation to Arid Environments. Plant Physiol., 127, 14391448.

42. Cushman C.J. and Bohnert H.J. (1999) Crassulacean Acid Metabolism. Molecular Genetics. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, 50, 305-332.

43. De Ronde J.A, Spreeth M.H., and Cress W.A. (2000) Effect of antisense L-DL-pyrroline-5-carboxylate reductase transgenic soybean plants subjected to osmotic and drought stress. Plant Growth Regul., 32, 13 — 21.

44. Delauney A, Verma D. (1993) Proline biosyntesis and osmoregulation in plants. Plant J., 4, 215-223.

45. Elstner E.F. (1991) Mechanisms of oxygen activation in different tool compartments of plant cells. American Society of Plant Physiologists, Rockville, MD, p. 13-25.

46. Elthon Т. E., Stewart C.R. (1981) Submitochondrial location and electron transport characteristics of enzymes involved in proline oxidation. Plant Physiol, 67,780-784.

47. Elthon Т.Е., Stewart C.R. (1982) Proline oxidation in corn mitochondria. Plant Physiol., 70, 567-572.

48. Fenton E. (1984) Oxidation of tartaric acid in presence of iron. J. Chem. Soc., Trans. 65, 899-911.

49. Fenton M.A. (1894) Oxidation of tartaric acid in presence of iron. J. Chem. Soc., Trans., 65, 899-911;

50. Foyer C.H., Noctor G. (2009) Regulation in photosynthetic organisms: acclimation, and practical implifications. Antioxidants & Redox Signalling. 11, 861-905.

51. Foyer C.H., Noctor G. (2000) Oxygen processing in photosynthesis: regulation and signalling. New. Phytol., 146, 359-388

52. Frohnmeyer H., Staiger D. (2003) Ultraviolet-B radiation-mediated responses in plants. Balancing damage and protection. Plant Physiol., 133, 1420-1428.

53. Garcia A.B, Engler JdA., Iyer S., Gerats Т., Van Montagu M., Caplan

54. A.B. (1997) Effects of Osmoprotectants upon NaCl Stress in Rice. Plant Physiol., 115, 159-169.

55. Goldstein S., Meyerstein D., and Czapski G. (1993) The Fenton reagents. Free Radical Biology and Medicine, 15, 435-445.

56. Gong Q., Li P., Ma S., Rupassara S.I., Bohnert H.J. (2005) Salinity Stress Adaptation Competence in the Extremophile Thellungiella halophila in Comparison with Its Relative Arabidopsis thaliana . Plant J., 44, 826— 839.

57. Griffiths D.W., Shepherd T. (2006) The effects of stress on plant cuticular waxes. New Phytol. 171. 469-499.

58. Gueta-Dahan Y. (1997) Salt and oxidative stress: Similar and spesific responses and their relation to salt tolerance in Citrus. Planta, 203, 460.

59. Halliwell B. (2006) Reactive species and antioxidants. Redox biology is a fundamental theme of aerobic life. Plant Physiol., 141, 312—322.

60. Hare P.D., Cress W.A. (1997) Metabolic, implications of stress-induced proline accumulation in plants. Plant Growth Regual., 21, 79-102.

61. He Y-Y., Hiider D-P. (2002) Reactive oxygen species and UV-B: effect on cyanobacteria. Photochem. andPhotobiol., 1, 729-736.

62. Heath R.L., Packer L. (1968) Photoperoxidation in isolated cloroplasts. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation. Archives of Biochem. andBiophys., 125, 189-198.

63. Hellmann H., Funck D., Rentsch D., Frommer W.B. (2000) Hypersensitivity of an Arabidopsis sugar signaling mutant toward exogenous proline application. Plant Physiol., 122, 357—367.

64. Hernandez J., Jimerez A., Mullineaux P. and Sevilla P.(2002) Tolerance of pea (Pisum sativum) to long-term salt stress is assisiated with induction of antioidant defenses. Plant Cell Biol., 23, 853.

65. Hernandez, J.A. Corpas F.J., Gemez M., de Rio L.A., Sevilla F. (2001) Antoixidant sistem and 02-/H202 production in the apoplast of pea leaves, Its relation with salt-induced necrotic lesions in minor veins. Plant Phisiol., 127, 817.

66. Hirt H., Shinozaki K. (2004) Plant Responses to Abiotic Stress. Springer-Verlag, Vol. 4, 300 p.

67. Huang A.H.C., Cavalieri A.J. (1979) Proline oxidase and water stress-induced proline accumulation in spinach leaves. Plant Physiol, 63, 531-535.

68. Iyer S., Caplan A. (1998) Products of proline catabolism can induce osmotically regulated genes in rice. Plant Physiol., 116, 203-211.

69. Jenkins G.I. (2009) Signal transduction in responses to UV-B radiation. Annu. Rev. Plant Biol., 60, 407-431.

70. Jithesh M.N., Prashanth S.R., Sivaprakash K.R., Parida A.K. (2006) Antioxidative response mechanisms in halophytes: their role in stress defense. J. of Genetics, 85, 237-254.

71. Kaul S., Sharma S.S., Mehta I.K. (2008) Free radical scavenging potential ofL-proline: evidence from in vitro assays. Amino Acids, 34, 315—320.

72. Kaur H., Halliwell B. (1994) Detection of hydroxyl radicals by aromatic hydroxylation. Methods in Enzymology, 233, 67-82.

73. Khedr A.H.A, Abbas M.A, Wahid A.A.A, Quick W.P.N (2003) Proline induces the expression of salt-stress-responsive proteins and may improve the adaptation of Pancratium maritimum L. to salt stress. J.Exp. Bot., 54, 2553-2562.

74. Kholodova V.P., Neto D.S., Kruglova A.G., Aleksandrova.N., Kuznetsov

75. VI.V. (2000) Possible novel role of proline in stress adaptation in Nitrogen in a sustainable ecosystem: from the cell to the plant. Ed: M.A.Martins1.u£ao and S.H. Lips. Buckhuys Publishers, Leiden, The Netherlands. 255259.

76. Kohl D.H., Kennelly E.J., Zhu Y., Schubert K.R., Shearer G. (1991) Proline accumulation, nitrogenase (C2H2 reducing) activity and activities of enzymes related to proline metabolism in drought-stressed soybean nodules. J Exp Bot., 42, 831-837.

77. Kohl D.H., Schubert K.R., Carter M.B., Hagedorn C.H., Shearer G. (1988) Proline metabolism in N2 fixing root nodules: energy transfer and regulation of purine synthesis. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 85, 2036-2040.

78. Kuo Т., Doehlert D. and Crawford C. (1990) Sugar metabolism in germinaeting soybeen seeds. Plant Physiol., 93, 1514.

79. Kuznetsov Vl.V., Rakitin V.Yu., Zholkevich V.N. (1998) Interaction of heat shock and drought stress in plants. In: Responses of plant metabolism to air pollution, De Kok L.J., Stulen I. Leiden (eds). The Netherlands: Backhuys Publ. pp. 359-366.

80. Labidi N., Lachaal M., Chibani F., Grignon C., Hajji M. (2002) Variability of the response to NaCl of eight ecotypes of Arabidopsis thaliana. J. Plant Nutr., 25, 2627.

81. Levine A., Tenhaken R., Dixon R., Lamb C. (1994). H202 from the oxidative burst orchestrates the plant hypersensitive disease resistance response. Cell. 79, 583.

82. Libik M., Pater В., Elliot S., Slesak I., Miszalskia Z. (2003) Malate accumulation in different organs of Mesembryanthemum crystallinum L. following age-dependent or salinity-triggered CAM metabolism. Verlag der

83. Zeitschriftfur Naturforschung, 223-228, 0939.

84. Liewus F., Dickson D. (1982) Cytosols In Encyclopedia of Plant Physiology: Plant Carbohytrates. Intracellular Carbohydrates. Loewus F. and Tanner W., Eds., Springer-Verlag, Berlin, p. 193

85. Lim S., Kim Y-H., Kim S-H., Kwon S-Y. (2007) Enhanced tolerance of transgenic sweetpotato plants that express both CuZnSOD and APX in chloroplasts to methylviologen-mediated oxidative strss and chilling. Mol. Breeding, 19, 227-239.

86. Logan B.A., Kornyeyev D., Hardison J., Holaday A.S. (2006) The role of antioxidant enzymes in photoprotection. Photosynth. Res., 88, 119-132.

87. О 98. Lutts S., Guerrier G. (1995) Peroxidase activities of two rice cultivarsdiffering in salinity tolerance as affected by proline and NaCl. Biologia Plantarum., 37, 577-586.

88. Maas, E.V. (1990) Crop solt tolerance In Agracultural Salinity Assessment and Management. ASCE Mauals and Report on Engineering No. 71, American Society of Civil Engineers, NY.

89. Mackerness S.A.-H. (2000) Plant responses to ultraviolet-B (UV-B: 280320 nm) stress: What are the key regulators? Plant Growth Reg., 32, 27-39.

90. Maehly A.C., Chance B. (1954) The assay of catalases and peroxidases. щ Methods of Biochemical Analysis, Glick, D. (eds.). Interscience, New York,pp. 357-408.

91. Martinoia. E., Rentsch, D. (1994) Malate compartmentation responses to a complex metabolism. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 45, 447467.

92. Matysik J., Alia, Bhalu В., Mohanty P. (2002) Molecular mechanisms of quenching of reactive oxygen species by proline under stress in plants. Curr. Sci, 82,525-532.

93. Mittler R., Simon L., Lam E. (2002) Pathogen-induced programmed cell death in tobacco. J. of Cell Science, 110, 1333-1344.

94. Munns R. (2002) Comparative phisiology of salt and water stress. Plant Cell Environ., 25, 239.

95. Munns R., Rawson H.M. (2009) Effect of salinity on solt accumelation reproductive development in the apical meristem of wheat and barley. Aust. J. Plant Phisiol., 26, 459.

96. Nanjo Т., Kobayashi M., Yoshiba Y., Kakubari Y., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. (1999) Antisensense suppression of proline degradation improves tolerance to freesing and salinity in Arabidopsis thaliana. FEBSLett., 461, 205.

97. Netondo G.W., Onyango J.C., Beck, E. (2004) Sorgum and solinity: II. Gas exchange and chlorophyll fluorescence of sorgum under salt stress. Crop Sci., 44, 806.

98. Nicolopoulos D., Manetas Y. (1991) Compatible solutes and in vitro stability of Salsola soda enzymes: proline incompatibility. Phytochemistry, 30,411-413.

99. Nublat A., Desplans J., Casse F., Berthomieu P. (2001) Sasl, an Arabidopsis mutant overaccumulating sodium in the shoot, shows deficiency in the control of the root radial transport of sodium. Plant Cell, 13, 125—137.

100. Ozturk L., Demir Y. (2002) In vivo and in vitro protective role of proline. Plant Growth Regul., 38, 259-264.

101. Paul M.J. and Cockburn W. (1989) Pinitol, a Compatible Solute in Mesembryanthemum crystallinum L. Journal of Experimental Botany, 40, 1093-1098.

102. Pei Z.M., Murata Y., Benning G., Thomine S., Kluscner В., Allen G.J., Grill E., Schroeder J.I. (2000) Calcium channels activated by hydrogenperoxide mediate abscisic acid signaling in guard cells. Nature, 406, 731734.

103. Peng Z., Ku Q. and Verma D. (1996) Reciprocal regulation of P5CS and proline dehydrogenas genes control levels during and after osmotic stress in plants. Mol. Gen. Genet., 253, 334-341.

104. Phang J.M. (1985) The regulatory functions of proline and A1- pyrroline-5-carboxylic acid. Curr.Top. Cell. Regul., 25, 91-132.

105. Quesada V., Garcfa-Martinez S., Piqueras P., Ponce M.R., Micol J.L. (2002) Genetic Architecture of NaCl Tolerance in Arabidopsis Plant Physiology Preview, 130, 63-65.

106. Rajendrakumar C.S.Y., Reddy B.V.D., Reddy A.R. (1994) Proline-protein interactions: protection of structural and functional integrity of M4 lactate dehydrogenase. Boichem. Biophys. Res. Commun., 201, 957-963.

107. Rayapati P.J., Stewart C.R. (1991) Solubilization of a proline dehydrogenase from maize {Zea mays L.) mitochondria. Plant Physiol., 95, 787-791.

108. Rich P.R., Bonner W.D. (1978) The sites of superoxide anion generation in Higher plan mitochondria. Arch. Biochem. Biophis., 188, 206.

109. Ridge I., Osborne D.J. (1971) Role of peroxidase when hydroxyproline-rich protein in plant cell wall is increased by ethylene. Nature, 229, 205-208.

110. Rio L.A., Pastori G.M., Palma J.M., Sandalio L.M., Sevilla F., Corpas F.J., Jimenez A., Lopez-Huertas E., Hernandez J.A. (1998) The activated oxygen role of peroxisomes in senescence. Plant Physiol., 116, 1195-1200.

111. Sairam R., Chandrasekharm V., Srivastava G. (2001) Comparision of hexaplod and tetraploid wheat cultivars in their response to water stress. Biol. Plant., 44, 89.

112. Sairam R., Srivastava G. (2002) Chaneges in antioxidant activity in subcellular fractions of tolerant and susceptible wheat genotypes in response to long-term salt stress. Plant Sci., 162, 897.

113. Sairam R., Srivastava G. and Saxena D. (1998) Role of antyoxidant system in wheat genotypes tolerance to water stress. Biol Plant., 41, 384.

114. Sairam R., Srivastava G. and Saxena D. (2000) Increased antioxidant activity under elevated temperature: A mechanism of heat stress tolerance in wheat genotypes. Biol. Plant., 43, 245.

115. Sairam R.K. and Dube S.D. (1984) Effect of moisture stress on proline accumulation in wheat in rekation to drought tolerance. Indian J. Agric. Sci., 54, 146.

116. Sairam R.K., Tyagi A., Chinnusamy V. (2006) Plant-Environment Interactions. Ed. B.Huang. Taylor and Francis. P. 121-159

117. Samuel D., Kumar R. K.S., Jayaramoan G., Yang P.W., Yu C. (1997) Proline is a protein solubilizing solute. Bioch. Mol. Biol Intern., 41, 235242.

118. Saradbi A., Saradhi P.P. (1991) Proline accumulation under heavy metal stress. Plant Physiol, 138, 554-558.

119. Saradhi P.P., Arora S., Prasad V.V.S.K. (1995) Proline accumulation in plants exposed to UV radiation protects them against induced peroxidation. Boichem. Biophys. Res. Commun., 290, 1-5.

120. Savoure A., Jaoua S., Hua X.J., Ardiles W., Van Montagu M., Verbruggen N. (1995) Isolation, characterization and chromosomal location of a gene encoding the A'-pyrroline-5-carboxylate synthetase in Arabidopsis thaliana. FEBSLett., 372, 13-19.

121. Schobert В., Tschesche H. (1978) Unusual solution properties of proline and its interaction with proteins. Biochem. Biophys. Acta, 541, 270-277.

122. Schwab K.B., Gaff D.F. (1990) Influence of compatible solutes on soluble enzymes from desiccation —tolerant Sporobolus stapfians and desiccation — sensitive Sporobolus pyramidalis. Plant Physiol., 137, 208-211.

123. Seki, M., Narusaka M., Ishida J., Nanjo Т., Fujita M., Oono Y. (2002) Transkriptom changes for Arabidopsis in response to salt, osmotic and cold stress. Plant Physiol., 130, 2119.

124. Sells D.D., Koeppe D.E. (1981) Oxidation of proline by mitochondria isolated from water-stressed maize shoots. Plant Physiol., 68, 1058-1061.

125. Shen В., Jensen R.C., Bohnert H.J. (1997) Mannitol protects against oxidation by hydroxyl radicals. Plant Physiol., 115, 527-532.

126. Siripornadulsil S., Train S., Verma d.P.S., Say re R.T. (2002) Molecular mechanisms of proline mediated tolerance toxic heavy metals in transgenic microalgae. Plant Cell., 14,2837-2847.

127. Smirnoff N. (2000) Ascorbate biosynthesis and function in photoprotection. Phil.Trans., 355, 1455-1464.

128. Smirnoff N., Cubmes Q.J. (1989) Hydroxyl Radicals Scavenging Activity of Compatible Solutes, Phytochemistry, 28, 1057-1059.

129. Soos V., Jori В., Szego D., Bratek Z., Racz I., Lazstity D., Szigeti Z. (2005) Role of transporters in the mechanism of paraquatt resistance of horseweed (Conyza canadensis (L.)) Cronq. 8th Plant Physiology,. 49, 191193.

130. Sreenivasulu N., Grimm В., Wobus U., Weschke W.(2000) Differential response of oxidant components to salinity stress in salt tolrant and saltsensitive seedlings of foxtail millet (Sateria italica). Phyisol. Plant., 109, 435.

131. Stewart C., Boggess S., Aspinall D., Paleg L. (1997) Inhibition of proline oxidation by water stress. Plant Physiol., 59, 930-932.

132. Sun K., Hunt K., Hauser B.A. (2002) Ovule abortion in Arabidopsis triggered by stress. Plant PhisioL, 135, 2358.

133. Szigeti Z. (2005) Mechanism of paraquat resistance from the antioxidant enzymes to the transporters. Proceeding of the 8-th Hungarian Congress on Plant Physiology and the 6th ungarian Conference on Photosynthesis. 177179.

134. Tarcynsky M.C., Jensen R.G., Bohnert H.J. (1993) Stress protectionof transgenic tabacco by production of the osmolite mannitol. Science, 259, 508.

135. Taybi Т., Cushman J.C. (1996) Signalling events leading to Crassulacean acid metabolism induction in the common ice plant. Plant Physiol., 121, 545-555.

136. Tayler C.B. (1996) Proline and water deficit: ups, down, ins, and out. The plant Cell, 8, 1221-1224.

137. Tester M., Davenport R.A. (2003) Na+ tolerance and Na+ transport in higher plants. Ann. Bot., 91, 503.

138. Tyagi A., Santha L.M., Mehta S.L. (1999) Effect of water stress on proline content and transcript levels in Lathyrus sativus. Indian J. Biochem. Biophys., 36, 207-212.

139. Urano K., Yoshiba Y., Nanjo Т., Igarashi Y. Seku M. (2003) Characterization of Arabidopsis genes involved in biosynthesis ofpolyamines in abiotic strss responses and developmental stages. Plant Cell Environ., 26, 1917-1926

140. Verbruggen N., Hermans C. (2008) Proline accumulation in plants: a review. Amino acids, 35, 753-759.

141. Vernon D., Bohnert H. (1992) A novel methyl transferase induces by osmotic stress in the facultative haliphytes Mesenbryantenmum crystallinum. EMBO J., 11,2077.

142. Volkov V., Wang В., Dominy P.J., Fricke W. Amtmann A. (2004) Thellungiella halophila, a salt-tolerant relative of Arabidopsis thaliana, possesses effective mechanisms to discriminate between potassium and sodium. Plant Cell and Environment, 21, 1-14.

143. Walton, E.F., Clark, C.J., and Boldingh, H.L. (1991). Effectof hydrogen cyanamide on amino acid profiles in kiwifruit buds during budbreak. Plant Physiol., 91, 1256-1259.

144. West G., Inze D., Beemster G.T. (2004) Cell cycle modiulation in the response of the primary root of Arabidipsis to salt stress. Plant Phisiol., 135, 1050.

145. Wiggins, P.M. (1990) Role of water in some biological processe. Microbial. Rev., 54, 432.

146. Winter K. (1973) C02-Fixierungsreaktionen bei der Salzpflanze Mesembryanthemum crystallinum unter variierten Aut3en- bedingungen. Planta, 114,75-85.

147. Winter K., Gademann R. (1991) Daily Changes in C02 and water vapor exchange, chlorophyll fluorescence, and leafwater rela tions in the halophyte

148. Mesembryanthemum crystallinum during the induction of Crassulacean acid metabolism in respons to high NaCl salinity. Plant Physiol., 95, 768-776.

149. Wong C.E., Li Y., Whitty B.R., Dyaz-Camino C., Akhter S.R., Brandle J.E., Golding G.B., Weretilnyk E.A., Moffatt B.A., Griffith

150. M. (2005) Expressed sequence tags from the Yukon ecotype of Thellungiella reveal that gene expression in response to cold, drought and salinity shows little overlap. Plant Molecular Biology, 58, 561—574.

151. Yokota A., Takahara K., Akashi K. (2006) Water Stress. In: Physiology and Molecular Biology of Stress Tolerance in Plants, Madhava Rao K.V., Raghavendra A.S, Junardhan Reddy K. (eds). The Netherlands: Springer, pp. 15-40.

152. Zhu J.K. (2000) Genetic Analysis of Plant Salt Tolerance Using Arabidopsis. Plant Physiol., 124, 941-948.

153. Zhu J.K. (2001) Plant Salt Tolerance. Trends Plant Sci., 6, 66-71.

154. Zhu J.K. (2002) Salt and drought stress signal transduction in plants. Ann. Rev. Plant Bol., 53, 247.

155. Zhu J.-K. (2003). Regulation of ion transport under salt stress. Plant Biol., 148, 467-469.

156. Zhu J.K. (2007) When will signaling meet small RNAs and epigenetic regulation? Curr. Opin. Plant Biol., 10, 433-435.