Гормональная регуляция уровня дегидринов в растениях пшеницы в условиях обезвоживания тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Ключникова, Екатерина Олеговна

  • Ключникова, Екатерина Олеговна
  • кандидат науккандидат наук
  • 2013, Уфа
  • Специальность ВАК РФ03.01.05
  • Количество страниц 134
Ключникова, Екатерина Олеговна. Гормональная регуляция уровня дегидринов в растениях пшеницы в условиях обезвоживания: дис. кандидат наук: 03.01.05 - Физиология и биохимия растений. Уфа. 2013. 134 с.

Оглавление диссертации кандидат наук Ключникова, Екатерина Олеговна

СОДЕРЖАНИЕ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 10 Дегидрины как обширный класс II LEA белков и их роль в устойчивости растений к обезвоживанию

1.1. Роль LEA белков в жизни растений 11 1.1.1. Классификация LEA белков 15 LEA-белки класса I 16 LEA белки класса III 16 LEA белки класса IV 17 LEA белки класса V 18 Атипичные LEA белки

1.2. Дегидрины - LEA белки класса II 19 Первичная структура 19 Вторичная и третичная структура

1.2.1. Структурные особенности дегидринов и их функции 24 Тип YnSK2 24 Тип KnS 25 Тип SKn 26 Тип К„ 28 Тип Y2Kn

1.2.2. Распространение дегидринов 29 1.2.2.1. Локализация дегидринов в растениях 31 Внутриклеточная локализация дегидринов 31 Локализация дегидринов в растительных тканях в норме и при стрессе

1.3. Роль дегидринов в защитных реакциях растений

1.3.1. Сигнальная регуляция транскрипции генов дегидринов

1.3.2. Молекулярные механизмы защитного действия дегидринов

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1 Объект исследования

2.2 Постановка лабораторных опытов

2.3 Анализ ростовых процессов 44 2.3.1 Определение митотической активности меристематических

клеток корней проростков пшеницы

2.4. Экстрагирование АБК

2.5. Определение содержания АБК методом ИФА

2.6. Определение концентрация пролина

2.7. Определение содержания кадмия в растительных тканях

2.8. Компьютерный анализ нуклеотидных последовательностей

2.9. Полимеразная цепная реакция

2.10. Выделение и очистка РНК из растений

2.11. Реакция обратной транскрипции РНК и полуколичественный 49 анализ транскрипции генов

2.12. Электрофорез фрагментов ДНК в агарозном геле

2.13. Экстракция белков из растительного материала

2.14. Определение концентрации белков

2.15. Электрофорез белков в денатурирующих условиях

2.16. Вестерн-блоттинг

2.17. Определение молекулярной массы белков

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Подбор праймеров к генам дегидринов пшеницы, имеющихся в 54 Генбанке

3.2. Регуляция транскрипционной активности гена ТА ОНИ дегидрина в 58 проростках пшеницы

3.2.1. Гормональная регуляция транскрипции ТА О ИМ гена дегидрина 5

АБК

БАП

ск

64

3.2.2. Регуляции транскрипции ТАБНЫгена дегидрина в растениях

пшеницы, подвергнутых стрессу Низкотемпературный стресс Воздействие токсических ионов кадмия

67

71

3.3. Иммуноблоттинг дегидринов пшеницы 3.3.1. Роль эндогенной АБК в регуляции холод-индуцируемого

76

75

накопления дегидринов в проростках пшеницы

3.3.2. Анализ уровня дегидринов в проростках пшеницы в условиях 81 кадмиевого стресса

3.3.3. Влияние салициловой кислоты на содержание дегидринов в 84 проростках пшеницы, подвергнутых кадмиевому стрессу

3.3.4. Влияние 24-эпибрассинолида на уровень дегидринов в 91 растениях пшеницы в норме и при кадмиевом стрессе

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

99

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

103

106

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

АБК - абсцизовая кислота

БАП - 6-бензиламинопурин

БС - брассиностероиды

ИФА - иммуноферментный анализ

МИ - митотический индекс

ПЦР - полимеразная цепная реакция

СК - салициловая кислота

ЦК - цитокинины

ЭБ - 24-эпибрассинолид

г

Рекомендованный список диссертаций по специальности «Физиология и биохимия растений», 03.01.05 шифр ВАК

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Гормональная регуляция уровня дегидринов в растениях пшеницы в условиях обезвоживания»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность. К наиболее широко распространенным в мире повреждающим факторам среды, приводящим к обезвоживанию, существенному торможению ростовых процессов растений, потере урожая и его качества, относятся засуха, гипотермия, засоление, а в связи с ростом техногенного загрязнения окружающей среды также воздействие избыточных концентраций солей тяжелых металлов (ТМ). Известно, что эти стрессы часто взаимосвязаны и индуцируют общие сигнальные пути регуляции клеточных ответов, направленных на адаптацию, и вызывают в растениях сходные морфологические, физиоло-биохимические, молекулярно-генетические изменения (DalCorso et al., 2008; Munns, Tester, 2008; Potters et al., 2009; Des Marais, Juenger, 2010; Winfield et al., 2010; Shakirova et al., 2010; 2012; 2013).

К числу универсальных реакцией растений в ответ на эти стрессовые воздействия, вызывающие обезвоживание, относится усиление биосинтеза АБК и её накопление (Rock et al., 2010). В основе реализации регуляторного действия АБК в формировании стресс-устойчивости растений лежит индукция экспрессии АБК-чувствительных генов. О ключевой роли АБК в регуляции защитных реакций к неблагоприятным факторам, приводящим к нарушению водного режима, свидетельствуют данные о том, что из почти двух тысяч индуцируемых засухой генов в Arabidopsis thaliana около 1300 находятся под контролем АБК (Huang et al., 2008). К таковым, в частности, относятся гены белков дегидринов, присущим всем таксономическим группам царства растений (Close, 1997; Аллагулова и др., 2003; Kosovâ et al., 2010; Hanin et al., 2011). Массированная аккумуляция дегидринов наблюдается в зародышах семян в период их обезвоживания, однако резкое усиление экспрессии генов дегидринов и накопление их белковых продуктов регистрируется в тканях вегетирующих растений, подвергнутых обезвоживанию, а среди индуцируемых в этих условиях стрессовых белков

дегидрины наиболее многочисленны (Аллагулова и др., 2003; Нага, 2010; Kosova et al., 2011). Физико-химические свойства дегидринов, особенности строения, в том числе обязательное наличие 15-аминокислотного К-сегмента, способного к формированию вторичной амфифильной а-спирали, свидетельствуют в пользу их участия в защите биополимеров от денатурации, в сохранении целостности клеточных структур и стабилизации мембран в условиях обезвоживания (Аллагулова и др., 2003; Kosova et al., 2010; Нага, 2010).

Индукция экспрессии генов дегидринов и накопление их белковых продуктов происходит в растениях и в нормальных условиях при обработке АБК (Close, 1997; Шакирова и др., 2005; Аллагулова и др., 2007). Чувствительность генов дегидринов к АБК и разным стрессовым факторам определяется наличием в их промоторах различных взаимодействующих друг с другом комбинаций i/wc-регуляторных элементов, взаимодействующих с разнообразными АБК-индуцируемыми трансфакторами (Shinozaki, Yamaguchi-Shinozaki, 2007; Chung, Parish, 2008; Шакирова и др., 2009; Hanin et al., 2011). Вместе с тем, сведения об активации транскрипции TADHN гена дегидрина в проростках пшеницы в ответ на обработку 24-эпибрассинолидом (ЭБ) на фоне отсутствия изменений в концентрации АБК (Аллагулова и др., 2007) свидетельствуют о реализации независимых от эндогенной АБК путях гормональной регуляции уровня дегидринов в растениях. Полученные данные дают основание предполагать участие и других фитогормонов, сочетающих в себе ярко выраженные свойства стимуляторов ростовых процессов и индукторов устойчивости к стрессовым факторам, вызывающим обезвоживание, в регуляции транскрипции генов и количественного уровня дегидринов и значении этих белков в реализации их протекторного действия на растения. Цель и задачи исследовании. Цель работы заключалась в изучении механизмов гормональной регуляции уровня дегидринов в растениях

пшеницы, подвергнутых воздействию стрессовых факторов, вызывающих дефицит влаги. Для решения цели были поставлены следующие задачи:

1) для оценки вовлечения дегидринов в реализацию предадаптирующего действия цитокинина 6-бензиламинопурина (БАП) и салициловой кислоты (СК) провести анализ влияния этих гормонов на активность транскрипции ТАБНЫ гена дегидрина пшеницы в проростках в присутствии или отсутствие ингибитора синтеза АБК флуридона;

2) исследовать динамику транскрипции гена ТАОНМ дегидрина в растениях в ходе воздействия гипотермии и кадмиевого стресса и оценить вклад эндогенной АБК в регуляцию этого процесса;

3) с использованием антител к К-сегменту дегидринов исследовать спектр иммунореактивных белков в корнях и побегах предобработанных и необработанных флуридоном проростков пшеницы в условиях низкотемпературного стресса;

4) с использованием вестерн-блот-анализа провести оценку спектра дегидринов и их количественного уровня в предобработанных и необработанных флуридоном растениях, подвергнутых кадмиевому стрессу;

5) методом иммуноблоттинга провести анализ уровня дегидринов в предобработанных СК и ЭБ в присутствии или отсутствие флуридона проростках пшеницы, подвергнутых воздействию ацетата кадмия. Научная новизна. С использованием ингибитора синтеза АБК флуридона получены приоритетные данные о реализации как зависимых, так и независимых от эндогенной АБК путей регуляции активации транскрипции ТАОНМ гена дегидрина в растениях пшеницы, обработанных СК или БАП в разных концентрациях. Впервые на растениях пшеницы показано сочетание АБК- и холод-индуцируемых путей регуляции экспрессии гена ТАЙНЫ дегидрина и накопления дегидриновых белков в растениях пшеницы при гипотермии. Выявлен важный вклад дегидринов в проявление протекторного эффекта СК и ЭБ на растения пшеницы в условиях кадмиевого стресса, при этом реализация их регуляторного действия на уровень дегидринов

различается: ЭБ, в отличие от СК, проявляет независимую от эндогенной АБК способность к индукции накопления дегидринов.

Практическая значимость работы. Результаты проведенных в работе исследований расширяют знания о молекулярных механизмах защиты пшеницы к гипотермии и кадмиевому стрессу и важной роли фитогормонов, сочетающих в себе свойства стимуляторов роста и индукторов устойчивости, таких как цитокинины, ЭБ и СК, в их регуляции. Вовлечение уникальной группы стрессовых белков дегидринов в спектр действия СК и ЭБ на проростки пшеницы в нормальных и стрессовых условиях может служить важным критерием развития под их влиянием предадаптирующего и протекторного эффектов на растения. Совокупность полученных данных раскрывает пути эффективного управления стресс-устойчивостью пшеницы с применением исследованных в работе фитогормонов, повышения урожая основной хлебной культуры России и улучшения его качества.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ. Дегидрины как обширный класс II LEA белков и их роль в устойчивости растений к обезвоживанию

В процессе эволюции в растительных организмах выработался и закрепился комплекс защитных механизмов, направленных на адаптацию к изменяющимся условиям произрастания. Устойчивость растений к стрессовым факторам, обеспечивается сложными многомерными механизмами, основе которых лежат биохимические и физиологические модификации, отражающиеся в изменении в экспрессии большого ряда генов. К таковым стресс-индуцируемым генам относят гены, кодирующие транскрипционные факторы, ферменты синтеза осмопротектантов и детоксификации, антифризные белки, шапероны, ферменты фосфолипидного метаболизма, белки позднего эмбриогенеза и многие другие белки с различными известными и пока не известными функциями (Bray, 1997; Thomashow, 1999; Svenson, 2002; Winfield et al., 2010). Важным звеном в защитных реакциях растений в условиях абиотических стрессов, многие из которых вызывают нарушение водного обмена, является синтез гидрофильных белков.

Несмотря на то, что влагообеспеченность является главным фактором, лимитирующим рост и продуктивность растений, ряд физиологических процессов, сопровождающихся снижением водного статуса клеток, характерен для нормального хода онтогенеза, как например, созревание семян, холодовая акклиматизация, формирование морозоустойчивости. Такие процессы, направленные на преодоление неблагоприятных условий среды, связаны с реализацией программированной экспрессии специфических генов, ключевая роль в регуляции которой принадлежит фитогормону абсцизовой кислоте (Rock et al., 2010; Zhu et al., 2011; Chen et al., 2013). К таковым, в частности, относятся гены, кодирующие белки позднего эмбриогенеза или LEA (late embryogenesis abundant) белки, специфически экспрессирующиеся в этот период онтогенеза. В пользу участия LEA белков в формировании

стресс-устойчивости растений указывают факты об активации транскрипции кодирующих их генов и данные о накоплении этих белков в тканях вегетирующих растений при обработке АБК, а также при воздействии абиотических стрессовых факторов, повреждающий эффект которых включает компонент обезвоживания (Dure, 1993; Shinozaki, Yamaguchi-Shinozaki, 2007; Dalai et al., 2009).

1.1. Роль LEA белков в жизни растений

Вода - важнейший компонент живого организма. Обезвоживание приводит к значительным физическим и химическим изменениям в клеточной архитектуре, структуре макромолекул, которые в конечном итоге могут повлечь гибель клетки. Однако некоторые организмы выработали приспособления, позволяющие переживать потери до 99% воды, сохраняя при этом жизнеспособность. Ткани с низким содержанием воды встречаются как у растений, так и в животном царстве, как например, семена или пыльца растений, дрожжевые клетки, споры грибов, нематод, коловраток и некоторых ракообразных (Alpert et al., 2006). Ортодоксальные семена или пыльцевые зерна высших растений в соответствующих условиях могут сохранять способность к воспроизведению годами, десятками или даже сотнями лет (Hoecstra et al., 2001). Листья и корни плауна наскального Lycopodium rupestris способны обезвоживаться до 10% и возобновлять метаболизм и жизненный цикл после регидратации (Bartels et al., 2005).

Устойчивость растений к обезвоживанию обуславливается формированием сложного комплекса адаптивных реакций (Buitink, Leprince, 2004; Alpret, 2006: Vasquez-Robinet et al., 2008; Des Marais, Juenger, 2010), включающих изменения структуры или состава клеточной стенки, органелл, органов (Zhu et al., 2007), индукцию защитных систем (Wilson, 2004; Shinozaki, Yamaguchi-Shinozaki, 2007; Nevo, Chen, 2010), нейтрализацию свободных радикалов (Miller et al., 2010), аккумуляцию компонентов со

свойствами осмопротектантов (Dure et al., 1989; Collins, Clegg, 2004; Nevo, Chen, 2010).

Ключевыми белками, вовлеченными в формирование устойчивости растений к обезвоживанию, являются LEA белки. Впервые эта группа белков была идентифицирована в зрелых зародышах пшеницы (Triticum aestivum) и хлопчатника (Gossypium hirsutum) (Galau, Dure, 1981). Для обозначения новой группы высокогидрофильных белков было предложено название "LEA", отражающее их массированное накопление в ходе естественного эмбриогенеза при обезвоживании семян, когда содержание LEA белков может достигать 4% от всех клеточных белков ( Galau, Dure 1981, Shin et al., 2008). Поскольку на этом этапе развития ортодоксальные семена приобретают способность выдерживать экстремальное обезвоживание и длительное время сохранять жизнеспособность, первоначально функции LEA белков связывали с развитием устойчивости растений к обезвоживанию. Так, в пшенице был выявлен Em-белок, стабильный в зрелых семенах, однако содержание мРНК которого существенно снижалось через несколько часов после прорастания (Galau, Dure, 1981; Galau et al, 1986; Dure, 1993). Анализ кДНК последовательности Em белка выявил его гомологию с последовательностью Dil Lea гена, выявленного в зрелых зародышах хлопчатника (Litts et al., 1987; Baker et al., 1988).

К настоящему времени идентифицированы сотни генов LEA белков в представителях высших и низших растений. Несмотря на то, что впервые LEA белки были обнаружены в связи формированием семян, большинство LEA генов чувствительны к АБК и индуцируются при воздействии стрессовых факторов, вызывающих обезвоживание. Более того, оказалось, что гидрофильные LEA-подобные белки характерны не только для растительных таксонов: они выявлены в бактериях Bacillus subtilis и Deinococcus radiodurans (Stacy, Aalen 1998; Battista et al., 2001), цианобактериях Anabaena sp. (Close, Lammers, 1993), дрожжах Saccharomyces cerevisiae (Sales et al., 2000), грибах, например, трюфеле Tuber borcbii (Abba

et al., 2006), и грибоподобных животных слизевиках (Eichinger et al., 2005). Кроме того, LEA-подобные белки характерны для различных видов беспозвоночных животных, способных в течение долгого времени сохранять жизнеспособность после практически полного обезвоживания тканей в состоянии ангидробиоза (потеря воды может достигать 90%): они были выявлены в круглых червях нематодах, первичнополостных, коловратках, ракообразных, артемииях, тихоходках и других (Alpert et al., 2006; Рупперт, 2008; Hand, et al, 2011; Hincha, Thalhamer, 2012). Предполагается, что устойчивость этих организмов к обезвоживанию может быть связана со способностью синтезировать LEA-подобные белки (Hand et al., 2011). В ряде видов растений показана корреляция между выживаемостью при водном дефиците и накоплением в их клетках LEA белков. Например, сверхэкспрессия генов, кодирующих LEA белки, в трансформантах риса коррелировала с высокой устойчивостью растений к водному дефициту (Cheng et al., 2002).

С самого начала обнаружения LEA белков было выдвинуто предположение об их важной роли в формировании устойчивости растений к обезвоживанию, на что указывают данные об их внутриклеточной локализации. Известно, что LEA белки обнаруживаются в разных компартментах клеток (хлоропласты (NDong et al., 2002), митохондрии (Borovskii et al., 2002; Grelet et al., 2005; Tolleter et al., 2007), цитоплазма (Alban et al., 2000; Heyen et al., 2002; Goyal et al., 2005b), вакуоли (Heyen et al., 2002), ядро (Goday et al., 1994; Houde et al., 1995)), в которых они выполняют различные функции, связанные с защитой клеточных структур от повреждений, вызываемых потерей влаги.

Имеются многочисленные сведения о способности LEA белков выполнять функции шаперонов или молекулярных щитов: образуя комплексы с чувствительными к дегидратации белками, они предохраняют последние от повреждений в условиях обезвоживания (Bray 1993; Goyal et al. 2005a; Hincha, Talhamer; 2012). В ряде работ показана роль LEA белков

класса II в сохранении активности ферментов при дегидратации (Sánchez-Ballesta et al., 2004; Grelet et al., 2005; Goyal et al., 2005a), замораживании (Thomashow, 1998; Wisniewski et al., 1999; Аллагулова и др., 2003; Sanchez-Ballesta et al., 2004; Goyal et al., 2005a, Kosova et al., 2013). Некоторые LEA белки участвуют в связывании ионов, концентрация которых в цитоплазме увеличивается при потере клетками воды (Alsheikh et al., 2003; 2005; Dure, 1993; Danyluk et al., 1998; Heyen et al., 2002; Wise, Tunnacliffe, 2004), в том числе активных форм кислорода (Нага et al., 2004; 2013). Кроме того, известно, что LEA белки способны замещать воду в примембранной области и таким образом поддерживать структуру мембран при дегидратации (Вгау, 1993; Danyluk et al., 1998; Tolleter et al., 2007; Hundertmark, 2011).

Таким образом, основываясь на структурных особенностях, локализации, а также многочисленных экспериментальных работах была выявлена фундаментальная роль LEA белков в формировании в устойчивости растений к водному дефициту (Dure, 1993; Вгау 1993; Wise, 2003; Tunnacliffe, Wise, 2007; Battaglia et al., 2008; Hand et al., 2010).

Способность LEA белков выполнять столь широкий ряд функций обусловлена структурными особенностями и физико-химическими свойствами. Первичная структура LEA белков образована преимущественно остатками заряженных и незаряженных полярных аминокислот: глицин, аланин, глутамин, лизизин, аргнинин, триптофан, тогда как остатки гидрофобных аминокислот, таких как цистеин и триптофан, в их составе не обнаруживаются (Dure, 1993; Garay-Arroyo, 2000). Таким аминокислотным составом, по-видимому, и обусловлена высокогидрофильная природа LEA белков, позволяющая им связывать значительные количества воды, в связи с чем LEA белки относят к гидрофилинам (Battaglia et al., 2008). Благодаря остаткам заряженных аминокислот LEA белки через ионные мостики могут взаимодействовать с компонентами субклеточного матрикса, проявляя поверхностно-активные свойства (Shin et al., 2008).

Кроме того, отличительным признаком всех LEA белков разных семейств является низкая структурированность их молекул: в водном растворе они преимущественно представлены в форме произвольных колец. Практически все изученные гидрофильные LEA белки характеризуются высокой степенью неупорядоченности белковой структуры (Ismail et al., 1999b; Wolkers et al., 2001; Soulages et al.; 2003; Goyal et al., 2003; Tompa, 2005; Mouillon et al., 2006; Kovacs et al., 2008).

Недостаточность стандартной вторичной структурной организации

(

означает, что представители основных групп LEA белков относятся к обширному классу белков, которые называют ГОР-белками (intrinsically disordered proteins), "нативно-развернутыми", "внутренне

неупорядоченными" или "внутренне неструктурированными", что отражает то, что неспособность образовывать глобулярную структуру является внутренним (неотъемлемым) свойством полипептидной цепи, обусловленным ее аминокислотной последовательностью и составом (Uversky et al., 2000; Dunker et al., 2001; Tompa, 2002: Uversky et al., 2007). Неупорядоченные полипептидные цепи, не способные образовывать компактную структуру за счет самоорганизации, могут структурироваться при взаимодействии со своими макромолекулярными партнерами-лигандами (другими белками, липидными компонентами эндомембран, нуклеиновыми кислотами), что является основой выполнения специфических функций нативно неупорядоченными белками (Uversky et al., 2007; Tompa, Kovacs, 2010).

1.1.1. Классификация LEA белков

Поскольку в обширный класс LEA белков были объединены весьма разнородные группы белков, существует несколько точек зрения касательно принципов классификации LEA белков и разработанных на их основе номенклатур. Одним из первых подходов к классификации LEA белков был разработан L. Dure с соавт. в 1989, ставший впоследствии классическим, основывающийся на особенностях структурной организации и физико-

химических свойствах (Dure, 1993). На основании сходств аминокислотных последовательностей и присутствия определенных консервативных доменов согласно принципам традиционной классификации разными авторами насчитывается от 5 до 9 классов LEA белков (Shin et al., 2008). Такой подход оказался очень удобным, поскольку он не только позволяет идентифицировать различные семейства, но и отличать консервативные мотивы разных видов, уникальные для каждого семейства LEA белков. Хотя следует упомянуть наличие альтернативнго подхода к классификации LEA белков, основанного на данных биоинформационного анализа аминокислотных последовательностей с использованием программ POPP (protein or oligonucleotide probability profile - профиль вероятности белков и олигонуклотидов), согласно которой насчитывается 4 класса LEA белков (Wise, 2003; Wise, Tunnacliffe, 2004).

LEA-белки класса Т. В состав LEA белков 1 класса включены Em белок пшеницы (Cuming, 1984; Litts et al., 1987) и гомологичный ему D-19 белок хлопчатника (Baker et al., 1988). В большинстве LEA белки I класса представляют собой небольшие нейтральные белки и характеризуются высоким содержанием остатков глицина (-20%) и остатков заряженных аминокислот (-40%). В карбокситерминальной области LEA белков I класса располагается от 1 до 4 копий консервативного фрагмента с аминокислотным составом: [(R/G)S(R/K)GGQTRKEQLGXEGTXEM] (Gaubier et al., 1993; Espelund et al., 1992). На сегодняшний день идентифицировано более 100 белков LEA I класса (Shin et al., 2008). Однако LEA I-подобные белки были выявлены еще в обезвоженных цистах креветок (артемий) (Wang et al., 2007), бактериях Bacillus subtilis (Mueller et al. 1992; Stacy, Aalen, 1998). LEA белки класса П1. Подобно LEA I белкам, LEA III белки, также названные как D-7 белки, обнаружены в растениях, грибах, микроорганизмах и в некоторых животных (Dure et al., 1989; Tunnacliffe, Wise, 2007). Большинство LEA белков III класса характеризуются нейтральными или основными свойствами. Характерной чертой белков этого класса является

присутствие попарно повторяющейся 11-звенной последовательности. В некоторых белках наблюдается последующая дупликация или дивергенця 22-звенной последовательности, что приводит к появлению дополнительных копий 11-мерной последовательности. Существенные колебания в значениях молекулярных масс этих белков от 7.2 до 67.2 кДа могут определяться количеством тандемных повторов консервативного 11-звенного участка, которые колеблются в пределах от 5 до более, чем 30 повторов. В зависимости от аминокислотного состава 11-мерной консенсусной последовательности различается 4 подгруппы LEA-белков III класса: D-7, Dc8, GmPM8 и D-29, в которых консенсусная 11-мерная последовательность имеет следующий состав: TAGAAKEKAXE, KAKETKDAAAE, TKDYAGDAAQK и OçL>(E/Q)XOK(E/Q)KOX(E/D/Q) (где Ф - остаток гидрофобной кислоты) для D-7, Dc8, GmPM8 и D-29 подгрупп, соответственно (Baker et al., 1988; Dure et al., 1989).

LEA белки класса IV. Представители этого класса белков, который также обозначается как D-113, выявлены в различных видах растений, включая покрытосемянные, голосемянные, папоротники, мхи и других (Dure, 1993). В отличие от LEA белков I, II и III классов LEA IV белки не обладают какими либо характерными для данного класса консенсусными мотивами. Характерными структурными особенностями LEA IV белков является присутствие в N-терминальном домене некоторых консервативных заряженных аминокислотных остатков, тогда как С-терминальный домен LEA IV белков обогащен неполярными аминокислотами. В целом в аминокислотных последовательностях LEA IV белков содержится высокий процент легких аминокислот, таких как Gly и Ala с небольшими боковыми радикалами, а также заряженных аминокислот Asp, Gly, Lys или Arg, что обусловливает их высокогидрофильные свойства (Dure, 1993). Большинство LEA IV белков имеют щелочную природу. Подобно LEA I, II, III белкам, LEA IV белки характеризуются термостабильностью, в водных растворах они не осаждаются даже после 10-минутного кипячения (Shin et al., 2008).

LEA белки класса У. Представителями этого класса белков являются LEA D-34 и D-95 белки хлопчатника (Baker et al., 1988; Galau et al., 1993). Ha сегодняшний день идентифицировано более сотни таких белков из разных видов растений. Значение молекулярных масс этих белков колеблется в пределах между 5.3 и 38.5 кДа. Подавляющее большинство LEA V белков характеризуется кислыми свойствами и термолабильностью. От других классов белков позднего эмбриогенеза LEA V белки отличаются гидрофобностью, обусловленной высоким содержанием гидрофобных аминокислотных остатков (Shin et al., 2008).

Атипичные LEA белки. Атипичные LEA белки, как и члены других классов LEA белков, накапливаются в семенах растений на поздних стадиях эмбриогененза и деградируют в первые часы после прорастания семян. Они также могут аккумулироваться и в других органах и тканях вегетирующих растений в условиях воздействия разнообразных стрессовых факторов. В атипичных LEA белках каких-либо последовательностей, которые могли бы послужить характерным признаком этих белков, не выявлено. Примерами данной группы белков могут являться HVA22 белок ячменя (Shen et al., 1993), WSI76 риса (Takahashi et al., 1994), АЮ119, AtLEA9-l (MIO) и AtLEA9-2 (M 17) арабидопсиса (Gosti et al., 1995; Raynal et al., 1999), AWPM19 и WCOR413 белки пшеницы (Koike et al., 1997; Breton et al., 2003). Предполагается, что их основные функции связаны с нормальным протеканием позднего эмбриогенеза, тем не менее, в отличие от типичных гидрофильных LEA белков, к ним, например, могут принадлежать галактинол-синтаза и белки плазматической мембраны. Таким образом, название атипичных LEA белков совпадает с первоначальным определением всего класса LEA белков, но их свойства и функции существенно отличаются от таковых классических LEA белков.

Способность нативно-неупорядоченных белков выполнять биологические функции, но при этом не образовывать детерменированной пространственной структуры, последнее десятилетие привлекает широкий

интерес исследователей. Среди LEA белков дегидрины или Dil, или LEA II, являются наиболее многочисленной и хорошо изученной группой (Нага, 2010; Kosova et. al., 2010). И хотя на сегодняшний день фундаментальная роль LEA белков, в том числе дегидринов, в формировании устойчивости растений к обезвоживанию не вызывает сомнений, многие особенности функционирования этой группы белков остаются неясными (Аллагулова и др., 2003; Rorat, 2006; Kosova, 2007, Hanin et. al., 2011).

1.2. Дегидрины - LEA белки класса II

Впервые гены дегидринов были проклонированы и охарактеризованы в растениях риса и хлопчатника: индуцирующийся засолением и осмотическим стрессом RAB 21 (Responsive to ABA) и белок,^накапливающийся в созревающих зародышах хлопчатника D-11, соответственно (Baker et al 1988; Mundy, Chua, 1988). Дегидрины RAB 21 и D-11 были классифицированы как LEA-Dil, по принадлежности первого представителя группы (Dure et al., 1989). Согласно классификации, разработанной L. Dure ( 1993), дегидрины относятся к классу LEA II; их также часто называют DHNs, LEA(II) (Bray, 1993; Ingram, Bartels, 1996). Изначально термин «дегидрины» был предложен Т. Close (1989) для обозначения белков, индуцируемых обезвоживанием; однако позже, когда появился большой банк данных последовательностей этих белков, к дегидринам стали относить белки на основании присутствия характерных для них консервативных последовательностей (Close, 1997). Первичная структура. Исследования консервативных доменов, экспрессии, локализации, конформационные характеристики дегидринов обобщены в обзорах (Close, 1996; 1997; Svensson et al., 2002; Аллагулова и др., 2003; Rorat, 2006; Tunnacliffe, Wise, 2007; Battaglia et al., 2008; Hundertmark, Hincha, 2008; Нага, 2010; Kosova et al., 2010; Eriksson et al., 2011). Как правило, аминокислотная последовательность дегидринов включает относительно большие пропорции глицина и гидрофильных аминокислот, особенно треонина, при практически полном отсуствии цистеина и триптофана. Такой

состав определяет высокую гидрофильность молекул дегидринов (Close, 1996; Tunnacliffe, Wise, 2007; Battaglia et al., 2008; Нага, 2010; Eriksson, Harryson, 2011). Действительно, дегидрины хорошо растворимы в различных видах водных буферов и не коагулируют даже после кипячения (Campbell, Close, 1997; Close, 1997).

Похожие диссертационные работы по специальности «Физиология и биохимия растений», 03.01.05 шифр ВАК

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Ключникова, Екатерина Олеговна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Авальбаев A.M., Юлдашев P.A., Фатхутдинова P.A., Урусов Ф.А., Сафутдинова Ю.В., Шакирова Ф.М. Влияние 24-эпибрассинолида на гормональный статус растений пшеницы при действии хлорида натрия // Прикл. биох. микр. 2010. Т. 46. № 1. С. 109-112.

Авальбаев A.M., Юлдашев P.A., Шакирова Ф.М. Физиологическое действие фитогормонов стероидной природы брассиностероидов на растения // Успехи совр. биол. 2006. Т. 126. С. 72-80.

Аллагулова Ч.Р., Гималов Ф.Р., Авальбаев A.M., Сахабутдинова А.Р., Юлдашев P.A., Шакирова Ф.М. Структура дегидрин-подобного гена TADHN мягкой пшеницы и участие АБК и 24-эпибрассинолида в активации его экспрессии//Физиол. раст. 2007. Т. 54. № 1. С. 131-136.

Аллагулова Ч.Р., Гималов Ф.Р., Шакирова Ф.М., Вахитов В.А. Дегидрины растений: их структура и предполагаемые функции // Биохимия. 2003. Т. 68. вып. 9. С. 1157-1165.

Бубякина В.В., Татаринова Т.Д., Пономарев А.Г., Перк A.A. Особенности сезонной динамики дегидринов Be tula Platyphylla sukacz., ассоциированные с формированием морозоустойчивости в условиях криолитозоны //Доклады РАН. 2011. Т. 439. № 6. С. 844-847.

Веселов Д.С., Маркова И.В., Кудоярова Г.В. Реакция растений на засоление и формирование солеустойчивости // Успехи совр. биол. 2007. Т. 127. С. 482-493.

Гумилевская H.A., Азаркович М.И. Идентификация и характеристика дегидринов в рекальцитрантных семенах конского каштана // Физиол. раст. 2010. Т. 57. №6. С. 918-924.

Калинкина Л.Г. Накопление пролина в клетках морской и пресноводной хлореллы в зависимости от концентрации NaCl в среде и интенсивности роста водорослей // Физиол. раст. 1985. Т.32. С.42-52.

Ласточкина O.B. Роль гормональных интермедиатов в проявлении антистрессового действия природных регуляторов роста на растения пшеницы. Автореф. дисс. канд. биол. наук. Уфа. 2011. 24 с.

Романенко A.C., Боровский Г.Б., Уколова И.В., Ломоватская Л.А. субклеточная локализация дегидринов в проростках растений пшеницы при низкотемпературной адаптации // Биол. мембраны. 2010. Т. 27. № 2. С. 156-165

Рупперт Э.Э. Зоология беспозвоночных: Функциональные и эволюционные аспекты. М.: Издательский центр «Академия», 2008, 496с.

Серегин И.В., Иванов В.Б. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения // Физиол. раст. 2001. Т. 48. С. 606-630.

Синькевич М.С., Сабельникова Е.П., Дерябин А.Н., Астахов Н.В., Дубинина И.М., Бураханова Е.А., Трунова Т.И. Динамика активности инвертазы и содержания Сахаров при адаптации растений картофеля к гипотермии// Физиол. раст. 2008. Т. 55. С. 501-506.

Таланова В.В., Титов А.Ф., Репкина Н.С., Топчиева Л.В. Гены холодового ответа COR/LEA участвуют в реакции растений пшеницы на действие тяжелых металлов // Доклады РАН. 2013. Т. 448. № 2. С. 242-245.

Титов А.Ф., Таланова В.В., КазнинаН.М., Лайдинен Г.Ф. Устойчивость растений к тяжелым металлам. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН. 172 с.

Трунова Т.И. Растение и низкотемпературный стресс. 64-е Тимирязевское чтение. 2006. М. Наука. 71с.

Туроверов К.К., Уверский В.Н., Кузнецова И.М. Нативные глобулярные и нативные частично или полностью неупорядоченные белки. Фолдинг, образование надмолекулярных комплексов, агрегация // Цитология. 2009. Т. 51. №3. С. 190-199.

Чернядьев И. И. Протекторное действие цитокининов на фотосинтетический аппарат и продуктивность растений при стрессе // Прикл. биохим. микробиол. 2009. Т. 45. № 4 С. 389-402.

Шакирова Ф.М., Аллагулова Ч.Р., Безрукова М.В., Гималов Ф.Р. Индукция экспрессии гена дегидрина TADHN и накопление абсцизовой кислоты в растениях пшеницы при гипотермии // Доклады РАН. 2005. Т. 400. № 4. С. 550-552.

Шакирова Ф.М., Авальбаев A.M., Чемерис А.В., Вахитов В.А. Гормональная регуляция транскрипции у растений // Мол. биол. 2002. Т. 36. С. 585-592.

Чжай Ч., Лань Дж., X. Ван X., Ли Л., Чэн С., Лю Г. К- сегменты дегидрина риса обладают антибактериальной активностью in vitro П Биохимия. 2011. Т. 76. С. 792-798.

Юлдашев Р.А. Регуляция 24-эпибрассинолидом метаболизма цитокининов в растениях пшеницы. Автореф. дисс. канд. биол. наук. Уфа. 2009. 24 с.

Abba S., Ghignone S,. Bonfante P. A dehydration-inducible gene in the truffle Tuber borchii identifies a novel group of dehydrins // BMC Genomics. 2006. V. 7. P. 39-53.

Abu-Abied M., Golomb L., Belausov E., Huang S., Geiger В., Kam Z., Staiger C.J.,. Sadot E. Identification of plant cytoskeleton-interacting proteins by screening for actin stress fiber association in mammalian fibroblasts // Plant J. 2006. V. 48. P. 367-379.

Adams M.D., Celniker S.E., Holt R.A. The genome sequence of Drosophyla melanogaster II Science. 2000. V. 287 P. 2185-2195.

Ahsan N., Renaut J., Komatsu S. Recent developments in the application of proteomics to the analysis of plant responses to heavy metals // Proteomics. 2009. V. 9. P. 2602-2621.

Ahuja I., de Vos R.C.H., Bones A.M., Hall R.D. Plant molecular stress responses face climate change // Trends Plant Sci. 2010. V. 15. P. 664-674.

Alban C., Job D., Douce R. Biotin metabolism in plants // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2000. V. 51. P. 17-47.

Ali B., Hasan S.A., Hayat S., Hayat Q., Yadav S., Fariduddin Q., Ahmad A. A role for brassinosteroids in the amelioration of aluminium stress through antioxidant system in mung bean (Vigna radiata L. Wilczek) // Environ. Exp. Bot. 2008. V. 62. P. 153-159.

Alpert P. Constraints of tolerance: why are desiccation-tolerant organisms so small or rare? // J. Exp. Biol. 2006. V. 209. P. 1575-1584.

Alsheikh M.K., Heyen B.J., Randall S.K. Ion binding properties of the dehydrin ERD14 are dependent upon phosphorylation // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 40882-40889.

Alsheikh M.K., Svensson J.T., Randall S.K. Phosphorylation regulated ion-binding is a property shared by the acidic subclass dehydrins // Plant Cell Environ. 2005. V. 28. P. 1114-1122.

Argueso C.T., Ferreira F.J., Kieber J.J. Environmental perception avenues: the interaction of cytokinin and environmental response pathways // Plant Cell Environ. 2009. V. 32. P. 1147-1160.

Aroca R., Vernieri P., Irigoyen J.J., Sanchez-Diaz M., Tognoni F., Pardossi A. involvement of abscisic acid in leaf and root of maize (Zea mays L.) in avoiding chilling-induced water stress // Plant Sci. 2003. V. 165. P. 671-679.

Azevedo R.A., Gratao P.L., Monteiro C.C., Carvalho R.F. What is new in the research on cadmium-induced stress in plants? // Food and Energy Security 2012. V. P. 133-140.

Bajguz A., Hayat. S. Effects of brassinosteroids on the plant responses to environmental stresses // Plant Physiol. Biochem. 2009. V 47 P. 1-8.

Baker J., Steele C., Dure L. III. Sequence and characterization of 6 Lea proteins and their genes from cotton // Plant Mol. Biol. 1988. V. 11. P. 277-291.

B artels D. Desiccation Tolerance studied in the resurrection plant Craterostigmaplantagineum //Integr. Comp. Biol. 2005. V. 45. P. 696-701.

Bartrina I., Otto E., Strnad M., Werner T., Schmulling T. Cytokinin regulates the activity of reproductive meristems, flower organ size, ovule formation, and thus seed yield in Arabidopsis thaliana II Plant Cell. 2011. V. 23. P. 69-80.

Bates S., Waldern R.P., Teare D. Rapid determination of free proline for water-stress studies //Plant and Soil. 1973. V. 39. P. 205-207.

Battaglia M., Olvera-Carrillo Y., Garciarrubio A., Campos F., Covarrubias A.A. The enigmatic LEA proteins and other hydrophilins // Plant Physiol. 2008. V. 148. P. 6-24.

Battista J.R., Park M.J., McLemore A.E. Inactivation of two homologues of proteins presumed to be involved in the desiccation tolerance of plants sensitizes Deinococcus radiodurans R1 to desiccation // Cryobiology. 2001. V. 43. P. 133 -139.

Beck E., Fetting S., Knake C., Hartig K., Bhattarai T. Specific and unspecific responses of plants to cold and drought stress // J. Biosci. 2007. V. 32(3). P. 501-510.

Bewley J.D., Reynolds T.L., Oliver M.J. Evolving strategies in the adaptation to desiccation: In Response of plants to cellular dehydration during environmental stress (T.J. Cose and E. Bray, eds). Rockville. Amer. Soc. Plant Physiol. 1993. P. 193-201.

Bomal C., Le V.Q., Tremblay F.M. Induction of tolerance to fast desiccation in black spruce (Picea mariana) somatic embryos: relationship between partial water loss, sugars, and dehydrins // Physiol. Plant. 2002. V. 115. P. 523-530.

Boothe J.G., de Beus M.D., Johnson-Flanagan A.M. Expression of a low-temperature-induces protein in Brassica napus II Plant Physiol. 1995. V. 108. P. 95-803.

Borovskii G.B., Stupnikova I.V., Antipina A.A., Downs C.A., Voinikov V.K.. Accumulation of dehydrin-like proteins in the mitochondria of cold- treated plants //J. Plant Physiol. 2000. V. 156. P. 797-800.

Borovskii G.B., Stupnikova I.V., Antipina A.I., Vladimirova S.V., Voinikov V.K. Accumulation of dehydrin-ike proteins in the mitochondria of cereals in response to cold, freezing, drought and ABA treatment // BMC Plant Biol. 2002. V. 2. P. 5.

Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248-254.

Bray E.A. Molecular responses to water deficit // Plant Physiol. 1993. V. 103. P. 1035-1040.

Bray E.A. Plant responses to water deficit // Trends Plant Sci. 1997. V. 2. P. 48-54.

Breton G., Danyluk J., Charron J. B, Sarhan F. Expression profiling and bioinformatic analyses of a novel stress regulated multispanning transmembrane protein family from cereals and Arabidopsis // Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 64-74.

Brini F., Hanin M., Lumbreras V., Irar S., Pages M., Masmoudi K. Functional characterization of DHN-5 a dehydrin showing a differential phosphorylation pattern in two Tunisian durum wheat (Triticum durum Desf.) varieties with marked differences in salt and drought tolerance // Plant Sci. 2007. V. 172. P. 20-28.

Browne J.A., Tunnacliffe A., Burnell A.M. Anhydrobiosis: plant desiccation gene found in a nematode // Nature. 2002. V. 416. P. 38.

Buitink J, Leprince O. Glass formation in plant anhydrobiotes: survival in the dry state // Cryobiology. 2004. V. 48. P. 215-220.

Campbell S.A., Close T.J. Dehydrins: genes, proteins, and associations with phenotypic traits //New Phytol. 1997. V.137. P. 61-74.

Carjuzaa P., Castellion M., Distefano A.J., Vas M., Maldonado S. Detection and subcellular localization of dehydrin-like proteins in quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) embryos // Protoplasma. 2008. V. 233. P 149-156.

Castillo J., Rodrigo M.I., Márquez J.A., Zúftniga Á., Franco L. A pea nuclear protein that is induced by dehydration belongs to the vicilin superfamily // Eur. J. Biochem. 2000. V. 267. P. 2156-2165.

r

Castillo J., Zúñniga A., Franco L., Rodrigo M.I. A chromatin-associated protein from pea seeds preferentially binds hi stones H3 and H4 // Eur. J. Biochem. 2002. V.269. P. 4641^1648.

Ceccardi T.L., Meyer N.C., Close T.J. Purification of a maize dehydrin // Protein expression and purification. 1994. V.5. P. 266-269.

Chen K., Renaut J., Sergeant K., Wei H., Aroca R. Proteomic changes associated with freeze-thaw injury and post-thaw recovery in onion {Allium cepa L.) scales //Plant Cell Envir. 2013. V. 36. P. 892-905.

Choi D.-W., Zhu B., Close T.J. The barley (Hordeum vulgare L.) dehydrin multigene family: sequence, allele types, chromosome assignment, and expression characteristics of 11 Dhn genes of cv. Dicktoo // Theor. Appl. Genet. 1999. V. 98. P. 1234-1247.

Choudhury S., Panda S.K. Role of salicylic acid in regulating cadmium induced oxidative stress in Oryza sativa L. roots // Bulg. J. Plant Physiol. 2004. V. 30. P. 95-110.

Chung S., Parish R.W. Combination interactions of multiple cis-elements regulating the induction of the Arabidopsis XER02 dehydrin gene by abscisic acid and cold // Plant J. 2008. V. 54. P. 15-29.

Ciaffi M., Paolacci A.R., D'Aloisio E., Tanzarella O.A., Porceddu E. Cloning and characterization of wheat PDI (Protein Disulfide Isomerase) homoeologous genes and promoter sequences // Gene. 2006. V. 366. P. 209-218.

Close T.J. Dehydrins: A commonalty in the response of plants to dehydration and low temperature // Physiol. Plant. 1997. V. 100. P. 291-296.

Close T.J. Dehydrins: Emergence of a biochemical role of a family of plant dehydration proteins // Physiol. Plant. 1996. V. 97. P. 795-803.

Close T.J., Fenton R.D., Moonan F. A view of plant dehydrins using antibodies specific to the carboxy terminal peptide // Plant Mol. Biol. 1993. V. 23. P. 279-286.

Close T.J., Kortt A.A., Chandler P.M. A cDNA-based comparison of dehydration-induced proteins (dehydrins) in barley and corn // Plant Mol. Biol. 1989. V.13.P. 95-108.

Collins C.H., Clegg J.S. A small heat-shock protein, p26, from the crustacean Artemia protects mammalian cells (Cos-1) against oxidative damage // Cell Biol. Int. 2004. V. 28. P. 449-55.

Cumming A.C. Developmental regulation of gene expression in wheat embryos. Molecular cloning of a DNA sequence encoding the earlymethionine labelled (Em) polypeptide // Eur. J. Biochem. 1984. V. 145. P. 351-357.

Dalai M., Tayal D., Chinnusamy V., Bansal K.C. Abiotic stress and ABA-inducible Group 4 LEA from Brassica napus plays a key role in salt and drought tolerance // J. Biotechnol. 2009. V. 139. P. 137-145.

DalCorso G., Farinati S., Maistri S., Furini A. How plants cope with cadmium: staking all on metabolism and gene expression // J. Integr. Plant Biol. 2008. V. 50. P. 1268-1280.

Danyluk J., Perron A., Houde M., Limin A., Fowler B., Benhamou N., Fathey S. Accumulation of an acidic dehydrin in the vicinity of the plasma membrane during cold acclimation of wheat // Plant Cell. 1998. V. 10. P. 623-638.

Deng Z., Zhang X., Tang W., Oses-Prieto J.A., Suzuki N., Gendron J.M., Chen H., Guan S., Chalkley R.J., Peterman T.K., Burlingame A.L., Wang Z.-Y. A Proteomics study of brassinosteroid response in arabidopsis // Mol. Cell. Proteom. 2007. V. 6. P. 2058-2071.

Des Marais D.L., Juenger T.E. Pleiotropy, plasticity, and the evolution of plant abiotic stress tolerance // Ann. N.Y. Acad. Sci. 2010. V. 1206. P. 56-79.

Dunker A. K., Lawson J. D., Brown C. J., Williams R.M., Romero P., Oh J. S., Oldfield C.J., Campen A.M., Ratliff C.M., Hipps K.W., Ausio J., Nissen M.S., Reeves R., Kang C., Kissinger C.R., Bailey R.W., Griswold M.D., Chiu W.,

Garner E.C., Obradovic Z.. Intrinsically disordered protein // J. Mol. Graph. Model. 2001. V. 19. P. 26-59.

Dure L. III. In Response of plants to cellular dehydration during environmental stress (Eds. T.J. Cose and E. Bray). Rockville: Amer. Soc. Plant Physiol. 1993. P. 91-103.

Egerton-Warburton L.M., Balsamo R.A., Close T.J. Temporal accumulation and ultrastructural localization of dehydrins in Zea mays II Physiol. Plant. 1997. V. 101. P. 545-555.

Eichinger L., Pachebat J.A, Glockner G., Rajandream M.A., Sucgang R. The genome of the social amoeba Dictyostelium discoideum // Nature. 2005. V. 435. P. 43-57.

Eriksson S.K., Kutzer M., Procek J., Grobner G., Harryson P. Dehydrin Lti30, a cold-induced plant stress protein // Plant Cell. 2011. V. 23. P. 2391-2404.

Eriksson S.K., Harryson. Dehydrins: molecular biology, structure and function // Plant Desiccation Tolerance, Ecological Studies. 2011. P. 289-304.

Espelund, Saeboe-Larssen S., Hughes D.W., Galau G.A., Larsen F., Jakobsen KS. Late embryogenesis-abundant genes encoding proteins with different numbers of hydrophilic repeats are regulated differentially by abscisic acid and osmotic stress // Plant J. 1992. V. 2. P. 241-252.

Fambrini M., Cionini G., Pugliesi C. Acquisition of high embryogenic potential in regenerated plants of Helianthus annuus x H. tuberosus 11 Plant Cell Tiss. Org. Cult. 1997. V. 51. P. 103-110.

Frank W., Munnik T., Kerkmann K., Salamini F., Bartels D. Water deficit triggers phospholipase D activity in the resurrection plant Craterostigma plantagineum II Plant Cell. 2000. V. 12. P. 111-123.

Fu F.Q., Mao W.H., Shi K., Zhou Y.H., Asami T., Yu J.Q. A role of brassinosteroids in early fruit development in cucumber // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 2299-2308.

Fusco N., Micheletto L., Dal Corso G., Borgato L., Furini A. Identification of cadmium-regulated genes by cDNA-AFLP in the heavy metal accumulator Brassica juncea L. // J. Exp. Botany. 2005. V. 56. P. 3017-3027.

Galau G.A., Wang H.Y., Hughes D.W. Cotton Lea5 and Lea74 encode atypical Late Embryogenesis-Abundant proteins // Plant Physiol. 1993. V. 101. P. 695-696.

Galau G.A., Hughes D.W., Dure L. Ill Abscisic acid induction of cloned cotton late embryogenesis abundant (Lea) mRNAs // Plant Mol. Biol. 1986. V. 7. P. 155-170

Garay-Arroyo A., Colmenero-Flores J.M., Garciarrubio A., Covarrubias A.A. Highly hydrophilic proteins in prokaryotes and eukaryotes are common during conditions of water deficit // J. Biol. Chem. 2000. V. 275. N. 8. P. 5668-5674.

Gasulla F., De Nova P.G., Carrasco A.E., Zapata J.M., Barreno E., Guera A. Dehydration rate and time of desiccation affect recovery of the lichenic algae Treboiaia erici: alternative and classical protective mechanisms // Planta. 2009. V. 231. P. 195-220.

Gaubier P., Raynal M., Hull G., Huestis G., Gellet F., Arenas C., Pages M., Delseny M. Two different Em-like genes are expressed in Arabidopsis thaliana seeds during maturation // Mol Gen Genet. 1993. V. 238. P. 409-418.

Gimenez M. J., Piston F., Atienza S. G. Identification of suitable reference genes for normalization of qPCR data in comparative transcriptomics analyses in the Triticeae // Planta. 2011. V. 233. P. 163-173.

Goday A., Jensen A.B., Culianez-Macia F.A., Alba M.M., Figueras M., Serratosa J., Torrent M., Pages M. The maize abscisic acid-responsive protein Rabl7 is located in the nucleus and interact with nuclear localization signals // Plant Cell. 1994. V.6. P. 361-360.

Godoy J., Lunar R., Torres-Schumann S., Moreno J., Rodrigo R.M., Pintor-Toro J.A. Expression, tissue distribution and subcellular localization of dehydrin TAS14 in salt-stressed tomato plants //Plant. Mol. Biol. 1994. V. 26. P1921-1934.

Gosti F., Bertauche N., Vartanian, N., Giraudat J. Abscisic aciddependent and independent regulation of gene expression by progressive drought in Arabidopsis thaliana II Mol. Gen. Genet. 1995. V. 246. P. 10-18.

Goyal K. Walton L.J., Tunnacliffe A. LEA proteins prevent protein aggregation due to water stress // Biochem. J. 2005a. V. 388. P. 151-157

Goyal K., Browne J.A., Burnell A.M., Tunnacliffe A. Dehydration-induced tps gene transcripts from an anhydrobiotic nematode contain novel spliced leaders and encode atypical GT-20 family proteins // Biochimie. 2005b. V. 87. P. 565-74

Goyal K., Tisi L., Basran A., Browne J., Burnell A., Zurdo J., Tunnacliffe A. Transition from natively unfolded to folded state induced by desiccation in an anhydrobiotic nematode protein // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 12977-12984.

Grelet J., Benamar A., Teyssier E., Avelange-Macherel M.H., Grunwald D., Macherel D. Identification in pea seed mitochondria of a late-embryogenesis abundant protein able to protect enzymes from drying // Plant Physiol. 2005. V. 137. P. 157-167.

Gusta L. V, Wisniewski M. Understanding plant cold hardiness: an opinion // Physiol. Plant. 2013. V. 147. P. 4-14.

Hand S. C., Menze M. A., Toner M., Boswell L., Moore D. LEA proteins during water stress: not just for plants anymore // Annu. Rev. Physiol. 2011. V. 73. P. 115-134.

Hanin M, Faical В., Chantal E., Yosuke Т., Shin Т., Masmoudi K. Plant dehydrins and stress tolerance versatile proteins for complex mechanisms // Plant Signal. Behav. 2011. V. 6. P. 1503-1509.

Нага M., Fujinaga M., Kuboi T. Radical scavenging activity and oxidative modification of citrus dehydrin // Plant Physiol. Biochem. 2004. V. 42. P. 657-662.

Нага M, Shinoda Y, Tanaka Y, Kuboi T. DNA binding of citrus dehydrin promoted by zinc ion // Plant Cell Environ. 2009. V. 32. P. 532-41.

Нага M, Terashima S, Kuboi T. Characterization and cryoprotective activity of cold-responsive dehydrin from Citrus unshiu I I J Plant Physiol. 2001. V. 158. P. 1333-1339.

HaraM. The multifunctionality of dehydrins // Plant Signal Behav. 2010. V. 5. P. 503-508.

Нага M., Kondo M., Kato T. A KS-type dehydrin and its related domains reduce Cu-promoted radical generation and the histidine residues contribute to the radical-reducing activities // J. Exp. Bot. 2013. V. 64. P. 1615-1624.

Hassinen V.H., Tervahauta A.I., Schat H., Karenlampi S.O. Plant metallothioneins - metal chelators with ROS scavenging activity? // Plant Biol. 2011. V. 13. P. 225-232.

Hayat Q, Hayat S, Irfan M, Ahmad A. Effect of exogenous salicylic acid under changing environment: a review // Environ. Exp. Bot. 2010a. V. 68. P. 14-25.

Hayat S., Hasan S.A., Hayat Q., Ahmad A. Brassinosteroids protect Lycopersicon esculentum from cadmium toxicity applied as shotgun approach // Protoplasma 2010b V. 239. P. 3-14.

Hayat S., Maheshwari P., Wani A.S., Irfan M., Alyemeni M.N., Aqil A. Comparative effect of 28 homobrassinolide and salicylic acid in the amelioration of NaCl stress in Brassica juncea L. // Plant Physiol. Biochem. 2012. V. 53. P. 61-68.

Heyen B.J., Alsheikh M.K., Smith E.A., Torvik C.F., Seals D.F., Randall S.K. The calcium-binding activity of a vacuole-associated, dehydrin-like protein is regulated by phosphorylation // Plant Physiol. 2002. V. 130. P. 675-87

Hincha D.K., Talhamer A. LEA proteins: lDPs with versatile functions in cellular dehydration tolerance //Biochem. Soc. Trans. 2012. V. 40. P. 1000-1003.

Hoecstra F.A., Golovina E.A., Tetteroo F.A., Wolkers W.F. Induction of desiccation tolerance in plant somatic embryos: how exclusive is the protective role of sugars? // Cryobiology. 2001. V. 43. P. 140-150.

Honjoh K., Yoshimoto M., Joh Т., Kajiwara Т., Miyamoto Т., Hatano S. Isolation and characterization of hardening-induced proteins in Chlorella vulgaris C-27: identification of late embryogenesis abundant proteins // Plant Cell Physiol. 1995. V. 36. 1421-1430.

Hossain A.M., Piyatida P., Teixeira da Silva J.A., Fujita M. Molecular mechanism of heavy metal toxicity and tolerance in plants: central role of glutathione in detoxification of reactive oxygen species and methylglyoxal and in heavy metal chelation//J. Botany. 2012. doi: 10.1155/2012/872875.

Houde M., Danyluk J., Laliberte J.-F., Rassart E., Dhindsa K.S., Sarhan F. Cloning, characterization, and expression of a cDNA encoding a 50-kilodalton protein specifically induced by cold acclimation in wheat // Plant Physiol. 1992. V.99. P. 1381-1387.

Houde M., Daniel C., Lachapelle M., Allard F., Laliberte S., Sarhan F. Immunolocalization of freezing-tolerance-associated proteins in the cytoplasm and nucleoplasm of wheat crown tissues // Plant J. 1995. V. 8. P. 583- 593.

Huang X., Zheng G.S. Dai S.I., Gai S.P. Identification of differentially expressed genes associated with bud dormancy release in tree peony (Paeonia suffruticosa) by expression subtractive hybridization // Forest Stud. China. 2008. V.10. P. 88-94.

Hundertmark M., Buitink J., Leprince O., Hincha D.K. The reduction of seed-specific dehydrins reduces seed longevity Arabidopsis thaliana // Seed Sci. Res. 2011. V. 21. P. 165-173.

Hundertmark M., Hincha D.K. LEA (late embryogenesis abundant) proteins and their encoding genes in Arabidopsis thaliana // BMC Genomics. 2008. V. 9. P. 118-139.

Ingram J, Bartels D. The molecular basis of dehydration tolerance in plants // Annu Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1996. V. 47: P. 377-403.

Ismail A.M., Hall A.E., Close T.J. Purification and partial characterization of a dehydrin involved in chilling tolerance during seedling emergence of cowpea //Plant Physiol. 1999. V. 120. P. 237-244.

Israelachvili J., Wennerstron H. Role of hydration and water structure in biological and colloidal interactions //Nature. 1996. V.379. P. 21-225.

Iturriaga G., Cushmanb M.F., Cushmanb J.C. An EST catalogue from the resurrection plant Selaginella lepidophylla reveals abiotic stress-adaptive genes // Plant Sci. 2006. V. 170. P 1173-1184.

Ivanova A., Krantev A., Stoynova Zh., Popova L. Cadmium-induced changes in maize leaves and the protective role of salicylic acid // Gen. Appl. Plant Physiol. 2008. V. 34. P. 149-158.

Jarvis S.B., Taylor M.A., MacLeod M.R., Davies H.V. Cloning and characterization of the cDNA clones of three genes that are differentially expressed during dormancy breakage in the seeds of Douglas fir (Pseudotsuga menziesii) // J. Plant Physiol. 1996. V. 147. P. 559-566.

Jiang Y., Huang B. Protein alteration in tall fescue in response to drought stress and abscicic acid // Crop Sci. 2002. V. 42. P. 202-207.

Jiménez J.Á., Alonso-Ramírez A., Nicolás C. Two cDNA clones (FsDhnl and FsClol) up-regulatedby ABA are involved in drought responses in Fagus sylvatica L. seeds // J. Plant Physiol. 2008. V. 165. P. 1798-1807.

Kagale S., Divi U. K., Krochko J.E., Keller W.A., Krishna P. Brassinosteroid confers tolerance in Arabidopsis thaliana and Brassica napus to a range of abiotic stresses //Planta. 2007. V. 225. P. 353-364.

Karlson, D.T., Fujino, T., Kimura, S., Baba, K., Itoh, T. and Ashworth, E.N. Novel plasmodesmata association of dehydrin-like proteins in cold acclimation red-osier dogwood (Cornus sericea) II Tree Physiol. 2003. V. 23. P. 759-767.

Kaye, C., Neven, L., Hofig, A., Li, Q.B., Haskell, D. and Guy, C. Characterization of a gene for spinach CAP 160 and expression of two spinach cold-acclimation proteins in tobacco//Plant Physiol. 1998. V. 116. P. 1367-1377.

Kazuoka T., Odeda K. Purification and characterization of COR85-oligomeric complex from cold acclimated spinach // Plant Cell Physiol. 1994. V. 35. P. 601-611.

Kim S.Y., Kim B.H., Lim C.J., Lim C.O., Nam K.H. Constitutive activation of stress-inducible genes in a brassinosteroid-insensitive 1 (bril) mutant results in higher tolerance to cold // Physiol. Plant. 2010a. V. 138. P. 191-204.

Kim T.-W., Wang Z.-Y. Brassinosteroid signal transduction from receptor kinases to transcription factors 11 Annu. Rev. Plant Biol. 2010b. V. 61. P. 681-704.

Knight H., Zarka D.G., Okamoto H., Thomashow M.E., Knight M.R. Abscisic acid induces CBF gene transcription and subsequent induction of cold-regulated genes via the CRT promoter element I I Plant Physiol. 2004. V. 135. P. 1710-1717.

Koag M.C., Fenton R.D., Wilkens S., Close T.J. The binding of maize DHN1 to lipid vesicles. Gain of structure and lipid specificity // Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 309-316.

Koag M.C, Wilkens S., Fenton R.D., Resnik J., Vo E., Close T.J. The K-segment of maize DfiNl mediates binding to anionic phospholipid vesicles and concomitant structural changes //Plant Physiol. 2009. V. 150. P. 1503-1514.

Koike M., Takezawa D., Arakawa K., Yoshida S. Accumulation of 19 kDa plasma membrane polypeptide during induction of freezing tolerance in wheat suspension cultured cells by abscisic acid // Plant Cell Physiol. 1997. V. 38. P. 707-716.

Kosova K., Prasil T.T., Vitamvas P. Role of Dehydrins in Plant Stress Response // Handbook of Plant and Crop Stress. 2010. P. 239-285

Kosova K., Vitamvas P., Planchon S., Renaut J., Vankova R., Prasil I.T. Proteome analysis of cold response in spring and winter wheat (Triticum aestivum) crowns reveals similarities in stress adaptation and differences in regulatory processes between the growth habits // J. Proteom. Res. 2013. DOI: 10.1021/pr400600g

Kosova K., Prasil I.T., Vitamvas P., Dobrev P., Motyka V., Flokova K., Novak O., Tureckova V., Rolcik J., Pesek B., Travnickova A., Gaudinova A., Galiba G., Janda T., Vlasakova E., Prasilova P., Vankova R. Complex phytohormone responses during the cold acclimation of two wheat differing in cold tolerance, winter Samanta and spring Sandra cultivars // J. Plant Physiol. 2012. V. 169. P. 567-576.

Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. Expression of dehydrins in wheat and barley under different temperatures // Plant Sci. 201 la. V. 180. P. 46-52.

Kosova K., Vitamvas P., Prasil I.T. The role of dehydrins in plant response to cold //Biol. Plant. 2007. V. 51. P. 601-617.

Kovacik J., Klejdus B. Dynamics of phenolic acids and lignin accumulation in metal-treated Matricaria chamomilla roots // Plant Cell Rep. 2008. V. 27. P. 605-615.

Kovacs D., Kalmar E., Torok Z., Tompa P. Chaperone activity of ERD10 and ERD14, two disordered stressrelated plant proteins // Plant Physiol. 2008. V. 147. P. 381-90

Kovacs Z., Simon-Sarkadi L., Sovany C., Kirsch K., Galiba G., Kocsy G. Differential effects of cold acclimation and abscisic acid on free amino acid composition in wheat // Plant Sci. 2011. V. 180. P. 61-68.

Kranner I., Minibayeva F.V., Beckett R.P., Seal C.E. What is stress? Concepts, definitions and applications in seed science // New Phytol. 2010. V. 188. P. 655-673.

Krantev A., Yordanova R., Janda T., Szalai G., Popova L. Treatment with salicylic acid decreases the effect of cadmium on photosynthesis in maize plants // J. Plant Physiol. 2008. V. 165. P. 920-931.

Kriiger C., Berkowith O., Stephan U.W, Hell R. A metal-binding member of the late embryogenesis abundant protein family transports iron in the phloem of Ricuinus communis L. 11 J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 25062-25062.

Ktipper H., Parameswaran A., Leitenmaier B., Trtilek M., Setlik I. Cadmium-induced inhibition of photosynthesis and long-term acclimation to cadmium stress in the hyperaccumulator Thlaspi caerulescens II New Phytol. 2007. V. 175. P. 655-674.

Kurepin L. V., Qaderi M. M., Back T. G., Reid D. M., Pharis R. P. A rapid effect of applied brassinolide on abscisic acid concentrations in Brassica napus leaf tissue subjected to short-term heat stress // Plant Growth Regul. 2008. V. 55. P. 165-167.

Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 // Nature. 1970. V. 227(5259). P. 680-685.

Lang V., Palva E.T. The expression of a ra^-related gene, rabl8, is induced by abscisic acid during the cold-acclimation process of Arabidopsis thaliana (L.) I I Heynh. Plant Mol. Biol. 1992. V. 20. P. 951-962.

Lee K., Bae D.W., Kim S.H., Han H.J., Liu X., Park H.C., Lee S.Y., Chung W.S., Lim C.O. Comparative proteomic analysis of the short-term responses of rice roots and leaves to cadmium // J. Plant Physiol. 2010. V. 167. P. 161-168.

Levi A., Panta G.R., Parmentier C.M., Muthalif M.M., Arora R., Shanker S., Rowl L. Complementary DNA cloning, sequencing, expression of an unusual dehydrin from blueberry floral buds // Physiol. Plant. 1999. V. 107. P. 98-109.

Layton B., Boyd B., Tripepi M., Bitonti B., Norman M., Dollahon R., Balsamo R. Dehydration-induced expression of a 31- kDa dehydrin in polypodium polypodiodes (polypodiaceae) may enable large reversible deformation of cell walls // Amer. J. Bot. 2010. V. 97(4). P. 535-544.

Li B., Zhang C., Cao B., Qin G., Wang W., Tian S. Brassinolide enhances cold stress tolerance of fruit by regulating plasma membrane proteins and lipids // Amino Acids. 2012. V. 43. P. 2469-2480.

Li J. Regulation of the nuclear activities of brassinosteroid signaling // Curr. Opin. Plant Biol. 2010. V. 13. P. 540-547.

Li J., Chory J. Brassinosteroid actions in plants // J. Exp. Bot. 1999. V. 50. P. 275-282.

Li R., Brawley S.H., Close T.J. Proteins immunologically related to dehydrins in Fucoid algae // J. Phycol. 1998. V. 34. P. 642-650.

Lisse T., Bartels D., Kalbitzer H.R., Jaenicke R. The recombinant dehydrin-like desiccation stress protein from the resurrection plant Craterostigma plantagineum displays no defined threedimensional structure in its native state // Biol. Chem. 1996. V.377. P. 555-561.

Litis J.C. Colwell G.W., Chakerian R.L., Quatrano R.S. The nucleotide sequence of a cDNA clone encoding the wheat Em protein // Nucl. Acids Res. 1987. V. 15. P. 3607-3618.

Mansiaux Y., Joseph AP., Gelly J-C., de Brevern A.G. Assignment of polyProline It conformation and analysis of sequence - structure relationship // PLoS ONE. 2011. 6(3): el8401. doi: 10.1371/journal.pone.0018401.

Martin J., Mayhew M., Langer T., Hartl F.U. The reaction cycle of GroEL and GroES in chaperonin assisted protein folding // Nature. 1993. V. 366. P. 228-233.

Mehta P.A., Rebala K.C., Venkataraman G., Parida A. A diurnally regulated dehydrin from Avicennia marina that shows nucleo-cytoplasmic localization and is phosphorylated by Casein kinase 11 in vitro 11 Plant Physiol. Biochem. 2009. V. 47. P. 701-709.

Miller G., Suzuki N., Ciftci-Yilmaz S., Mittler R. Reactive oxygen species homeostasis and signaling during drought and salinity stresses // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 453-467.

Mouillon J.M., Eriksson S.K., Harryson P. Mimicking the plant cell interior under water stress by macromolecular crowding: disordered dehydrin proteins are highly resistant to structural collapse // Plant Physiol. 2008. V. 148. P. 1925-37.

Mouillon J.M., Gustafsson P., Harryson P. Structural investigation of disordered stress proteins: comparison of full-length dehydrins with isolated peptides of their conserved segments //Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 638-50.

Moura J.C., Bonine C.A., de Oliveira F.V.J., Dornelas M.C., Mazzafera P. Abiotic and biotic stresses and changes in the lignin content and composition in plants // Journal of Integr. Plant Biol. 2010. V. 52 (4). P. 360-376.

Mueller J. P., Bukusoglu G., Sonenshein A. L. Transcriptional regulation of Bacillus subtilis glucose starvationinducible genes: Control of gsiA by the ComP ComA signal transduction system // Journal of Bacteriology. 1992. V. 174. P. 4361-4373.

Mueller J.K., Heckathorn S.A., Fernando D. Identifcation of a chloroplast dehydrin in leaves of mature plants // Int. J. Plant Sci. 2003. V. 164(4). P. 535-542

Mundy J., Chua N.-H. / Abscisic acid and water stress induce the expression of a novel rice // EMBO J. 1988. V.7. P. 2279-2286.

Munnik T. Phosphatide acid: an emerging plant lipid second messenger // Trends Plant Sci. 2001. V. 6. P. 227-233

Munns R., TesterM. Mechanisms of salinity tolerance // Annu. Rev. Plant Biol. 2008. V. 59. P. 651-81

Muñoz-Mayor A., Pineda B., Garcia-Abellán J.O., Antón T., Garcia-Sogo B, Sanchez-Bel P., Flores F.B., Atares A., Angosto T., Pintor-Toro J.A., Moreno V., Bolarin M.C. Overexpression of dehydrin tasl4 gene improves the osmotic stress imposed by drought and salinity in tomato 11 J. Plant Physiol. 2012. V. 169(5). P. 459-468.

Müssig C. Brassinosteroid-promotes growth 11 Plant Biol. 2005. V. 7. P. 110-117.

Natali L., Giordani T., Lercari B., Maestrini P., Cozza R., Pangaro T., Vernieri P., Martinelli F., Cavallini A. Light induces expression of a dehydrin-encoding gene during seedling de-etiolation in sunflower {Helianthus annuus L.) // J. Plant Physiol. 2007. V. 164. P. 263-273.

NDong C., Danyluk J., Wilson K.E., Pocock T., Huner N.P., Sarhan F. Cold-regulated cereal chloroplast late embryogenesis abundant-like proteins: molecular characterization and functional analyses // Plant Physiol. 2002. V. 129. P. 1368-1381.

Neven L., Haskell G., D.W., Hofig A., Li Q.B, Guy C.L. Characterization of a spinach gene responsive to low- temperature and water-stress // Plant Mol. Biol. 1993. V. 21. P. 291-305.

Nevo E., Chen G. Drought and salt tolerances in wild relatives for wheat and barley improvement // Plant Cell Environ. 2010. V. 33. P. 670-685.

Nylander M., Svensson J., Palva E.T., Welin B.V. Stress-induced accumulation and tissue-specific localization of dehydrins in Arabidopsis thaliana //Plant Mol. Biol. 2001. V. 45(3). P. 263-279.

Obata T., Fernie A.R. The use of metabolomics to dissect plant responses to abiotic stresses // Cell. Mol. Life Sci. 2013. V. 69. P. 3225-3243.

Pal M., Horvath E., Janda T., Paldi E., Szalai G. Physiological changes and defense mechanisms induced by cadmium stress in maize // J. Plant Nutr. Soil Sci. 2006. V. 169. P. 239-246.

Pearce R.S., Ashworth E.N. Cell shape and localization of ice in leaves of overwintering wheat during frost stress in the field // Planta. 1992. V. 188. P. 324331.

Pearce R.S. Extracellular ice and cell shape in frost-stressed cereals leaves: a low temperature scanning-electron microscopy study // Planta. 1988. V. 175. P. 313-324.

Pedron L., Baldi P., Hietala A.M., La Porta N. Genotype-specific regulation of cold-responsive genes in cypress (Cupressus sempervirens L.) // Gene 2009. V. 437. P. 45-53.

Pelah D., Cohen E. Cellular response of Chlorella zofingiensis to exogenous selenium // Plant Growth Regulation. 2005. V. 45. P. 225-232.

Peleg Z., Reguera M., Tumimbang E., Walia H., Blumwald E. Cytokinin-mediated source/sink modifications improve drought tolerance and increase grain yield in rice under water-stress // Plant Biotech. J. 2011. V. 9. P. 747-758.

Peng Y., Reyes J.L., Wei H., Yang Y., Karlson D., Covarrubias A.A., Krebs S.L., Fessehaie A., Arora R. RcDhn5, a cold acclimationresponsive dehydrin from Rhododendron catawbiense rescues enzyme activity from dehydration effects in vitro and enhances freezing tolerance in RcDhn5- overexpressing Arabidopsis plants //Physiol. Plant. 2008. V. 134. P. 583-597.

Plana M., Itarte E., Eritja R., Goday A., Pages M., Martinez M.C. Phosphorylation of maize RAB-17 protein by casein kinase-2 // J. Biol. Chem. 1991. V. 266. P. 22510-22514.

Popova L.P., Maslenkova L.T., Yordanova R.Y., Ivanova A.P., Krantev A.P. Exogenous treatment with salicylic acid attenuates cadmium toxicity in pea seedlings //Plant. Physiol. Biochem. 2009. V. 47(3). P. 224-31.

Potters G., Pasternak T.P., Guisez Y., Jansen M.K. Different stresses, similar morphogenic responses: integrating a plethora of pathways // Plant Cell Environ. 2009. V. 32. P. 158-169.

Puhakainen T., Hess M.Y., Makela P., Svensson J., Heino P., Palva E.T. Overexpression of multipledehydrin genes enhances tolerance to freezing stress in Arabidopsis II Plant. Mol. Biol. 2004. V. 54. P. 743-753.

Rady M.M. Effect of 24-epibrassinolide on growth, yield, antioxidant system and cadmium content of bean {Phaseolus vulgaris L.) plants under salinity and cadmium stress 11 Scien. Horticul. 2011. V. 129. P. 232-237.

Rahmana L.N., Mckayb F., Giulianib M., Quirkc A., Moffattd B.A., Harauza G., Dutcher J.R. Interactions of Thellungiella salsuginea dehydrins TsDHN-1 and TsDHN-2 with membranes at cold and ambient temperatures -Surface morphology and single-molecule force measurements show phase separation, and reveal tertiary and quaternary associations // Biochim. Biophys. Acta. 2013. V. 1828. P. 967-998.

Rajjou L., Belghazi M., Huguet R., Robin C., Moreau A., Job C., Job D. Proteomic investigation of the effect of salicylic acid on Arabidopsis seed germination and establishment of early defense mechanisms // Plant Physiol. 2006. V. 141. P. 910-923.

Raynal M., Guilleminot J., Gueguen, C., Cooke R., Delseny M., Gruber V. Structure, organization and expression of two closely related novel Lea (late embryogenesis abundant) genes in Arabidopsis thaliana II Plant Mol. Biol. 1999. V. 40. P. 153-165.

Reyes J. L., Rodrigo M.J., Colmenero-Flores J. M., Gil J. V., Garay-Arroyo A., Campos F., Salamini F., Bartels D., Covarrubias A. A. Hydrophilins from distant organisms can protect enzymatic activities from water limitation effects in vitro II Plant Cell Environ. 2005. V. 28. P. 709-718.

Richard S., Morency M.J., Drevet C., Jouanin L., Seguin A. Isolation and characterization of a dehydrin gene from white spruce induced upon wounding, drought and cold stress // Plant Mol. Biol. 2000. V.l. P. 1-10.

Riera M., Figueras M., Lopez C., Goday A., Pages M. Protein kinase CK2 modulates developmental functions of the abscisic acid responsive protein Rabl7 from maize //Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. V. 101. P. 9879-9884.

Rinne P., Kaikuranta P., Plas L., Schoot C. Dehydrins in cold-acclimated apices of birch (Betula pubescens Ehrh.): production, localization and potential role in rescuing enzyme function during dehydration // Planta. 1999. V. 209. P. 377-388.

Robertson A.J., Weninger A., Wilen R.W., Fu P., Gusta L. V. Comparison of dehydrin gene expression and freezing tolerance in Bromus inermis and Secale cereale grown in controlled environments, hydroponics, and the field // Plant Physiol. 1994. V. 106. P. 1213-1216.

Rock C.D., Sakata Y., Quatrano R.S. Stress Signaling: The Role of Abscisic Acid (ABA) // Abiotic Stress Adaptation in Plants: Physiological, Molecular and Genomic Foundation // Eds Pareek A., Sopory S.K., Bohnert H.J., Govindjee. Springer Science + Business Media. 2010. Part 1. P. 33-73.

Rohrig H., Schmidt J., Colby T., Brautigam A., Hufhagel P., Bartels D. Desiccation of the resurrection plant Craterostigma plantagineum induces dynamic changes in protein phosphorylation // Plant Cell Environ. 2006. V 8. P. 1606-1617.

Rorat T., Grygorowicz W.J., Irzykowski. P.W. Rey P. Expression of KS-type dehydrins is primarily regulated by factors related to organ type and leaf developmental stage during vegetative growth // Planta. 2004. V. 218. P. 878-885.

Rorat T., Szabala B.M., Grygorowicz W.J., Wojtowicz B., Yin Z., Rey P. Expression of SK3-type dehydrin in transporting organs is associated with cold acclimation in Solanum species //Planta. 2006. V. 224. P. 205-221

Ruelland E., Zachowski A. How plants sense temperature // Environ. Exper. Bot. 2010. V. 69. P. 225-232.

Rurek M. Diverse accumulation of several dehydrin-like proteins in cauliflower (Brassica oleracea var. botrytis), Arabidopsis thaliana and yellow lupin (.Lupinus luteus) mitochondria under cold and heat stress // Plant Biology. 2010. V. 10. P. 181.

Saavedra L., Svensson J., Carballo V., Izmendi D., Welin B., Vidal S. A dehydrin gene in Physcomitrella patens is required for salt and osmotic stress tolerance // The Plant J. 2006. V. 45. P. 237-249

Sales K., Brandt W., Rumbak E., Lindsey G. The LEA-like protein HSP 12 in Saccharomyces cerevisiae has a plasma membrane location and protects membranes against desiccation and ethanol-induced stress // Biochim. Biophys. Acta. 2000. V. 1463. P. 267-278.

Sambrooke J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning. A laboratory Manual. Gold Spring Harbor Lab. Press. 1989. 1626 p.

Sánchez-Ballesta M.T., Rodrigo M., Lafuente M.T., Granell A., Zacharias L. Dehydrin from citrus, which confers in vitro dehydration and freezing protection activity, is constitutive and highly expressed in the flavedo of fruit but responsive to cold and water stress in leaves // J. Agrie. Food. Chem. 2004. V. 52. P. 19501957.

Sarhan F., Ouellet F., Vazquez-Tello A. The wheat wcs!20 gene family. A useful model to understand the molecular genetics of freezing tolerance in cereals 11 Physiologia Plantarum. 1997. V.101. P. 439-445.

Sasse J.M. Physiological actions of brassinosteroids: an update // J. Plant Growth Regul. 2003. V. 22. P. 276-288.

Sevillano L., Sanchez-Ballesta M.T., Romojaro F., Flores F.B. Physiological, hormonal and molecular mechanisms regulating chilling injury in horticultural species. Post harvest technologies applied to reduce its impact // J. Sci. Food Agrie. 2009. V. 89. P. 555-573.

Shakirova F.M. Role of hormonal system in manifestation of growth promoting and antistress action of salicylic acid // Salicylic acid - a plant hormone. The Netherlands: Springer. 2007. P. 69 - 89.

Shakirova F. M., Avalbaev A.M., Bezrukova M.V., Kudoyarova G.R. Role of endogenous hormonal system in the realization of the antistress action of plant growth regulators on plants // Plant Stress. 2010. V.4. P. 32-38.

Shakirova F., Sakhabutdinova A., Bezrukova M., Fatkhutdinova D., Fatkhutdinova R. Changes in the hormonal status of wheat seedlings induced by salicylic acid and salinity // Plant Science. 2003. V. 164, №3. P. 317-322.

Shakirova F.M., Avalbaev A.M., Bezrukova M.V., Fatkhutdinova R.A., MaslennikovaD.R., Yuldashev R.A., Allagulova C.R., Lastochkina O.V. Hormonal intermediates in the protective action of exogenous phytohormones in wheat plants under salinity // Ch. 9. In. Phytohormones and Abiotic Stress Tolerance in Plants. Ed. N.A. Khan, R. Nazar, N. lqbal, N.A. Anjum. Springer. 2012. P. 185-228.

Shakirova F.M., Bezrukova M.V., Maslennikova D.R. Endogenous ABA as a hormonal intermediate in the salicylic acid induced protection of wheat plants against toxic ions // Ch. 7. In: Salicylic acid. Plant growth and development. S. Hayat, A. Ahmad, M.N. Alyemini (eds.). Springer Science+Business Media Dordrecht. 2013. P. 119-140.

Shen Q., Uknes S.J., Ho T.H. J Hormone response complex in a novel abscisic acid and cycloheximide-inducible barley gene // Biol Chem. 1993. V. 268(31). P. 23652-23660.

Shen Y., Tang M.-J., Hu Y.-L., Lin Z.-P. Isolation and characterization of a dehydrin-like gene from drought-tolerant Boea crassifolia // Plant Sci. 2004. V. 166. P 1167-1175.

Shin M., Hoekstra F., Hsing Y. Late Embryogenesis Abundant Proteins // Advances in Botanical Research, Incorporating Advances in Plant Pathology. 2008 V. 48. P. 211-255.

Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Gene networks involved in drought stress response and tolerance // J. Exp. Bot. 2007. V. 58. P. 221-227.

Soltesz A., Timar 1., Vashegyi I., Toth B., Kellos T., Szalai G., Vagujfalvi A., Kocsy G., Galiba G. Redox changes during cold acclimation affect freezing

tolerance but not the vegetative/reproductive transition of the shoot apex in wheat //Plant Biol. 2011. V. 13. P. 757-766.

Soulages J.L., Kim K., Arrese E.L., Walters C., Cushman J.C. Conformation of a group 2 late embryogenesis abundant protein from soybean. Evidence of poly (L-proline)-type II structure //Plant Physiol. 2003. V. 131. P. 963-975.

Souza J.M., Giasson B.I.,. Lee V.M.-Y, Ischiropoulos H. Chaperone-like activity of synucleins // FEBS Lett. 2000. V. 474. P. 116-119.

Sripinyowanich S., Klomsakul P., Boonburapong B., Bangyeekhun T., Asami T., Gu H., Buaboocha T., Chadchawan S. Exogenous ABA induces salt tolerance in indica rice (Oryza sativa L.): The role of OsP5CSl and OsP5CR gene expression during salt stress // Envir. Exp. Bot. V. 86 2013. P. 94-105.

Stacy R.A.P., Nordeng T.W., Culianez-Macia F.A., Aalen R.B. The dormancy-related peroxiredoxin anti-oxidant, PERI, is localized to the nucleus of barley embryo and aleurone cells // Plant J. 1999. V. 19. P. 1-8.

Stephens R.S., Kalman S., Lammel C.J., Fan J., Marathe R., Aravind L., Mitchell W.P., Olinger L., Tatusov H.L., Zhao Q., Koonin E.V., Davis R.W. Genome sequsence of an obligate intracellular pathogen of humans: Clamydia trachomatis II Science. 1998. V. 282. P. 754-759.

Steponkus P.L., Uemure M., Webb M.S. Membrane destabilization during freeze-induced dehydration: in response of plants to cellular dehydration during environmental stress (Eds. T.J. Cose, E. Bray) //Rockville: American Society of Plant Physiologist. 1993. P.37-47.

Svensson J., Ismail, A.M., Palva E.T., Close T.J. Dehydrins. In: Sensing, Signalling and Cell Adaptation (Storey, K.B. and Storey, J.M. Eds.) // Elsevier Science B.V. 2002. P. 155-171

Svensson J., Palva E.T., Welin B. Purification of recombinant Arabidopsis thaliana dehydrins by metal ion affinity chromatography // Prot. Expr. purif. 2000. V. 20. P. 169-178.

Szabados L., Savouré A. Proline: a multifunctional amino acid // Trends Plant Sci. 2010. V. 15(2). P. 89-97.

Takahashi R., Joshee N., Kitagawa Y. Induction of chilling resistance by water stress, and cDNA sequence analysis and expression of water stress-regulated genes in rice // Plant. Mol. Biol. 1994. V. 26. P. 339-52

Tamas L., Mistrik I., Huttova J., Haluskova L., Valentovicova K., Zelinova V. Role of reactive oxygen species-generating enzymes and hydrogen peroxide during cadmium, mercury and osmotic stresses in barley root tip //Planta. 2010. V. 231. P. 221-231.

Thomashow M.F. Role of cold-responsive genes in plant freezing tolerance //PlantPhysiol. 1998. V. 118. P. 1-7.

Thomashow M.F. Gained from Studying the CBF Cold Response Pathway // Plant Physiol. 2010. V. 154. P. 571-577.

Tolleter D., Jaquinod M., Mangavel C., Passirani C., Saulnier P., Manon S., Teyssier E., Payet N., Avelange-Macherel M., Macherela D. Structure and function of a mitochondrial late embryogenesis abundant protein are revealed by desiccation//Plant Cell. 2007. V. 19. P. 1580-1589.

Tompa P. The interplay between structure and function in intrinsically unstructured proteins // FEBS Lett. 2005. V 579. P. 3346-3354.

Tompa P. Intrinsically unstructured proteins // Trends Biochem. Sci. 2002. V. 27. P. 527-533.

Tompa P., Kovacs D. Intrinsically disordered chaperones in plants and animals Biochem. Cell Biol. 2010. V. 88. P. 167-174.

Towbin H., Staehelin T., Gordon J. Electrophoretic transfer of proteins from polyacrylamide gels to nitrocellulose sheets: Procedure and some applications // Proc. Natl. Acad. Sci. USA V. 76. P. 4350-4354.

Tunnacliffe A., Wise M. J. The continuing conundrum of the LEA proteins //Naturwissenschaften. 2007. V. 94. P. 791-812.

Uversky V.N., Radivojac P., Iakoucheva L.M., Obradovic Z., Dunker A.K. Prediction of intrinsic disorder and its use in functional proteomics // Methods Mol. Biol. 2007. V. 408. P. 69-92.

Uversky V.N., Gillespie J.R., Fink A.L. Why are "natively unfolded" proteins unstructured under physiologic conditions? // Proteins. 2000. V. 41. P. 415-427

Vaseva I.I., Grigorova B.S., Simova-Stoilova L.P., Demirevska K.N., Feller U. Abscisic acid and late embryogenesis abundant protein profile changes in winter wheat under progressive drought stress // Plant Biol. 2010. V. 12. P. 698707.

Vasquez-Robinet C., Mane S.P., Ulanov A.V., Watkinson J.I., De Koeyer D., Schafleitner R., Willmot D.B., Bonierbale M.,. Stromberg V.K., Bohnert H.J., Grene R. Physiological and molecular adaptations to drought in Andean potato genotypes //J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 2109-2123.

Velten J., Oliver M.J. Tr288, A rehydrin with a dehydrin twist // Plant Molecular Biology. 2001.V. 45. P. 713-722.

Verslues P.E., Bray E.A. Role of abscisic acid (ABA) and Arabidopsis thaliana ABA-insensitive loci in low water potential-induced ABA and proline accumulation // J Exp. Bot. 2006. V. 57(1). P. 201-212.

Vicente M.R-S., Plasencia, J. Salicylic acid beyond defence: its role in plant growth and development // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. P. 3321-3338.

Wachowiak W., Balk P.A., Savolainen J. Search for nucleotide diversity patterns of local adaptation in dehydrins and other cold-related candidate genes in Scots pine (Pinus sylvestris L.) // Tree Genetics & Genomes. 2009. V. 5. P. 117— 132.

Wang W., Meng B., Chen W., Ge X., Liu S., Yu J. A proteomic study on postdiapaused embryonic development of brine shrimp (Artemia franciscana) // Proteomics. 2007. V. 7. P. 3580-3591.

Wang Y., Qian Y., Hu H., Xu Y., Zhang H. Comparative proteomic analysis of Cd-responsive proteins in wheat roots // Acta Physiol. Plant. 2011. V. 33. P. 349-357.

Welin B.V., Olson A., Nylander M., Palva E.T. Characterization and differential expression of DHN/LEA/RAB- like genes during cold acclimation and drought stress in Arabidopsis thaliana II Plant Mol. Biol. 1994. V. 26. P. 131-144

Welling A., Rinne P., Anneli Vihera-Aarnio A., Kontunen-Soppela S., Heino P., Palva 1 T. Photoperiod and temperature differentially regulate the expression of two dehydrin genes during overwintering of birch (Betula pubescens Ehrh.) // J. Exp. Bot. 2004. V. 55(396). P. 507-516.

Wilson C., Catón T.M., Buchheim J.A., Buchheim M.A., Schneegurt M.A., Miller R.V. DNA repair potential of Halomonas spp. from the Salt Plains Microbial Observatory of Oklahoma // Microb. Ecol. 2004. V. 48. P. 541-549.

Winfíeld M.O., Lu C., Wilson I.D., Coghill J.A., Edwards K.J. Plant responses to cold: transcriptome analysis of wheat // Plant Biotechnol. J. 2010. V. 8. P. 749-771.

Wise M.J. LEAping to conclusions: A computational reanalysis of late embryogenesis abundant proteins and their possible roles // 2003. BMC Bioinformatics. V. 4. P. 52-70.

Wise M. J., Tunnacliffe A. POPP the question: What do LEA proteins do? // Trends in Plant Science. 2004. V. 9. P. 13-17

Wisnievvski M., Bassett C., Norelli J., Macarisin D., Artlip T., Gasic K., Korban S. Expressed sequence tag analysis of the response of apple (Malus x domestica1 Royal Gala') to low temperature and water deficit // Physiol. Plant. 2008. V. 133(2) P. 298-317.

Wisniewski M., Webb R., Balsamo R., Close T.J., Yu X.-M., Grifith M. Purification, immunolocalization, cryoprotective, and antifreeze activity of PCA60: a dehydrin from peach (Prunus pérsica) I I Physiol. Plant. 1999. V. 105. P. 600-608.

Wolkers W.F., McCready S., Brandt W.F., Lindsey G.G, Hoekstra F.A. Isolation and characterization of a D-7 LEA protein that stabilizes glasses in vitro II Biochim. Biophys. Acta. 2001. V. 1544. P. 196-206

Yakovlev, I.A., Asante D.K.A., Fossdal C.G., Partanen J., Junttila Johnsen O. Dehydrins expression related to timing of bud burst in Norway spruce // Planta. 2008. V. 228. P. 459-472.

Yakubov B., Barazani O., Shachak A., Rowland L.J., Shoseyov O., Golan-Goldhirch A. Cloning and expression of a dehydrin-like protein from Pistacia vera L. // Trees. 2005. V. 19. P. 224-230.

Yang Y., He M., Zhu Z., Li S„ Xu Y., Zhang C„ Singer S.D, Wang Y. Identification of the dehydrin gene family from grapevine species and analysis of their responsiveness to various forms of abiotic and biotic stress // BMC Plant Biol. 2012. V. 12. P. 140-157.

Yu J. Q., Huang L.F., Hu W.H., Zhou Y.H., Mao W.H., Ye S.F., NogueAs S. A role for brassinosteroids in the regulation of photosynthesis in Cucumis sativus 11 J. Exp. Bot. 2004. V. 55. P. 1135-1143.

Zhang W., Chen W. Role of salicylic acid in alleviating photochemical damage and autophagic cell death induction of cadmium stress in Arabidopsis thaliana II Photochem. Photobiol. Sci. 2011. V. 10. P. 947-955.

Zhu J., Alvarez S., Marsh E.L., LeNoble M.E., Cho I.-J., Sivaguru M., Chen S., Nguyen H.T., Wu Y., Schachtman D.P., Sharp R.E. Cell wall proteome in the maize primary root elongation zone. II. Region-specific changes in water soluble and lightly ionically bound proteins under water deficit // Plant Physiol. 2007. V. 145. P. 1533-1548.

Zhu L.F., He X., Yuan D.j., Xu L„ Tu LL., Shen G.X., Zhang H., Zhang X.L. Genome-wide identification of genes responsive to ABA and cold/salt stresses in Gossypium hirsutum by data-mining and expression pattern analysis // Agric. Sci. China. 2011. V. 10. P. 499-508.

Обратите внимание, представленные выше научные тексты размещены для ознакомления и получены посредством распознавания оригинальных текстов диссертаций (OCR). В связи с чем, в них могут содержаться ошибки, связанные с несовершенством алгоритмов распознавания. В PDF файлах диссертаций и авторефератов, которые мы доставляем, подобных ошибок нет.