Гетерогенность карбоангидразной активности тилакоидов гороха тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Руденко, Наталья Николаевна

• Руденко, Наталья Николаевна
• кандидат биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Руденко, Наталья Николаевна

1. ВВЕДЕНИЕ.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. ФИЗИКО-ХИМИЧЕСКИЕ СВОЙСТВА УГЛЕКИСЛОТЫ.

2.2. СЕМЕЙСТВА КАРБОАНГИДРАЗ.

2.2.1. а-семейство карбоангидраз.

2.2.2. ^-семейство карбоангидраз.

2.2.3. у-семейство карбоангидраз.

2.2.4. 5- и е- семейства карбоангидраз.

2.3. ОСОБЕШОСТИ МЕХАНИЗМА КАТАЛИЗА ОБРАТИМОЙ РЕАКЦИИ ГИДРАТАЦИИ С02 КАРБОАНГИДРАЗАМИ РАЗНЫХ СЕМЕЙСТВ.

2.3.1. Механизм действия а-КА.

2.3.2. Р~КА. Предположительная модель катализа.

2.3.3. у-карбоангидраза. Особенности каталитической реакции.

2.4. МЕХАНИЗМ ИНГИБИРОВАНИЯ ФЕРМЕНТАТИВНОЙ АКТИВНОСТИ КАРБОАНГИДРАЗ.

2.5. ЗАМЕЩЕНИЕ ЦИНКА НА ДРУГИЕ МЕТАЛЛЫ В АКТИВНОМ ЦЕНТРЕ КАРБОАНГИДРАЗ.

2.6. РАСПРОСТРАНЕНИЕ И РОЛЬ КАРБОАНГИДРАЗ.

2.6.1. Прокариоты.

2.6.2. Эукариоты. Животные.

2.6.3. Водоросли.

2.6.4. Высшие СЗ растения.

2.6.5. С4 растения.

2.7. ПРЕОБРАЗОВАНИЕ ЭНЕРГИИ В ТИЛАКОИДНОЙ МЕМБРАНЕ.

2.7.1. Организация фотосинтетического аппарата высших растений.

2.7.2. Роль протонов и неорганического углерода в регуляции энергопреобразования.

2.8. КАРБОАНГИДРАЗНАЯ АКТИВНОСТЬ

ТИЛАКОИДНЫХ МЕМБРАН.

2.8.1. Тилакоидная карбоангидраза водорослей.

2.8.2. Карбоангидразная активность тилакоидов высших растений.АО

3. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

3.1. ВЫДЕЛЕНИЕ ТИЛАКОИДОВ.

3.2. ВЫДЕЛЕНИЕ ФРАГМЕНТОВ ТИЛАКОИДНЫХ МЕМБРАН, ОБОГАЩЕННЫХ ФОТОСИСТЕМОЙ 1 ИЛИ 2 (ФС1-МЕМБРАН И ФС2-МЕМБРАН).

3.3. ПОЛУЧЕНИЕ ЭКСТРАКТА РАСТВОРИМЫХ БЕЖОВ ЛИСТЬЕВ ГОРОХА.

3.4. ИЗМЕРЕНИЕ КА АКТИВНОСТИ.

3.5. ЭЛЕКТРОФОРЕЗ ПРЕПАРАТОВ, ВЫДЕЛЕННЫХ ИЗ

ХЛОРОПЛАСТОВ ГОРОХА.

3.5.1. Условия проведения электрофореза.

3.5.2. Определение КА активности в ПААГ.

3.5.3. Анализ гелей на присутствие белка.

3.5.4. Подбор условий разрешения пигмент-белковых комплексов в ПААГ.

3.6. ОПРЕДЕЛЕНИЕ СОДЕРЖАНИЯ ХЛОРОФИЛЛА В ПИГМЕНТ-БЕЛКОВЫХ ПОЛОСАХ В ГЕЛЕ.

3.7. ИДЕНТИФИКАЦИЯ ЗЕЛЁНЫХ ПОЛОС.

3.8. ОПРЕДЕЛЕНИЕ СОДЕРЖАНИЯ БЕЛКА.

3.9. ФРАКЦИОНИРОВАНИЕ БЕЛКОВ, ПЕРЕХОДЯЩИХ В РАСТВОР ПРИ ИНКУБАЦИИ ТИЛАКОИДОВ С ТРИТОНОМ ПРИ ОТНОШЕНИИ ТРИТОН/ХЛОРОФИЛЛ, РАВНОМ 1.

4. РЕЗУЛЬТАТЫ.

4.1. РАСПРЕДЕЛЕНИЕ КА АКТИВНОСТИ В ТИЛАКОИДАХ.

4.2. ХАРАКТЕРИСТИКИ ФС1-МЕМБРАН И ФС2-МЕМБРАН.

4.3. КА АКТИВНОСТЬ ФС1-МЕМБРАН.

4.3.1. Характеристики КА активности ФС1-мембран.

4.3.2. Карбоангидразная активность ФС1-мембран в ПААГ.

4.3.3. Влияние ингибиторов на КА активность ФС1-мембран.

4.4. КАРБОАНГИДРАЗНАЯ АКТИВНОСТЬ ФС2-МЕМБРАН.

4.4.1. Характеристики карбоангидразной активности

ФС2-мембран.

4.4.2. Карбоангидразная активность ФС2-мембран в ПААГ.

4.4.3. Влияние ингибиторов на карбоангидразную активность ФС2-мембран.

4.5. СВИДЕТЕЛЬСТВА ПРИСУТСТВИЯ В ПРЕПАРАТАХ МЕМБРАН, ОБОГАЩЁННЫХ ФС1 И ОБОГАЩЁННЫХ ФС2, РАЗНЫХ НОСИТЕЛЕЙ КА АКТИВНОСТИ.

4.6. СВИДЕТЕЛЬСТВА ПРИСУТСТВИЯ В ТИЛАКОИДАХ РАСТВОРИМОГО НОСИТЕЛЯ КАРБОАНГИДРАЗНОЙ АКТИВНОСТИ.

4.6.1. Карбоангидразная активность тритоновых экстрактов тилакоидов.

4.6.2. Карбоангидразная активность белков супернатанта 12.

5. ОБСУЖДЕНИЕ.

6. ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Гетерогенность карбоангидразной активности тилакоидов гороха»

Карбоангидраза - фермент, присутствующий во всех живых организмах, ' осуществляет катализ реакции: со2 + н2о <-> НСОз" + IT".

Неорганический углерод (С„еорг.Х субстрат этой реакции, вовлечён во многие биологические процессы: Р-карбоксилирующий глюкогенез, образование мочевины и синтез жирных кислот, цикл трикарбоновых кислот, регулирование рН и ионного обмена.

Ни один метаболический путь не происходит без участия ионов водорода, другого субстрата карбоангидразной реакции. В процессе фотосинтеза они освобождаются при окислении воды, участвуют в образовании трансмембранного протонного градиента. В контексте данной работы особенно важна роль реакции дегидратации бикарбоната в хлоропластах как путь образования СОг - субстрата ключевой реакции цикла Кальвина, карбоксилирования рибулозо-1,5-бисфосфата, основного процесса т.н. «темновой» стадии фотосинтеза, в которой происходит синтез углеводородов.

Фотосинтез, помимо темновой стадии, включает также "световую стадию", процесс * поглощения и преобразования энергии света в тилакоидной мембране. Неорганический углерод вовлечён не только в реакции "темнового метаболизма", но и взаимодействует с участниками "световой стадии", обусловливая, так называемый, "бикарбонатный эффект" -влияние НСОз" (или СОг) на перенос электронов как на донорной, так и на акцепторной сторонах Фотосистемы 2 (Allakhverdiev, 1997; Klimov & Baranov, 2001; van Rensen, 1988). По-видимому, бикарбонатный эффект может рассматриваться как механизм непосредственного взаимодействия двух стадий фотосинтеза, помимо их взаиморегуляции через энергетические и восстановительные эквиваленты, АТФ/АДФ и НАДФН/НАДФ+.

Биологические системы, требующие для метаболизма больших потоков неорганического углерода, обладают цитоплазматическими, митохондриальными, периплазматическими, хлоропластными карбоангидразами. Активность и количество карбоангидраз коррелируют со скоростью потока неорганического углерода (Smith R.G., 1988). Считается, что в строме хлоропласта реакция превращения бикарбоната в СОг осуществляется каталитически, при участии растворимой карбоангидразы, однако эта реакция может осуществляться при участии карбоангидразы, связанной с тилакоидной мембраной при условии, что активный центр этого фермента направлен в сторону стромы.

Данные о присутствии карбоангидразы в тилакоидах высших растений были получены ещё в 1982 г. (Vaklinova et al.), однако существование карбоангидразы в тилакоидах высших растений долгое время не признавалось. С каждым годом открывается всё большее количество карбоангидраз при анализе геномов различных организмов и всё больше накапливается свидетельств присутствия карбоангидраз в тилакоидах высших растений (Пронина с гр., 2002; Ьи & 81еш1ег, 2002). Недавно были получены убедительные доказательства того, что Мп-стабилизирующий 33 кД белок ФС2 высших растений, ОЕСЗЗ, обладает карбоангидразной активностью (Ьи е1 а1., 2005) и, вероятнее всего, это - не единственная карбоангидраза, присутствующая в тилакоидах.

Целью работы было изучение носителей КА активности тилакоидов высших растений: определение их количества, свойств, характера связи с тилакоидной мембраной и возможного расположения в тилакоидах.

2. Обзор литературы

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Руденко, Наталья Николаевна, 2006 год

1. Алиев Д.А., Гулиев Н.М. (1990). Карбоангидраза растений. М.: Наука, 174 с.

2. Джонс О.Т., Эрнест Ю.П., Мак-Номи М.Дж. Солюбилизация и реконструкция мембранных белков, стр. 197-211 в кн. Биологические мембраны. Под ред. J.B.C. Findley, W.H. Evans, M.: Мир, 1990.

3. Комарова Ю.М., Доман Н.Г., Шапошникова Г.Л. (1982) Две формы карбоангидразы в хлоропластах бобов. Биохимия. Т. 47, вып. 6,1027-1034.

4. Карапетян Н.В., Климов В.В. (1971). Установка для измерения кинетики индуцированных светом изменений выхода флуоресценции у фотосинтезирующих организмов. Физиол. раст. 18,223-228.

5. Куприянова Е.В., Дудоладова М.В., Лебедева Н.В., Маркелова А.Г., Герасименко Л.М., Алексеева С.Г., Пронина H.A., Заварзин Г.А. (2003). Активность карбоангидраз у алкалофильных цианобактерий содовых водоёмов. Физиология растений. 50, 598-606.

6. Мари Р., Греннер Д., Мейес П., Родуэлл В. (1993) Биохимия человека. М.: Мир. т. 1, стр. 48.

7. Москвин О.В., Игнатова Л.К., Овчинникова В.И., Иванов Б.Н. (1995). Мембраносвязанная карбоангидраза тилакоидов гороха. Биохимия. 60, 1130-1137.

8. Москвин О.В. (1999). Мембраносвязанная карбоангидраза тилакоидов. Диссертация на соискание учёной степени кандидата биологических наук. Пущино.

9. Орт Д.Р., Меландри Б.А. (1987). Механизм синтеза АТФ. В книге: Фотосинтез (в 2-х тт.) Пер. с англ./ Под ред. Говинджи. М. Мир, 5-64.

10. Остерман Л.А. (1981) Методы исследования белков и нуклеиновых кислот: электрофорез и ультрацентрифугирование (практическое пособие). М.: Наука.

11. Пронина Н.А., Рамазанов З.М., Семененко В.Е. (1981) Зависимость карбоангидразной активности клеток Chlorella от концентрации СОг. Физиология растений. Т. 28.494502.

12. Пронина Н.А., Семененко В.Е. (1984) Локализация мембраносвязанной и растворимой форм карбоангидразы в клетке хлореллы. Физиология растений. 31, вып. 2, с. 241-251.

13. Пронина Н.А., Аллахвердиев С.И., Куприянова Е.В., Клячко-Гурвич Г.Л., Климов В.В. (2002). Локализация карбоангидразы в субхлоропластных частицах гороха. Физиология растений. 49,431-439.

14. Семененко В.Е., Аврамова С., Георгиев Д., Пронина Н.А. (1977). Сравнительное изучение активности и локализации карбоангидразы в клетках Chlorella и Scenedesmus. Физиология растений. 31, вып. 2,241-251.

15. Alber В.Е., Ferry J.G. (1994). A carbonic anhydrase from the archaeon Methanosarcina thermophila. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 91, 6909-6913.

16. Allakhverdiev SI; Yruela I.; Picorel R; Klimov W (1997). Bicarbonate is an essential constituent of the water-oxidizing complex of photosystem II. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA. 94, No. 10, 5050-5054.

17. Anderson, L.E., Gibbons, J.T., and Wang, X. (1996). Distribution often enzymes of carbon metabolism in pea (Pisum Sativum) chloroplasts. Int. J. Plant Sci., 157, 525-538.

18. Arancibia-Avila, P., Coleman, J.R., Russin, W.A., Graham, J.M., and Graham, L.E. (2001). Carbonic anhydrase localization in charophycean green algae: ecological and evolutionary significance. Int. J. Plant Sci. 162,127-135.

19. Atkins C.A., Patterson B.D., Graham D. (1972). Plant carbonic anhydrases. II. Preparation and some properties of monocotiledon and dicotiledon enzyme types. Plant Physiol. 50,218223.

20. Badger M.R. and Price G.D. (1994). The role of carbonic anhydrase in photosynthesis. Ann.Rev. Plant Physiol. Plant Mol Biol. 45, 369-392.

21. Baird T.T., Waheed A., Okuyama T., Sly W.S., Fierke C.A. (1997). Catalysis and inhibition of human carbonic anhydrase IV. Biochemistry. 36, No 9,2669-2678.

22. Berliner, R. W. (1957). Some aspects of ion exchange in electrolyte transport by the renal tubules. In Metabolic Aspects of Transport Across Cell Membranes. The University of Wisconsin Press. Madison, WI. 203-220.

23. Bertini I., Canti G., Luchinat C., Mani F. (1981) H NMR spectra of the coordination sphere of cobalt-substituted carbonic anhydrase. J. Am. Chem. Soc. 103, 7784-7788.

24. Bjorkbaska H., Johansson I.M., Forsman C. (1999) Possible rowles for His 208 in the active-site region of chliroplast carbonic anhydrase from Pisum sativum. Arch. Biochem. Biophys. 361,17-24.

25. Borowitzka M. A., Larkum A W. D. (1976) Calcification in the green algae Halimeda. IV. The action of metabolic inhibitors on photosynthesis and calcification. J. exp. Bot. 11, 894907.

26. Bracey M.H., Christiansen J., Tovar P., Cramer S.P. & Bartlett S.G. (1994) Spinach carbonic anhydrase: Investigation of the zinc-binding ligands by site-directed mutagenesis, elemental analysis and EXAFS. Biochemistry. 33, 13126-13131.

27. Bradfield J.R.G. (1947). Plant carbonic anhydrase. Nature. Vol. 159,467-468.

28. Bundy H.F. (1986). Comparative kinetics and inhibition of a carbonic anhydrase from Chlamydomonas reinhardtii. Ibid. Vol. 84, 63-69.

29. Burnell J.N. & Hatch M.D. (1988). Low bundle sheath carbonic anhydrase is apparently essential for effective C4 pathway operation. Plant Physiology. 86,1252-1256.

30. Campbell I.D., Lindskog S., White A.I. (1975). A stidy of the histidine residues of human carbonic anhydrase B using 270 MHz proton magnetic resonance. J. Mol. Biol. 90,469-489.

31. Campbell I.D., Lindskog S., White A.I. (1977) Proton magnetic resonance studies of histidines in human, rhesus monkey and bovine carbonic anhydrases. Biochim. Biophys. Acta. 484,443-452.

32. Carter M.J. (1972). Carbonic anhydrase: isoenzymes, properties, distribution and functional significance // Biol. Rev. Cambridge Phil. Soc. Vol. 47,465-513.

33. Cederstrand C., Govindjee Xu C. (1966) Some Properties of Spinach Chloroplast Fractions Obtained by Digitonin Solubilization. Biochim.Biophys.Acta. 120, 177-180.

34. Chen R.F., Kernohan J.C. (1967). Combination of bovine carbonic anhydrase with a fluorescent sulfonamide. J. Biol. Chem. Vol. 242,5813-5823.

35. Coleman I.E. (1967) Mechanism of action of carbonic anhydrase. J. Biol. Chem. Vol. 242. 5212-5219.

36. Cowan I.R. (1986). Economics of carbon fixation in higher plants. In: On the economy of plant form and function, Ed. by Givnish T.J., Cambridge University Press, Cambridge, 133170.

37. Christianson D.W., Fierke C.A. (1996). Carbonic anhydrase: evolution of the zinc binding site by nature and by design. Ace. Chem. Res. 29,331-339.

38. Christianson D.W. & Cox J.D. (1999). Catalysis by metal-activated hydroxide in zinc andmanganese metalloenzymes. Annual Review of Biochemistry. 68, 33-57.

39. Davenport H.W. (1939). Gastric carbonic anhydrase. J. Physiol. Vol. 97,32-43.

40. Davies D.D. (1973). Control of and by pH. Symp. Soc. Exp. Biol. Vol. 27, 513-529.

41. Edwards L.J., Patton R.L. (1966). Visualization of carbonic anhydrase activity in polyacrilamide gel. Stain Technology. 41, n.6, 333-334.

42. Edwards G.E., Mohamed A.K. (1973). Reduction of carbonic anhydrase activity in zinc deficient leaves of Phaseolus vulgaris L. Crop Sci. 13, 351-354.

43. Eriksson A.E., Jones T.A., Liljas. A. (1988). Refined structure of human carbonic anhydrase II at 2.0 angstrom resolution. Protein Struct. Fund. Genet. 4, 274-282.

44. Faurholt C. (1924). Efudes sur les solutions aquenses d'anhydride carbonique et d'acide carbonique. Chim. Physiol. V. 21, № 4,400-453.

45. Fawcett T.W., Browse J.A., Volokita M. & Bartlett S.G. (1990). Spinach carbonic-anhydrase primary structure deduced from the sequence of a cDNA clone. Journal of Biological Chemistry. 265, 5414-5417.

46. Fridborg K. Kannan K.K., Liljas A. (1967). Crystal structure of human erythrocyte carbonic anhydrase C. III. Molecular structure of the enzyme and on one enzyme-inhibitor complex at 5.5 A resolution. J. Mol. Biol Vol. 25, 505-516.

47. Fujita I., Davis M.S., Fajer J J. (1978). Anion radicals of pheophytin and chlorophyll a: Their role in the primary charge separations of plants photosythesis. J. Amer. Chem. Soc. 100,62806282.

48. Findenegg G.R. (1974.) Relations between carbonic anhydrase activity and uptake of HCO3" and Cl~ in photosynthesis by Scenedesmus obliquus. Planta. Vol. 116,123-131.

49. Forster R.E., Steen J.B. (1968). Rate limiting processes in the Borh shift in human red cells. J. Physiol. (London). 196, 541-562.

50. Friedland B.R., Maren T.H. (1981). The relation between carbonic anhydrase activity and ion transport in elasmobranch and rabbit lens. Exp. Eye Res. 33, 545-561.

51. Frilyand L.E. (1995). Photosynthesis from light to Biosphere. Proceedings of theXth International Photosynthesis Congress, Vol. 5, 559-562.

52. Fujiwara S., Fukuzawa H. Tachiki A. & Miyachi S. (1990). Structure and differential expression of two genes encoding carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 87, 9779-9783.

53. Gill S.R., Fedorka-Gray P.J., Tweten R.K., Sleeper B.P. (1984). Purification and properties of carbonic anhydrase of Rhodospirillum rubrum. Arch. Microbiol. Vol. 138, 113-118.

54. Giordano M., Norici A., Forssen M., Eriksson M., Raven J. (2003). An anaplerotic role for mitochondrial carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 132,21262134.

55. Gotz R., Gnann A. & Zimmermann F.K. (1999). Deletion of the carbonic anhydrase-like gene NCE103 of the yeast Saccharomyces cerevisiae causes an oxygen-sensitive growth defect. Yeast. 15, 855-864.

56. Govindjee Xu C., van Rensen J.J.S. (1997). On the requirement of bound bicarbonate for photosystem II activity Zeitschriftfur Naturforschung C-A Journal of Biosciences. 52. No. 12, 24-32.

57. Graham D., Perry G.L., Atkins C.A. In search of a role for carbonic anhydrase in photosynthesis Mechanisms of regulation of plant growth / Ed. R. L. Bieleski, A.R. Ferguson, M.M. Cresswell. Wellington, 1974. 251-258. (Roy. Soc. N.Z. Bull.; Vol. 12).

58. Graham D., Reed M.L., Patterson B.D., Hockley D.G. (1984). Chemical properties, distribution, and physiology of plant and algal carbonic anhydrases. In: Ann. N.Y. Acad Sci. 429,222-237.

59. Guilloton M.B., Lamblin A.F., Kozliak E.I., Gerami-Nejad M., Tu C., Silverman D., Anderson P.M., Fuchs J. A. (1993). A physiological role for cyanate-induced carbonic anhydrase in Escherichia coli. J. Bacteriol. 175,1443-1451.

60. Gutknecht J., Bisson M.A. and Tosteson F.C. (1977). Diffusion of carbon dioxide through lipid bilayer membranes. Effects of carbonic anhydrase, bicarbonate, and unstirred layers. J. gen. Physiol. 69, 779-794.

61. Hatch M.D. & Burnell J.N. (1990). Carbonic anhydrase activity in leaves and its role in the first step of C4 photosynthesis. Plant Physiology. 93, 825-828.

62. Henkart P., Guidotti G.6 Edsall J.T. (1968). Catalysis of the hydrolysis of l-fluro-2,4-dinitrobenzene by carbonic anhydrase. J. Biol. Chem. 243,2447-2449.

63. Hiyama Т., Ke B. (1972). Difference spectra and extinction coefficient of P700. Biochim. Biophys. Acta. 267,160-171.74 http://www.lcsc.edu/nsl72/lectures/biology/Photosynthesis.pdf

64. Hulsebosch R.J., Allakhverdiev S.I., Klimov V.V., Picorel R, Hoff A.J. (1998). Effect of bicarbonate on the S2 multiline EPR signal of the oxygen-evolving complex in photosystem II membrane fragments. FEBS Letters. 424 (3), 146-148.

65. Ignatova L.K., Moskvin O.V., Ivanov B.N. and Romanova A.K. (1993). The effect of C02 uptake by pea protoplasts on 02 evolution rate and parameters of chlorophyll fluorescence quenching. Plant Physiol. Biochem. 31,295-301.

66. Ignatova L.K., Moskvin O.V., Romanova A.K., Ivanov B.N. (1998). Carbonic anhydrases in the C3-plant leaf cell. Aust. J. Plant Physiol. 25, 673-677.

67. Isaev A., Scheiner S. (2001). Proton Conduction by a Chain of Water Molecules in Carbonic Anhydrase, J. Phys. Chem. В., 105,6420-6426.

68. Jakobson B.S., Fong F., Heath R.L. (1975). Carbonic anhydrase of spinach. Studies of its localizations, inhibition and physiological fuction. Plant Physiol. V. 55, №3, 9-13.

69. Jebanathirajah, J. A., and Coleman, J.R. (1998). Associaton of carbonic anhydrase with a calvin cycle enzyme complex in Nicotiana tabacum. Planta. 203, 177-182.

70. Jenkins C.L.D., Furbank R.T. & Hatch M.D. (1989). Mechanism of C4 photosynthesis. A model describing the inorganic carbon pool in bundle sheath cells. Plant Physiology. 91, 1372-1381.

71. Jiang W.P. & Gupta D. (1999). Structure of the carbonic anhydrase VI (CA6) gene: evidence for two distinct groups within the alpha-CA gene family. Biochemical Journal. 344,385-390.

72. Johansson I.M, Forsman C (1993). Kinetic studies of pea carbonic anhydrase. Eur J Biochem. 218(2), 439-46.

73. Kachru R.B., Anderson L.E. (1974). Chloroplast and cytoplasmic enzymes. Planta (Berl.).118,235-240.

74. Kaiser E.T., Lo K.W. (1969) The carbonic anhydrase catalyzed hydrolysis of 2-hydroxy-5-. nitro-o-toluenesulfonic acid sultone. J. Am. Chem. Soc. 91,4912-4918.

75. Kamo T., Shimogawara K., Fukuzawa H., Muto S., Miyachi. S. (1990). Subunit constitution of carbonic anhydrase from Chlamydomonas reinhardtii. Eur. J. Biochem. 192, 557-562.

76. Kandel M., Gornall A.G., Cybulsky D.L., Kandel S.I. (1978). Carbonic anhydrase from spinach leaves. J. Biol. Chem. Vol. 252, 679-685.

77. Kaplan. A., Reinhold. L. (1999). CC>2-concentrating mechanism in photosynthetic microorganisms. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 539-570.

78. Karlsson, J., Hiltonen, T., Husic, H.D., Ramazanov, Z., and Samuelsson, G. (1995) Plant Physiol., 109, 533-539.

79. Keilin D., Mann T. (1940). Carbonic anhydrase. Purification and nature of the enzyme. Biochem J. Vol. 34, 1163-1176.

80. Kimber M.S. & Pai E.F. (2000). The active site architecture of Pisum sativum ß-carbonic anhydrase is a mirror image of that of a-carbonic anhydrases. EMBO Journal. 19,1407-1418.

81. Kingsley R. J., Watabe N. (1985). The role of carbonic anhydrase in calcification in the Gorgonian Leptogorgia virgulata (Octocorallina, Gorgonac). Am. Zool. 25,144A.

82. Kisiel W., Graf G. (1972). Purification and characterization of carbonic anhydrase from Pisum sativum. Phytochemistry. Vol. 11,113-117.

83. Kisker C, Schindelin H., Alber B.E., Ferry J.G. & Rees D.C. (1996). A left-handed beta-helix revealed by the crystal structure of a carbonic anhydrase from the archaeon Methanosarcina thermophila. EMBO Journal. 15, 2323-2330.

84. Klimov V.V., Shuvalov V.A., Heber V. (1985). Photoreduction of pheophytin as a result of electron donation from water-splitting system to PSII reacton centre. Biochim et. Biophys. Acta. 809,345-350.

85. Klimov V.V., Allakhverdiev S.I., Feyziev Ya.M., Baranov S.V. (1995). Bicarbonate requirement for the donor side of Photosystem II. FEBS Letters. 363,251-255.

86. Klimov V.V., Baranov S.V. (2001) Bicarbonate requirement for the water-oxidizing complex of photosystem II. Biochim. Biophys. Acta. 1503, 187-196.

87. Knoche W. (1980). Chemical reactions CO2 in water. In Biophysics and Physiology of Carbon Dioxide (Edited by Bauer C, Gros G. and Bartels H.), 3-11. Springer, New York.

88. Kobayashi Y., Inouc Y., Shibata K., Heber U. (1979). Control of electron flow in intact chloroplasts by the intrathylakoid pH, not by the phosphate potential. Planta. 146,481-486.

89. Krahn T.A., Weinstein (1996). Acic^ase transport in a model of the proximal tubule brush border: impact of carbonic anhydrase. TheAmer. Phys. Soc. 344-355.

90. Kramer D.M. Sacksteder C.A, Cruz J.A. (1999). How acidic is the lumen? Photosynth. Res. 60, 151-163.

91. Ku MS B., Kano-Murakami Y., Matsouka M. (1996). Evolution and expression of C sub(4) photosynthesis genes. Plant Physiology. Ill, 949-957.

92. Kuchitsu K., Tsuzuki M., Miachi S. (1991). Polypeptide composition end enzyme activities of the pyrenoid and its regulation by CCVconcentration in unicellular green algae. Can. J. Bot. 69, 1062-1069.

93. Lane T.W., Morel F.M.M. (2000). A biological function for cadmium in marine diatoms. Proceedings of the National Academy ofSciences USA. 97,4627-4631.

94. Liljas A., Kannan K.K., Bergsten P. (1972). Crystal structure of human carbonic anhydrase C. Nature. New Biol. Vol. 235,131-137.

95. Liljas A., H&kansson K., Jonsson, B.H., Xue Y. (1994). Inhibition and catalysis of carbonic anhydrase. Recent crystallographic analyses. Eur. J. Biochem. 219, 1-10.

96. Liljas A., Laurberg M. (2000). A wheel invented three times. The molecular structures of the three carbonic anhydrases. EMBO Reports. Vol. 1, no. 1,16-17.

97. Lindskog S., Malmstrome B.G. (1962). Metal binding and catalytic activity in bovine carbonic anhydrase. J. Biol. Chem. Vol. 237, 1129-1137.

98. Lindskog S. (1963). Effects of pH and inhibitors on some properties related to metal binding in bovine carbonic anhydrase. J. Biol. Chem. Vol. 238. 945-951.

99. Lindskog S., Nyman P.O. (1964). Metal-binding properties of human erythrocyte carbonic anhydrases. Biochim. Biophys. Acta. 85,462-474.

100. Lindskog S. (1966). Interaction of cobalt (2)-carbonic anhydrase with anions. Biochemistry. Vol. 5,2641-2646.

101. Lowry O.H., Rosebrough N.J., Fan A.L., Randall R.L. (1951). Protein measurement with the Folin phenol reagent. J. Biol. Chem. Vol. 193,256-266.

102. Lu Y.K., Stemler A.J. (2002). Extrinsic Photosystem II Carbonic Anhydrase in Maize Mesophyll Chloroplasts. Plant Physiol. 266,16746-16754.

103. Lu Y.K., Theg S.M., Stemler A.J. (2005). Carbonic Anhydrase activity of the Photosystem II OEC33 protein from pea. Plant Cell Physiol. 46(12), 1-10.

104. Lucas W.J., Berry J.A. (1985). Inorganic carbon transport in aquatic photosynthetic organisms. Phvsiol. Plant. 65, 539-543.

105. Manahan S.E. (1984). Environmental Chemistry, 1-612. Willard Grant Press, Boston.

106. Maren T.H. (1984). The General Physiology of Reactions Catalyzed by Carbonic Anhydrase and Their Inhibition by Sulfonamides, 568-579. In: Biology and chemistry of the carbonic anhydrases. Ann. Of the York Acadamy of Sci. V. 429.

107. Maren. T.H. (1988). The kinetics of HCO3" synthesis related to fluid secretion, pH control, and CO2 elimination. Annu. Rev. Physiol. 50, 695-717.

108. Martin R.B. (1974). Pyrole hydrogen ionization of imidazole derivates in metal ion complexes and carbonic anhydrase. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 71,4346-4347.

109. Majeau N., Arnoldo M. & Coleman J.R. (1994). Modification of carbonic anhydrase activity by antisense and over-expression constructs in transgenic tobacco. Plant Molecular Biology. 25, 377-385.

110. McCauley S.W., Melis A. (1986). Quantitation of plastoquinone in spinach chloroplasts. Photosynthesis Research. 8, 3-16.

111. Meldrum N.N., Roughton F.J.W. (1933). Carbonic anhydrase: its preparation and propeties. Nature. 80,113-142.

112. Mitz M.A. (1979). C02Biodinamics: A new concept of cellular control. J. Theor. Biol. V. 80, №4,537-551.

113. Mitra M., Lato S.M., Ynalvez R.A., Xiao Y., Moroney J.V. (2004). Identification of a new chloroplast carbonic anhydrase in Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiology, Vol. 135, 173-182.

114. Mitra M., Mason C.B., Xiao Y., Ynalvez R.A., Lato S.M., Moroney J.V. (2005). The carbonic anhydrase gene families of Chlamydomonas reinhardtii. Can. J. Bot. 83, 1-15.

115. Miyachi S., Tsuzuki K., Avramova S.T. (1983). Utilization modes of inorganic carbon for photosynthesis in various species of Chlorella. Plant Cell Physiol. 24,441 -451.

116. Miziorko H. M. and Lorimer G. H. (1983). Ribulose-l,5-biphosphate carboxylase-oxygenase. A. Rev. Biochem. 52, 507-535.

117. Moroney J. V., Husic H.D., Tolbert N.E. (1985). Effect of carbonic anhyderase inhubitors on inioganic carbon assimilation by Chlamydomonas reinhardtii. Plant Physiol. 79,177-183.

118. Moroney J.V., Tolbert N.E., Sears B.B. (1986). Complementation analysis of the inorganic carbon concentrating mechanism Chlamydomonas reinhardtii Mol. Gen. Genet. 204,199-203.

119. Moroney J.V., Mason C.B. (1991). The role of chloroplast in inorganic carbon acquisition by Chlamydomonas reinhardtii. Can. J. Bot. 69,1017-1024.

120. Moroney J.V., Somanchi A. (1999). How do algae concentrate CO2 to increase the efficiency of photo synthetic carbon fixation? Plant Physiol. 119, 9-16.

121. Moroney J.V., Bartlett S.G., Samuelsson G. (2001). Carbonic anhydeases in plants and algae. Plant Cell Environ. 24, 141-153.

122. Moubarak-Milad M. and Stemler A. (1994). Oxidation-reduction potential dependence of photosystem II carbonic anhydrase in maize thylakoids. Biochemistry. 33,4432-4438.

123. Muscatine L. (1973). Nutrition of corals. Biology and geology of Coral Reefs. N.Y.; L.: Acad, press. Vol 2. 77-115.

124. Newman T., deBruijn F.J., Green P. (1994). Genes galore: a summary of methods for accessing results from large-scale partial sequencing of anonymous Arabidopsis cDNA clones. Plant Physiology. 106, 1241-1255.

125. Parisi G., Perales M., Fomasari M.S., Gonztalez-Schain A.C.N., Gomez-Casati D., Zimmermann S., Brennicke A., Araya A., Ferry J.G., Echave J., Zabaleta E. (2004). Gamma carbonic anhydrases in plant mitochondria. Plant Molecular Biology. 55, 193-207.

126. Parkkila A.-K., Scarim A.L., Parkkila S., Waheed A., Corbett, J.A., Sly W.S. (1998). Expression of carbonic anhydrase V in pancreatic beta cells suggests role for mitochondrial carbonic anhydrase in insulin secretion. J. Biol. Chem. 273,24620-24623.

127. Peter G.F., Thornber J.P. (1991). Biochemical Composition and organization of higher plant Photosystem II light-harvesting pigment-proteins. J. Biol. Chem. 266,16746-16754.

128. Pitts, R. F., R. S. Alexander. (1945). The nature of the renal tubular mechanism for acidifying the urine. Am. J. Physiol 144,239-254.

129. Pocker Y., Meany J.E. (1965). The catalytic versatility of carbonic anhydrase from erythrocytes: the enzyme-catalyzed hydration of acetaldehyde. J. Am. Chem. Soc. 87,18091811.

130. Pocker Y., Stone J.T. (1965). The catalytic versatility of eryth-rocyte carbonic anhydrase: the enzyme-catalyzed hydrolysis of p-ni-trophenyl acetate. J. Am. Chem. Soc. 87, 5497-5498.

131. Pocker Y., Ng J.S.Y. (1974). Plant carbonic anhydrase: Hydrase activity and its reversible Inhibition. Ibid. Vol. 13, 5116-5120.

132. Price G.D., Badger M.R., Bassett M.E., Canberra A.C. (1985). Involvement of plasrnolemmasomes and carbonic anhydrase in photosynthetic utilization of bicarbonate in Chora corrallina. Austral. J. Plant Physiol. Vol. 12,241-256.

133. Price, G.D. and Badger, M.R. (1989). Ethoxyzolamide inhibition of C02-dependent photosynthesis in the cyanobacterium Synechococcus PCC7942. Plant Physiol. 89,44-50.

134. Pronina N.A., Borodin V.V. (1993). CO2 stress and C02 concentration mechanism: investigation by means of photosystem-deficient and carbonic anhydrase-deficient mutants of Chlamydomonas reinhardtii. Photosynthetica. 28 (4), 515-522.

135. Protoschill-Krebs G. and Kesselmeier J. (1992). Enzymatic pathways for the consumption of carbonil sulfide (CO2) by higher plants. Botanica Acta. 105, 206-212.

136. Provart N.J., Majeau N., Coleman J.R. (1993). Characterization of pea chloroplastic carbonic anhydrase. Expression in Escherichia coli and site-directed mutagenesis. Plant. Mol. Biol. 22, 937-943.

137. Pullan L.M., Noltmann E.A. (1985). Specific arginine modification at the phosphatase site of muscle carbonic anhydrase. Biochemistry. 24, 635-640.

138. Raven J.A (1997). C02-concentrating mechanisms: A direct role for thylakoid lumen acidification? Plant Cell And Environment. 20, 147-154.

139. Raven J.A. (2001). A role for mitochondrial carbonic anhydrase in limiting CO2 leakage from low C02-grown cells of Chlamydomonas reinhardtii. Plant Cell Environ. 24,261-265.

140. Rawat M., Moroney J.V. (1991). Partial characterization of a new isoenzyme of carbonic-anhydrase isolated from Chlamydomonas reinhardtii. Journal of Biological Chemistry. 266, 9719-9723.

141. Reed M.L., Graham D. (1981). Carbonic anhydrase in plants: Distribution, properties and possible physiological roles. Progr. Phytochem. Vol. 7. 47-94.

142. Reising H., Shreiber U. (1994). Inhibition by ethoxyzolamide of a photoacoustic uptake signal in leaves: Evidence for carbonic anhydrase catalyzed CCVsolubilisation. Photosynthesis Research. 42(1), 65-73.

143. Van Rensen J.J., Tonk W.J.M., Bruijn S.M. (1988). Involvement of bicarbonate in the protonation of the secondary quinone electron acceptor of Photosystem II via the non-haem iron of the quinone-iron acceptor complex. FEBS Letters. 226,347-351.

144. Rowlett R.S., Chance M.R., Wirt M.D., Sidelinger D.E., Royal J.R., Woodroffe M., Wang Y.F.A., Saha R.P. & Lam M.G. (1994). Kinetic and structural characterization of spinach carbonic-anhydrase. Biochemistry. 33, 13967-13976.

145. Rumeau D„ Cuine S., Fina L., Gault N., Nicole M., Peltier G. (1996). Subcellular distribution of carbonic anhydrase in Solanum tuberosum L. leaves. Characterization of two compartment-specific isoforms. Planta. 199,79-88.

146. Schlieper P., de Robertis E. (1977). Triton X-100 as a channel-forming substance in artificial lipid bilayer membranes. Arch. Biochem. Biophys. 184, 204-208.

147. Silverman D.N. (1991). The catalytic mechanism of carbonic anhydrase. Can. J. Botany. 69, 1070-1078.

148. Sly W.S., Hu P.Y. (1995). Human carbonic anhydrases and carbonic anhydrase deficiencies. Annu. Rev. Biochem. 64, 375-401.

149. Smith R.G. (1988). Inorganic carbon transport in biological systems. Comp. Biochem. Physiol. Vol. 90B, No 4,639-654.

150. Smith K.S., Jakubzick C., Whittam T.S., Ferry J.G. (1999). Carbonic anhydrase is an ancient enzyme widespread in prokaryotes. PNAS. V. 96, no. 26

151. Smith K.S., Ferry J.G. (1999). A plant-type (beta-class) carbonic anhydrase in the thermophilic metanoarchaeon Methanobacterium thermoautotrophicum. Journal of Bacteriology. 181,6247-6253.

152. Smith K.S., Ferry J.G. (2000). Prokaryotic carbonic anhydrases. FEMS Microbiology Reviews. 24,335-366.

153. So A.K.C., Espie G.S., Williams E.B., Shively J.M., Heinhorst S., Cannon G.C. (2004). A novel evolutionary nige of carbonic anhydrase (e class) is a component of the carboxysome shell. J. Bacteriol. 186. 623-630.

154. So A.K.C., Espie G.S. (2005). Cyanobacterial carbonic anhydrases. Can. J.Bot. 83, 721-734.

155. Soltes-Rak, E., Mulligan, M.E. and Coleman, J.R. (1997). Identification and characterization of a gene encoding a vertebrate-type carbonic anhydrase in cyanobacteria. J. Bacteriol. 179, 769-774.

156. Spalding Martin H., Ogren William L. (1982). Photosynthesis is required for induction of the C02-concentrating system in Chlamydomonas reinhardtii. FEBSLett. Vol. 145,41-42.

157. Stams T., Nair S.K., Okuyama T., Waheed A., Sly W.S., Christianson D.W. (1996). Crystal structure of the secretory form of membrane-associated human carbonic anhydrase IV at 2.8-A resolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 93,13589-13594.

158. Stemler A. (1979). A dynamic interaction between the bicarbonate legand and photosystem II reaction center complexes in chloroplasts. 'Ibid. Vol. 545. 36-45

159. Stemler A., Jursinic P. (1983). The Effects of Carbonic Anhydrase Inhibitors Formate, Bicarbonate, Acetazolamide, and Imidazole on Phosystem II in Maize Chloroplasts. Arch. Biochem. Biophys. 221,227-237.

160. Stemler A. (1985). Carbonic Anhydrase: molecular insights applied to Photosystem II research in thylakoid membranes In Inorganic carbon uptake by aquatic photosynthetic organisms. The American Soc. of Plant Physiologists. 377-387.

161. Stemler A. (1986). Carbonic anhydrase associated with thylakoids and photosystem II particles from maize. Biochim. et biophys. acta. Vol. 850, 97-107.

162. Stemler A. J. (1997). The case for chloroplast thylakoid carbonic anhydrase. Physiologia Plantarum. 99, No. 2, 348-353.

163. Stemler A.J. (1998). Proceedings of the Xl-th International Congress on Photosynthesis. Budapest, Aug. 17-22,1998.

164. Swader J.A., Jacobson B.S. (1972). Acetazolamide inhibition of photosystem II in isolated spinach chloroplasts. Phytochemistry. 11,65-70.

165. Thorslund A., Lindskog S. (1967) Studies of the Esterase Activity and the Anion Inhibition of Bovine Zinc and Cobalt Carbonic Anhydrases. Eur. J. Biochem. 3,117-123.

166. Tripp B.C., Smith K., Ferry J.G. (2001). Carbonic Anhydrase: New Insights for an Ancient Enzyme, J. Biol. Chem. Vol. 276, Issue 52,48615-48618.

167. Tripp B.C., Bell C.B., Cruz F., Krebs C., Ferry J.G. (2004). A Role for Iron in an Ancient Carbonic Anhydrase. J. Biol. Chem. Vol. 279, No 8, 6683-6687.

168. Tsuzuki M., Miyachi S., Edwards G.E. (1985). Localization of carbonic anhydrase in mesophyll of terrestrial C3 plants in relation to CO2 assimilation. Plant and Cell Physiol. Vol. 26(5), 81-891.

169. Tu C.K., Thomas H.G., Wynns G.C., Silverman D.N. (1986). Hydrolysis of 4-nitrophenyl acetate catalyzed by carbonic anhydrase 111 from bovine skeletal muscle. J. Biol. Chem. 261, 10100-10103.

170. Utsunomiya E., Muto S. (1993). Carbonic anhydrase in the plasma membranes from Cs and C4 plants. Physiol. Plant. 88,413-419.

171. Vaklinova S.G., Goushina L.M., Lazova G.N. (1982). Carboanhydrase activity in chloroplasts and chloroplast fragments C.r. Acad. bulg. sci. Vol. 35. 172-1724.

172. Villarejo A, Orus M.I; Martinez F (1997). Regulation of the C02-concentrating mechanism in Chlorella vulgaris UAM 101 by glucose. Physiologia Plantarum. 99, No. 2,293-301.

173. Villarejo A., Shutova T., Moskvin O., Forssen M., Klimov V.V., Samuelsson G. (2002). A photosystem II-associated carbonic anhydrase regulates the efficiency of photosynthetic oxygen evolution. The EMBO Journal Vol. 21, No 8,1930-1938.

174. Virgin I., Styring S., Andersson B. (1988). Photosystem II desorganization and manganese release after photoinhibition of isolated spinach thylakoid membranes. FEBS. Lett. 233,408412.

175. Webb E. C. van Heyingen R. (1946). The action of British antilewisite (BAL) on enzyme systems. Biochem. J. Vol. 41, 74-82.

176. Wessing A.; Zierold K.; Bertram G. (1997). Carbonic anhydrase supports electrolyte transport in Drosophila Malpighian tubules. Evidence by X-ray microanalysis of cryosections. Journal of insect physiology. 43. No. 1,17-28.

177. Whitney P.L., Folsch G., Nyman P.O., Malmstrom B.G. (1967). Inhibition of human erythrocyte carbonic anhydrase B by chloroacetyl sulfonamides with labeling of the active site. J. Biol. Chem. 242,4206-4211.

178. Wincencjusz H., Allakhverdiev S.I., Klimov V.V., Gorkom H.J. (1996). Bicarbonate -reversible formate inhibition at the donor side of Photosystem II. Biochem. Biophys. Acta. 1273, 1-3.

179. Wistrand P.J. Properties of membrane-bound carbonic anhydrase, 195-206. In: Biology and chemistry of the carbonic anhydrases. Ann. Of the YorkAcadamy ofSci. V.429,1984.

180. Yagawa Y., Shiraiwa Y., Miyachi S. (1984). Carbonic anhydrase from the blue-green algae (Cyanobacterium) Anabaena variabilis. Plant and Cell Physiol. Vol. 25, 775-783.

181. Yruela I, Allakhverdiev S.I., Ibarra J.V., Klimov V.V. (1998). Bicarbonate binding to the water-oxidazing complex in the photosystem II. A Fourier transform infrared spectroscopy study. FEES Letters. 425 (3), 396-400.