Гены WOX и PIN в регуляции соматического эмбриогенеза у Medicago truncatula тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, кандидат наук Творогова, Варвара Евгеньевна

• Творогова, Варвара Евгеньевна
• кандидат наук
• 2016

Оглавление диссертации кандидат наук Творогова, Варвара Евгеньевна

Оглавление

Список сокращений

Введение

1. Обзор литературы

1.1. Регуляция зиготического эмбриогенеза у покрытосеменных растений

1.1.1. Установление апикально-базальной оси полярности

1.1.2. Радиальная дифференцировка тканей

1.1.3. Спецификация апикальных меристем

1.1.4. Формирование билатеральной оси симметрии. Закладка семядолей

1.1.5. Переход к стадии покоя. Прорастание

1.2. Регуляция соматического эмбриогенеза у покрытосеменных растений

1.2.1. Введение

1.2.2. Регуляторы СЭ

1.2.3. Гормональные регуляторы СЭ

1.2.3.1. Ауксин, ауксиновые транспортёры PIN и их роль в СЭ

1.2.3.2. Другие фитогормоны и их роль в СЭ

1.2.4. Транскрипционные факторы и эффекторные белки, регулирующие СЭ

1.2.4.1. ТФ WOX и их роль в СЭ

1.2.5. Эпигенетические регуляторы СЭ

1.3. Заключение

2. Материалы и методы

3. Результаты и обсуждение

3.1. Выявление генов WOX и PIN, экспрессирующихся в ходе соматического эмбриогенеза

3.1.1. Количественный анализ экспрессии генов PIN Medicago truncatula в зиготическом и соматическом эмбриогенезе

3.1.2. Количественный анализ экспрессии генов WOX Medicago truncatula в зиготическом и соматическом эмбриогенезе

3.2. Изучение функций исследуемых генов в СЭ

3.2.1. Визуализация экспрессии исследуемых генов WOX и PIN

3.2.2. Анализ способностей к СЭ у растений с изменённым уровнем экспрессии исследуемых генов WOX и PIN

3.2.2.1. Анализ способностей к СЭ у растений с изменённым уровнем экспрессии гена STF

3.2.2.2. Анализ способностей к СЭ у растений со сверхэкспрессией гена MtWOX9-1

3.2.2.3. Анализ способностей к СЭ у растений с потерей функции гена MtWOX11-like

3.2.2.4. Поиск белков, взаимодействующих с транскрипционными факторами STF и MtWOX9-1 и важных для СЭ

3.2.2.5. Анализ функций гена MtLEC1A в СЭ

4. Заключение

5. Выводы

6. Использованная литература

Благодарности

Список сокращений

СЭ - соматический эмбриогенез

ЗЭ - зиготический эмбриогенез

ТФ - транскрипционный фактор

НУК - нафтилуксусная кислота

БАП - бензиламинопурин

2,4-Д - 2,4-дихлорфеноксиуксусная кислота

АБК - абсцизовая кислота

ПАМ - побеговая апикальная меристема

КАМ - корневая апикальная меристема

PAT - полярный транспорт ауксина (Polar Auxin Transport)

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Гены WOX и PIN в регуляции соматического эмбриогенеза у Medicago truncatula»

Введение

Актуальность темы исследования.

Соматический эмбриогенез (СЭ) у растений - это процесс, при котором незиготические клетки формируют эмбрионы, которые проходят через характерные стадии эмбрионального развития, в конечном счёте формируя новое растение (Chen, 2009). Многие виды растений хранят в себе потенциальную способность к СЭ, однако у большинства из них для образования соматических эмбрионов необходимы специфические условия in vitro, которые обычно включают в себя обработку гормонами, и развитие эмбриогенного каллуса.

Явление СЭ широко используется для генетической трансформации растений, а также для получения искусственных семян (Sharma et al., 2013). Поиск и изучение регуляторов этого процесса важны для улучшения методик получения соматических эмбрионов.

Современное состояние исследований

СЭ имеет множество черт, характерных для обычного, зиготического эмбриогенеза (ЗЭ). В частности, в ходе развития соматического эмбриона обычно можно различить морфологические стадии, характерные для ЗЭ (Zimmerman et al., 1993).

Кроме того, большинство исследованных генов, работающих в ходе ЗЭ, функционируют и при СЭ. К таким генам относятся, например, SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR-LIKE KINASE (Schmidt et al., 1997), LEAFY COTYLEDON1 (Lotan et al., 1998), BABY BOOM1 (Boutilier et al., 2002) и другие.

К числу регуляторов ЗЭ можно отнести транскрипционные факторы (ТФ) из семейства WUSCHEL-LIKE HOMEOBOX (WOX2, WOX8 и WOX9 и другие) Эти факторы определяют судьбу отдельных клеток эмбриона, которые в дальнейшем дают начало различным частям зародыша (Haecker et al., 2004).

Наряду с работой ТФ, крайне важным для развития эмбриона и закладки его полярности является градиент ауксина, в создании которого принимают участие

мембранные транспортёры семейства PIN-FORMED (PIN). На ранних этапах развития зиготического эмбриона у Arabidopsis thaliana функционируют транспортёры ауксина PIN1, PIN4 и PIN7, локализованные на наружной мембране клеток. Они участвуют в формировании апикально-базальной оси и в закладке семядолей (Friml et al., 2003).

Для ряда генов WOX и PIN показано их участие в процессах СЭ. В частности, WUSCHEL является маркером и стимулятором СЭ (Solis-Ramos et al., 2008) и участвует в закладке побеговой апикальной меристемы (ПАМ) у соматических зародышей (Chen et al., 2009, Su et al., 2015). WOX5, в свою очередь, участвует в закладке корневой апикальной меристемы (КАМ), что было показано на A. thaliana (Su et al., 2015). На Medicago truncatula показано, что один из гомологов гена WOX9 (MtWOX9-like) также экспрессируется в соматических зародышах (Kurdyukov et al., 2014). Исследование СЭ у винограда показало, что практически все гены WOX у этого вида экспрессируются в ходе каллусообразования и развития соматических эмбрионов (Gambino et al., 2008).

Исследований роли генов семейства PIN в СЭ немного, однако к настоящему времени уже показано участие гена PIN1 и его гомологов в процессах закладки и формирования соматических эмбрионов у A. thaliana (Su et al., 2009) и у Picea abies (Palovaara et al., 2010).

Можно предположить, что и у других видов в СЭ участвуют разные ТФ WOX и транспортёры PIN, взаимодействуя друг с другом и выполняя разные функции. В связи с этим, мы выбрали для своих исследований гены WOX и PIN с целью выявления остальных участников СЭ среди членов этих семейств и изучения механизмов их работы, у модельного объекта Medicago truncatula. Данный вид удобен для настоящего исследования, в первую очередь благодаря наличию генетических линий, контрастных по способностям к СЭ. В частности, были получены линии M. truncatula 2HA (Rose et al., 1999) и R-108 (Hoffmann et al., 1997), обладающие высокой эмбриогенностью в условиях in vitro, а также линия A17, которая практически не образует соматических эмбрионов.

Целью данной работы является поиск и изучение новых регуляторов

соматического эмбриогенеза среди генов семейств WOX и PINMedicago truncatula

Для достижения цели были сформулированы следующие задачи исследования:

1. Выявление генов семейств WOX и PIN, экспрессирующихся в ходе соматического эмбриогенеза

1.1. Количественный анализ экспрессии генов семейства PIN Medicago truncatula в зиготическом и соматическом эмбриогенезе

1.2 Количественный анализ экспрессии генов семейства WOX Medicago truncatula в зиготическом и соматическом эмбриогенезе

2. Изучение функций исследуемых генов в соматическом эмбриогенезе

2.1. Визуализация экспрессии исследуемых генов WOX и PIN

2.2. Анализ способностей к соматическому эмбриогенезу у растений с изменённым уровнем экспрессии гена STF

2.3. Анализ способностей к соматическому эмбриогенезу у растений со сверхэкспрессией MtWOX9-1

2.4. Анализ способностей к соматическому эмбриогенезу у растений с потерей функции MtWOX11-like

2.5. Поиск белков, взаимодействующих с исследуемыми транскрипционными факторами WOX в процессе соматического эмбриогенеза

Научная новизна диссертационной работы. Впервые было показано участие в процессах соматического эмбриогенеза генов STENOFOLIA, MtWOX9-1 и SMOOTH LEAF MARGIN1 , а также впервые были получены и описаны растения Medicago truncatula с потерей функции генов MtWOX11-like и MtLEC1A. Впервые показано, что сверхэкспрессия генов STENOFOLIA и MtWOX9-1 увеличивает способность к соматическому эмбриогенезу. Впервые выявлено взаимодействие белков MtWOX9-1 и MtLEClA. В ходе работы впервые созданы векторные конструкции для анализа экспрессии генов MtWOX11-like и SMOOTH LEAF MARGIN 1.

Методы исследования и достоверность результатов исследования

В работе использованы разнообразные молекулярно-генетические методы (клонирование генов, трансформация дрожжей и бактерий, ПЦР, ПЦР в режиме реального времени, дрожжевая двугибридная система, метод бимолекулярной флуоресцентной комплементации), методы визуализации экспрессии (GUS-окрашивание), методы культивирования растений in vitro, компьютерный анализ данных и статистические методы для оценки достоверности результатов. Исследование проводили с использованием в качестве модельного объекта Medicago truncatula. Достоверность экспериментальных данных, представленных в диссертации, подтверждена воспроизводимостью результатов экспериментов и доказана с применением методов математической статистики.

Основные положения, выносимые на защиту.

1. Экспрессия генов MtWOX9-1, STENOFOLIA, MtWOXU-like, SMOOTH LEAF MARGIN 1 и MtLEC1A ассоциирована с процессом СЭ.

2. Сверхэкспрессия STENOFOLIA и MtWOX9-1 в каллусах Medicago truncatula приводит к повышению эмбриогенности и сопровождается изменениями в уровнях экспрессии генов, предположительно участвующих в соматическом эмбриогенезе

3. MtWOX9-1 способен к взаимодействию с транскрипционным фактором MtLEC1A, участвующим в соматическом эмбриогенезе

Теоретическая и практическая значимость работы

Полученные в работе результаты позволили выявить два новых гена семейства WOX и один ген семейства PIN, участвующие в соматическом эмбриогенезе. Показано, что промоторы этих генов активны непосредственно в соматических эмбрионах, а также в ассоциированных с ними зонах, а также показано влияние изменения уровня экспрессии генов MtWOX9-1 и STENOFOLIA на интенсивность соматического эмбриогенеза. Практическая значимость работы определяется тем, что соматический эмбриогенез широко используется в биотехнологии для трансформации и размножения растений, поэтому выявленные механизмы регуляции позволят улучшить имеющиеся или разработать новые протоколы культивирования растений in vitro.

Апробация работы. Основные результаты диссертационной работы представлены в виде трёх статей, опубликованных в ведущих журналах, рекомендованных ВАК, а так же в виде устных и стендовых докладов на следующих конференциях: на международной конференции «International Symposium on Auxins and Cytokinins in Plant Development» (Прага, Чехия, 2014), на IV международной школе для молодых учёных «Эмбриология, генетика и биотехнология» (Пермь, Россия, 2012 год) и на годичном собрании общества физиологов растений России (Санкт-Петербург, Россия, 2016).

Работа выполнялась при поддержке грантов ИАС 1.15.1095.2015, 1.15.904.2013, 1.41.801.2014, 1.42.1288.2014,

1. Обзор литературы

1.1. Регуляция зиготического эмбриогенеза у покрытосеменных растений

Зиготический эмбриогенез растения — это его развитие с момента оплодотворения и до прорастания семени. Он включает в себя такие этапы как морфогенез, т.е. закладку основных частей растения, а также созревание (рост, накопление питательных веществ и переход в стадию покоя).

Из-за сходства ЗЭ и СЭ, множество гормональных и иных регуляторов функционируют в обоих процессах. Исходя из этого, в исследовании, посвящённом поиску новых регуляторов СЭ, нельзя не уделить внимание генам, участвующим в намного более подробно изученном процессе ЗЭ, для которых зачастую уже хорошо известны механизмы работы.

В связи с этим, в этой главе мы рассмотрим основные этапы морфогенеза и созревания зиготического зародыша, а также известные на сегодняшний день регуляторы этих процессов. Поскольку большинство генов, регулирующих этот процесс, открыты и исследованы на A. thaliana, в основном мы будем описывать эмбриогенез именно этого модельного объекта. Тем не менее, следует учитывать, что чёткие схемы деления клеток в ходе морфогенеза, присущие A. thaliana, свойственны далеко не всем видам цветковых растений (Lau et al., 2012).

1.1.1. Установление апикально-базальной оси полярности

Раннее развитие эмбриона заключается прежде всего в закладке различных осей полярности. Первой в эмбриогенезе возникает апикально-базальная ось: первое деление зиготы является асимметричным и приводит к образованию меньшей апикальной и более крупной базальной клетки. Апикальная клетка в дальнейшем даёт начало почти всем органам растения. Потомки базальной клетки формируют суспензор — нить клеток, соединяющую эмбрион с эндоспермом, а также гипофизу — клетку, которая частично образует КАМ. Суспензор передаёт эмбриону питательные вещества и гормоны, регулирует его развитие и необходим для правильного расположения эмбриона в зародышевом мешке. Клетки

суспензора в ходе СЭ претерпевают терминальную дифференцировку и погибают путём аутофагии (Smertenko, Bozhkov, 2014).

Каким же образом обеспечивается асимметричное деление зиготы?

У большинства цветковых растений яйцеклетка поляризована ещё до оплодотворения (ядро находится в апикальной части, ближе к микропиле, а вакуоль — в базальной), однако эта полярность не сохраняется при формировании зиготы: после оплодотворения, по крайней мере у некоторых видов, зигота в течение определённого времени существует в симметричном состоянии, при котором ядро находится в центре клетки, а в дальнейшем происходит поляризация зиготы de novo, которая и определяет её первое асимметричное деление (Ueda et al., 2011).

Апикально-базальная полярность обеспечивается несколькими сигнальными путями. Одним из них является путь, включающий MAPKK-киназу YODA. Для мутантов yoda характерно симметричное первое деление зиготы, так как базальная клетка намного меньше нормы и зачастую не содержит крупной вакуоли, как в эмбрионах дикого типа. В дальнейшем базальная клетка либо не делится, либо формирует неупорядоченную массу клеток, по строению более близких к клеткам собственно эмбриона, нежели к клеткам суспензора. Напротив, эктопическая активация YODA приводит к формированию более длинного суспензора и подавлению развития самого зародыша. Таким образом, YODA детерминирует развитие базальной части (Musielak, Bayer, 2014).

Другой сигнальный путь, обеспечивающий апикально-базальную полярность - путь WRKY2-WOX. WRKY2 принадлежит к семейству ТФ WRKY с доменом типа «цинковые пальцы», специфичному для растений (названо по последовательности аминокислот в ДНК-связывающем домене). В мутантах wrky2 полярность яйцеклетки остаётся в норме, но поляризация зиготы de novo часто нарушена, и первое деление обычно оказывается частично или полностью симметричным. Несмотря на это, на стадии сердца такие эмбрионы восстанавливают нормальное развитие и в дальнейшем формируют жизнеспособные растения.

Аномалии в раннем эмбриогенезе у мутантов wrky2 ассоциированы с нарушениями экспрессии генов WOX8 и WOX9. При этом у мутантов wrky2 экспрессия гена WOX8 под промотором, активным в яйцеклетке и на ранних стадиях эмбриогенеза, частично восстанавливает асимметричность деления зиготы. Эти результаты, а также анализ промоторов генов WOX8 и WOX9 показали, что WRKY2 напрямую активирует экспрессию генов WOX8 и WOX9, что необходимо для формирования апикально-базальной оси зиготы (Ueda et al., 2011).

Гены WOX8, WOX9, а также WOX2 являются маркерами отдельных частей зародыша на ранних стадиях развития эмбриона. Показано, что WOX8 и WOX2 коэкспрессируются в яйцеклетке и в зиготе, но после первого же деления зоны их активности становятся комплементарными друг другу: WOX2 экспрессируется в апикальной, а WOX8 — в базальной клетке. На стадии двух клеток вместе с WOX8 в базальной клетке активируется экспрессия гена WOX9 (Haecker et al., 2004).

Апикальная клетка за счёт двух вертикальных и одного горизонтального деления формирует восьмиклеточный эмбрион, состоящий из апикальной и центральной частей, а базальная клетка формирует суспензор и гипофизу. Эта стадия называется стадией октанта. Экспрессия WOX9 наблюдается в гипофизе и затем постепенно зона экспрессии перемещается в центральную часть, произошедшую из апикальной клетки. Интересно, что этого смещения не происходит у мутантов по генам MONOPTEROS и BODENLOS, отвечающим за ауксиновый сигналинг в эмбрионе. Исходя из этого, можно предположить, что ауксин стимулирует экспрессию WOX9. Таким образом, на этой стадии WOX8 экспрессируется в суспензоре и гипофизе, WOX9 - в гипофизе и в центральной части, а WOX2 - в апикальной части эмбриона (Рисунок 1).

Стпдин октанта

Рисунок 1. Зоны экспрессии генов WOX в раннем ЗЭ. По Иаеекег е! а1.,

2004.

Какие же функции выполняют гены WOX на этих этапах эмбриогенеза? Показано, что примерно у трети мутантов с потерей функции WOX2 неправильно ориентированы деления апикальной клетки. На более поздних стадиях, однако, нормальная морфология эмбрионов восстанавливается, и они образуют фертильные взрослые растения (Иаеекег е! а1., 2004), хотя в ряде случаев у мутантных эмбрионов нарушено формирование семядолей (Вгеиш^ег е! а1., 2008).

Низкая пенетрантность мутации wox2 обусловлена, по видимому, избыточностью выполнения его функций в эмбриогенезе. Потеря функции некоторых других генов WOX (WOX1, WOX3 и WOX5) приводит к значительному увеличению доли мутантных фенотипов. Однако, среди этих генов WOX2, по видимому, является ключевым регулятором делений апикальной клетки, поскольку мутации wox1, wox3 и wox5 приводят к нарушению развития

апикальной части зародыша только на фоне мутации wox2 (Breuninger et al., 2008).

Двойные мутанты wox8wox9 демонстрируют нарушения развития как базальной, так и апикальной частей зародыша, несмотря на то, что WOX8 и WOX9 не экспрессируются в апикальной части. Помимо морфологических нарушений, у таких эмбрионов изменён характер экспрессии маркера апикальной части зародыша ZWILLE, а также маркера гипофизы WOX5. Интересно, что у таких мутантов отсутствует экспрессия гена WOX2, причём не только в апикальной части зародыша, но и в зиготе - таким образом, гены WOX8 и WOX9 начинают функционировать ещё до деления зиготы (Breuninger et al., 2008).

Помимо этого, у мутантов wox8wox9 обычно не наблюдается экспрессия гена PIN1 и, вероятно, вследствие этого не формируются нужные апикально-базальные градиенты ауксина. Предполагается, что WOX8, WOX9 и WOX2 вместе с фактором ауксинового ответа MONOPTEROS (MP) стимулируют экспрессию PIN1 в эмбрионе (Breuninger et al., 2008). Принимая во внимание, что MP необходим также для правильной экспрессии гена WOX9, можно сделать вывод о положительной обратной связи между ауксином и ТФ WOX в ходе ЗЭ.

Наиболее хорошо изученными регуляторами генов WOX являются пептиды группы CLE (CLV3/ESR-related). Системы регуляции WOX-CLAVATA (включающие гены WOX, а также их негативные регуляторы: пептиды CLE и их рецепторы - CLAVATA-1-подобные киназы) обнаружены в ПАМ, КАМ и в латеральной меристеме, что позволило предположить наличие CLE-пептида, регулирующего экспрессию генов WOX в эмбрионе. Таким пептидом оказался CLE8. Ген CLE8 экспрессируется в эмбрионе (в основном в его наружных слоях) и в эндосперме. У мутантов по гену CLE8 в ходе развития эмбриона могут наблюдаться избыточные деления в базальной части, а развитие эмбрионов может прекращаться преждевременно. Таким образом, вероятно, CLE8 играет роль в развитии базальной части эмбриона и организации суспензора. Кроме того, он оказывает влияние на развитие эндосперма, по-видимому, предотвращая его раннее созревание и стимулируя рост. Показано, что CLE8 активирует экспрессию WOX8 в суспензоре и в эндосперме и, вероятно, именно WOX8 опосредует его

влияние на развитие этих структур (Fiume, Fletcher, 2012).

Ауксиновый сигналинг и полярный транспорт ауксина также важны для создания апикально-базальной оси. В частности, на ранних этапах развития, когда эмбрион состоит из двух клеток, ауксин транспортируется в нём из базальной клетки в апикальную за счёт переносчика PIN7, локализованного на апикальной мембране базальной клетки. У большинства мутантов pin7 на этой стадии развития не формируется градиент концентрации ауксина, и они демонстрируют аберрантные деления апикальной клетки (первое деление является горизонтальным, а не вертикальным, как у эмбрионов дикого типа) (Friml et al., 2003).

Ауксин стимулирует необходимые деления апикальной клетки за счёт деградации IAA12 (INDOLE-3-ACETIC ACID 12), или BODENLOS (BDL), репрессирующего фактор ауксинового ответа ARF5 (AUXIN-RESPONSE FACTOR 5), или MONOPTEROS (MP). MP и BDL участвуют в ауксиновом ответе и на более поздних стадиях, при детерминации КАМ (Hamann et al., 2002).

На стадии глобулы происходит обращение ауксинового транспорта: синтез ауксина происходит уже не в базальной, а в апикальной клетке, и происходит его транспорт в базальный домен. В этом процессе участвует переносчик PIN1, локализованный на базальных мембранах клеток апикальной части, и PIN7, который перемещается на нижние мембраны клеток в базальной части. Также начинает экспрессироваться ген PIN4, поддерживая работу PIN1 и PIN7. В результате новый максимум концентрации ауксина формируется в верхней клетке суспензора — гипофизе, которая в дальнейшем даст начало КАМ (Friml et al., 2003) (Рисунок 2)

а

б

(pÍÑD

(PIN7)

Рисунок 2. Модель ауксинового транспорта в ходе ранних стадий ЗЭ. Сайты накопления ауксина и ауксинового ответа показаны зелёным. Стрелками обозначены пути транспорта ауксина, опосредованные PIN1 (синий), PIN4 (фиолетовый) or PIN7 (красный). (а) Эмбрион на стадии двух клеток. Ауксин накапливается непоредственно в эмбрионе за счёт PIN7 и стимулирует спецификацию апикального полюса. (б) Эмбрион на стадии глобулы. Ауксин продуцируется в апикальном полюсе (обозначено синим цветом), и направление ауксинового транспорта меняется на противоположное. За счёт PIN1 и PIN4 ауксин накапливается в гипофизе и стимулирует спецификацию КАМ (по Friml et al., 2003).

Гены PIN, участвующие в ЗЭ (в их число входит также PIN3, который экспрессируется на стадии сердца), могут компенсировать потерю функций друг друга: одиночные мутанты по этим генам не являются летальными и в конечном счёте восстанавливают нормальное развитие эмбриона. Однако, двойные и тройные мутанты демонстрируют более выраженные дефекты, а мутант pinl pin3 pin4pin7 нежизнеспособен (Friml et al., 2003). Регуляторы локализации белков PIN на мембране также играют важную роль в ходе ЗЭ: например, потеря функции фактора из группы ARF-GEF (ADP-ribosylation factor-guanine-nucleotide-exchange

factor) GNOM (GN), необходимого для везикулярного транспорта PIN1, также приводит к нарушениям деления апикальной клетки (Mayer et al., 1993). 1.1.2. Радиальная дифференцировка тканей

Клетки октанта делятся в тангенциальной плоскости (т.е. параллельно поверхности эмбриона), что приводит к образованию 8 наружных и 8 внутренних клеток. Эта стадия называется стадией дерматогена (de Smet et al., 2010). Наружный слой называется протодермом, и он даёт начало эпидермису. Клетки протодерма делятся антиклинально, что позволяет поддерживать целостность этого слоя. В этом процессе участвует ген WOX2, а также могут участвовать его гомологи WOX1 и WOX3 (Breuninger et al., 2008).

Также на этом этапе устанавливается комплементарный характер экспрессии маркеров наружных и внутренних клеток эмбриона: например, ген ZWILLE экспрессируется во внутренних клетках (Lynn et al., 1999), в то время как зоны активности ARABIDOPSIS THALIANA MERISTEM LAYER 1 (ATML1) и PROTODERMAL FACTOR 2 (PDF2) ограничены протодермом.

ATML1 и PDF2 принадлежат к группе ТФ HD-ZIP IV. Они связываются с регуляторным элементом L1 в промоторах ряда генов, специфичных для эпидермиса, влияя на их экспрессию. Показано также, что эти ТФ способны к образованию гомо- и гетеродимеров друг с другом (Abe et al., 2003).

Также на развитие эпидермиса у эмбриона оказывают влияние гены, не экспрессирующиеся специфично в протодерме. Например, гены ТФ ZHOUPI (ZOU) и секретируемой сериновой протеазы ABNORMAL LEAF SHAPE1 (ALE1), экспрессируются в эндосперме и стимулируют образование эпидермиса (Peris et al., 2010). Ген цистеиновой протеазы DEFECTIVE KERNEL1 (AtDEK1) экспрессируется во всём эмбрионе, однако необходим именно для нормального деления клеток протодерма: потеря его функции приводит к аресту развития эмбриона, а экспрессия в протодерме маркеров ATML1 и ACR4 отсутствует (Johnson et al., 2005).

После стадии дерматогена эмбрион проходит через глобулярную стадию, в ходе которой формируются проводящие ткани, корневая паренхима, ПАМ и КАМ.

Спецификация проводящих тканей в центральной части зародыша, которая в дальнейшем даст начало корню, приводит к формированию сосудистого пучка с центральной осью ксилемы и двумя флоэмными полюсами. В этом процессе также участвует MP, который активирует свои мишени — TARGET OF MONOPTEROS 5 (TMO5), TMO5-like 1, 2, а также их гомологи — гены семейства bHLH. Было показано, что белки группы TMO5 формируют гетеродимеры с белками группы LONESOME HIGHWAY (LHW), также принадлежащими семейству bHLH. Вместе эти ТФ стимулируют периклинальные деления в этой зоне, которые опосредуют утолщение зачатка проводящих тканей, и потеря функции одного или нескольких из них приводит к недоразвитию проводящих тканей. В частности, проводящий пучок может быть меньше по размеру и в нём может быть не два полюса флоэмы, а только один (de Rybel et al., 2013). Показано, что мишенью этих ТФ при развитии сосудистых тканей являются гены семейства LONELY GUY, опосредующие синтез активных форм цитокинина. Обработка цитокинином мутантов с потерей функции гена LHW достаточна для того, чтобы подавить эффект мутации и стимулировать формирование нормального диархного сосудистого пучка (Rybel et al., 2014).

Помимо проводящих тканей, на глобулярной стадии в центральной части зародыша происходит дифференцировка паренхимы — ткани, окружающей сосудистый пучок. Паренхима разделяется на два слоя — эндодерму, окружающую проводящие ткани, и кортекс. В этих событиях принимают участие ТФ семейства GRAS: SHORT-ROOT (SHR) и его мишень SCARECROW (SCR). Мутанты по любому из этих генов формируют только один слой паренхимы, при этом в случае мутации scr этот слой имеет характеристики клеток, присущие как кортексу, так и эндодерме, а мутация shr приводит к потере идентичности эндодермы (ten Hove et al., 2015). Ген SHR экспрессируется в проваскулярных клетках, а белок SHR транспортируется из проваскулярных клеток в окружающие клетки паренхимы. (Nakajima et al., 2001). Он стимулирует транскрипцию SCR (Helariutta et al., 2000). SCR, в свою очередь, делает возможным асимметричное деление клеток паренхимы и формирование эндодермы. Межклеточный транспорт

SHR необходим для выполнения его функции (Gallagher et al., 2004), в то время как SCR действует в тех же клетках, в которых и синтезируется, придавая им свойства эндодермальных (Heidstra et al., 2004).

Другим важным регулятором, обеспечивающим радиальную полярность корня, является ТФ SCHIZORIZA из семейства HSF (heat shock factors). Он экпрессируется в покоящемся центре, в стволовых клетках основной паренхимы и их ближайших потомках, подавляет формирование эндодермы и эпидермиса и определяет развитие клеток кортекса (ten Hove et al., 2015). 1.1.3. Спецификация апикальных меристем

На глобулярной стадии также происходит спецификация побега, который развивается из апикальной части зародыша, и корня, формирующегося из центральной части. Наиболее хорошо изученными участниками этих процессов являются ТФ из семейств HD-ZIP III и PLETHORA (PLT). Гены из группы HD-ZIP III — PHABULOSA (PHB), PHAVOLUTA (PHV), REVOLUTA (REV), ARABIDOPSIS THALIANA HOMEOBOX 8 (ATHB8) и ATHB15 — экспрессируются в апикальной части на глобулярной стадии, и зону их экспрессии ограничивают микроРНК из группы miR165/166. Гены из группы PLT - PLT1-4, напротив, экспрессируются в центральной части зародыша (т.е. в нижней части глобулы), занимая зону, комплементарную зоне экспрессии HD-ZIP III (ten Hove et al., 2015). Ген TOPLESS, кодирующий корепрессор фактора Aux/IAA BDL, подавляет экспрессию генов PLT. У мутантов с потерей функции TOPLESS гены PLT экспрессируются во всём эмбрионе, начиная со стадии сердца, что приводит к формированию проростков с двумя корнями, один из которых развивается вместо побега. И, напротив, эктопическая экспрессия генов из группы HD-ZIP III под промотором гена PLT2 приводит к формированию проростков без корня, но с двумя побегами (Smith, Long, 2010).

Детерминирование побега и корня, безусловно, связано с закладкой апикальных меристем. Маркерами организующих центров ПАМ и КАМ являются, в первую очередь, гены WUSCHEL (WUS) и WOX5, соответственно (Sarkar et al., 2007). WUS начинает экспрессироваться на стадии дерматогена во внутренних

клетках апикального домена (Mayer et al., 1998), а WOX5 — на глобулярной стадии в гипофизе и, после её деления — в линзовидной клетке (Haecker et al., 2004).

Спецификация гипофизы — верхней клетки суспензора — это ключевое событие в закладке КАМ. В ходе глобулярной стадии гипофиза делится асимметрично и образует верхнюю линзовидную клетку - предшественник покоящегося центра корня, т.е центральной части КАМ, а также более крупную нижнюю клетку - предшественник дистальных стволовых клеток КАМ (de Smet et al., 2010).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Творогова, Варвара Евгеньевна, 2016 год

6. Использованная литература

1. Виноградова, A. Меристематические характеристики опухолей, индуцированных Agrobacterium tumefaciens, у гороха / А. Виноградова, М. Лебедева (Осипова), Л. Лутова // Генетика. - 2015. - Т. 51, № 1. - С. 54-62.

2. Abas, L. Intracellular trafficking and proteolysis of the Arabidopsis auxin-efflux facilitator PIN2 are involved in root gravitropism / L. Abas, R. Benjamins, N. Malenica, T. Paciorek, J. Wisniewska, J. Moulinier-Anzola, T. Sieberer, J. Friml, C. Luschnig // Nat Cell Biol. - 2006. - Vol. 8, № 3. - P. 249-256.

3. Abe, M. Regulation of shoot epidermal cell differentiation by a pair of homeodomain proteins in Arabidopsis / M. Abe, H. Katsumata, Y. Komeda, T. Takahashi // Development. - 2003. - Vol. 130, № 4. - P. 635-643.

4. Adamowski, M. PIN-Dependent Auxin Transport: Action, Regulation, and Evolution / M. Adamowski, J. Friml // Plant Cell. - 2015. - Vol. 27, № 1. - P. 20-32.

5. Aida, M. Shoot apical meristem and cotyledon formation during Arabidopsis embryo genesis: interaction among the CUP-SHAPED COTYLEDON and SHOOT MERISTEMLESS genes / M. Aida, T. Ishida, M. Tasaka // Development. -1999. - Vol. 126, № 8. - P. 1563-1570.

6. Aida, M. The PLETHORA genes mediate patterning of the Arabidopsis root stem cell niche / M. Aida, D. Beis, R. Heidstra, V. Willemsen, I. Blilou, C. Galinha, L. Nussaume, Y. Noh, R. Amasino, B. Scheres // Cell. - 2004. - Vol. 119, № 1. - P. 109120.

7. Albrecht, C. Arabidopsis SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR KINASE Proteins Serve Brassinosteroid-Dependent and -Independent Signaling Pathways / C. Albrecht, E. Russinova, B. Kemmerling, M. Kwaaitaal, S. de Vries // Plant Physiol. - 2008. - Vol. 148, № 1. - P. 611-619.

8. Altamura, M. Recent Advances on Genetic and Physiological Bases of In

Vitro Somatic Embryo Formation / M. Altamura, F. Delia Rovere, L. Fattorini, S. D'Angeli, G. Falasca // In Vitro Embryogenesis in Higher Plants / eds. M.A. Germana, M. Lambardi. - Springer New York, 2016. P. 47-85.

9. Ariel, F. Environmental regulation of lateral root emergence in Medicago truncatula requires the HD-Zip I transcription factor HB1 / F. Ariel, A. Diet, M. Verdenaud, V. Gruber, F. Frugier, R. Chan, M. Crespi // Plant Cell. - 2010. - Vol. 22, № 7. - P. 2171-2183.

10. Arnold, S. Developmental pathways of somatic embryogenesis / S. Arnold, I. Sabala, P. Bozhkov, J. Dyachok, L. Filonova // Plant Cell, Tissue and Organ Culture. -2002. - Vol. 69, № 3. - P. 233-249.

11. Asano, Y. Cytokinin and thiamine requirements and stimulative effects of riboflavin and a-ketoglutaric acid on embryogenic callus induction from the seeds of Zoysia japonica steud / Y. Asano, H. Katsumoto, C. Inokuma, S. Kaneko, Y. Ito, A. Fujiie // Journal of Plant Physiology. - 1996. - Vol. 149, № 3-4. - P. 413-417.

12. Bai, B. Induction of somatic embryos in Arabidopsis requires local YUCCA expression mediated by the down-regulation of ethylene biosynthesis / B. Bai, Y. Su, J. Yuan, X. Zhang // Mol Plant. - 2013. - Vol. 6, № 4. - P. 1247-1260.

13. Barbez, E. A novel putative auxin carrier family regulates intracellular auxin homeostasis in plants / E. Barbez, M. Kubes, J. Rolcik, C. Beziat, A. Pencik, B. Wang, M. Rosquete, J. Zhu, P. Dobrev, Y. Lee, E. Zazimalova, J. Petrasek, M. Geisler, J. Friml, J. Kleine-Vehn // Nature. - 2012. - Vol. 485, № 7396. - P. 119-122.

14. Baster, P. SCF(TIR1/AFB)-auxin signalling regulates PIN vacuolar trafficking and auxin fluxes during root gravitropism / P. Baster, S. Robert, J. Kleine-Vehn, S. Vanneste, U. Kania, W. Grunewald, B. De Rybel, T. Beeckman, J. Friml // EMBO J. - 2013. - Vol. 32, № 2. - P. 260-274.

15. Bencivenga, S. The transcription factors BEL1 and SPL are required for cytokinin and auxin signaling during ovule development in Arabidopsis / S. Bencivenga, S. Simonini, E. Benkova, L. Colombo // Plant Cell. - 2012. - Vol. 24, № 7. - P. 2886-2897.

16. Benedito, V. A gene expression atlas of the model legume Medicago

truncatula / V. Benedito, I. Torres-Jerez, J. Murray, A. Andriankaja, S. Allen, K. Kakar, M. Wandrey, J. Verdier, H. Zuber, T. Ott, S. Moreau, A. Niebel, T. Frickey, G. Weiller, J. He, X. Dai, P. Zhao, Y. Tang, M. Udvardi // Plant J. - 2008. - Vol. 55, № 3. - P. 504-513.

17. Benkova, E. Local, Efflux-Dependent Auxin Gradients as a Common Module for Plant Organ Formation / E. Benkova, M. Michniewicz, M. Sauer, T. Teichmann, D. Seifertova, G. Jürgens, J. Friml // Cell. - 2003. - Vol. 115, № 5. - P. 591602.

18. Berleth, T. The role of the monopteros gene in organising the basal body region of the Arabidopsis embryo / T. Berleth, G. Jurgens // Development. - 1993. - Vol. 118, № 2. - P. 575-587.

19. Blilou, I. The PIN auxin efflux facilitator network controls growth and patterning in Arabidopsis roots / I. Blilou, J. Xu, M. Wildwater, V. Willemsen, I. Paponov, J. Friml, R. Heidstra, M. Aida, K. Palme, B. Scheres // Nature. - 2005. - Vol. 433, № 7021. - P. 39-44.

20. Bosca, S. Embryonic development in Arabidopsis thaliana: from the zygote division to the shoot meristem / S. Bosca, S. Knauer, T. Laux // Front Plant Sci. - 2011. -Vol. 2. - P. 93.

21. Bouchabke-Coussa, O. Wuschel overexpression promotes somatic embryogenesis and induces organogenesis in cotton (Gossypium hirsutum L.) tissues cultured in vitro / O. Bouchabke-Coussa, M. Obellianne, D. Linderme, E. Montes, A. Maia-Grondard, F. Vilaine, C. Pannetier // Plant Cell Rep. - 2013. - Vol. 32, № 5. - P. 675-686.

22. Boutilier, K. Ectopic Expression of BABY BOOM Triggers a Conversion from Vegetative to Embryonic Growth / K. Boutilier, R. Offringa, V. Sharma, H. Kieft, T. Ouellet, L. Zhang, J. Hattori, C. Liu, A. van Lammeren, B. Miki, J. Custers, M. van Lookeren Campagne // Plant Cell. - 2002. - Vol. 14, № 8. - P. 1737-1749.

23. Bowman, J. The YABBY gene family and abaxial cell fate / J. Bowman // Curr. Opin. Plant Biol. - 2000. - Vol. 3, № 1. - P. 17-22.

24. Braybrook, S. Genes directly regulated by LEAFY COTYLEDON2 provide insight into the control of embryo maturation and somatic embryogenesis / S.

Braybrook, S. Stone, S. Park, A. Bui, B. Le, R. Fischer, R. Goldberg, J. Harada // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. - 2006. - Vol. 103, № 9. - P. 3468-3473.

25. Braybrook, S. LECs go crazy in embryo development / S. Braybrook, J. Harada // Trends in Plant Science. - 2008. - Vol. 13, № 12. - P. 624-630.

26. Breuninger, H. Differential expression of WOX genes mediates apical-basal axis formation in the Arabidopsis embryo / H. Breuninger, E. Rikirsch, M. Hermann, M. Ueda, T. Laux // Dev. Cell. - 2008. - Vol. 14, № 6. - P. 867-876.

27. Buechel, S. Role of A-type ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATORS in meristem maintenance and regeneration / S. Buechel, A. Leibfried, J. To, Z. Zhao, S. Andersen, J. Kieber, J. Lohmann // Eur. J. Cell Biol. - 2010. - Vol. 89, № 2-3. - P. 279284.

28. Byrne, M. Asymmetric leaves1 mediates leaf patterning and stem cell function in Arabidopsis / M. Byrne, R. Barley, M. Curtis, J. Arroyo, M. Dunham, A. Hudson, R. Martienssen // Nature. - 2000. - Vol. 408, № 6815. - P. 967-971.

29. Castillo, B. Direct somatic embryogenesis fromBegonia gracilis explants / B. Castillo, M. Smith // Plant Cell Reports. - 1997. - Vol. 16, № 6. - P. 385-388.

30. Chakrabarty, D. Detection of DNA methylation changes during somatic embryogenesis of Siberian ginseng (Eleuterococcus senticosus) / D. Chakrabarty, K. Yu, K. Paek // Plant Science. - 2003. - Vol. 165, № 1. - P. 61-68.

31. Chandler, J. The AP2 transcription factors DORNRÖSCHEN and DORNRÖSCHEN-LIKE redundantly control Arabidopsis embryo patterning via interaction with PHAVOLUTA / J. Chandler, M. Cole, A. Flier, B. Grewe, W. Werr // Development. - 2007. - Vol. 134, № 9. - P. 1653-1662.

32. Chen, S. The association of homeobox gene expression with stem cell formation and morphogenesis in cultured Medicago truncatula / S. Chen, S. Kurdyukov, A. Kereszt, X. Wang, P. Gresshoff, R. Rose // Planta. - 2009. - Vol. 230, № 4. - P. 827840.

33. Chen, S.-K. The Association of Homeotic Gene Expression with Stem Cell Formation and Morphogenesis in Cultured Medicago truncatula: PhD Thesis / Shih-Kuang Chen ; The University of Newcastle. - Newcastle, 2009. - 223 p.

34. Cheng, S. WUSCHEL-related homeobox gene WOX11 increases rice drought resistance by controlling root hair formation and root system development / S. Cheng, D. Zhou, Y. Zhao // Plant Signal Behav.. - 2016. - Vol. 11, № 2. - P. e1130198.

35. Cho, M. The function of ABCB transporters in auxin transport / M. Cho, H. Cho // Plant Signal Behav. - 2013. - Vol. 8, № 2. - P. e22990.

36. Daum, G. A mechanistic framework for noncell autonomous stem cell induction in Arabidopsis / G. Daum, A. Medzihradszky, T. Suzaki, J. Lohmann // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. - 2014. - Vol. 111, № 40. - P. 14619-14624.

37. De Smet, I. Embryogenesis - the humble beginnings of plant life / I. De Smet, S. Lau, U. Mayer, G. Jürgens // Plant J. - 2010. - Vol. 61, № 6. - P. 959-970.

38. De-la-Pena, C. The role of chromatin modifications in somatic embryo genesis in plants / C. De-la-Pena, G. Nic-Can, R. Galaz-Avalos, R. Avilez-Montalvo, V. Loyola-Vargas // Front Plant Sci. - 2015. - Vol. 6, №. - P. 635.

39. De Rybel, B. A bHLH Complex Controls Embryonic Vascular Tissue Establishment and Indeterminate Growth in Arabidopsis / B. De Rybel, B. Möller, S. Yoshida, I. Grabowicz, P. Barbier de Reuille, S. Boeren, R. Smith, J. Borst, D. Weijers // Developmental Cell. - 2013. - Vol. 24, № 4. - P. 426-437.

40. Deveaux, Y. Genes of the most conserved WOX clade in plants affect root and flower development in Arabidopsis / Y. Deveaux, C. Toffano-Nioche, G. Claisse, V. Thareau, H. Morin, P. Laufs, H. Moreau, M. Kreis, A. Lecharny // BMC Evol Biol. -2008. - Vol. 8, №. - P. 291.

41. Dolzblasz, A. Stem cell regulation by Arabidopsis WOX genes / A. Dolzblasz, J. Nardmann, E. Clerici, B. Causier, E. van der Graaff, J. Chen, B. Davies, W. Werr, T. Laux // Mol Plant. - 2016. - Vol. 9, №. 7 - P. 1028-1039.

42. Emery, J. Radial patterning of Arabidopsis shoots by class III HD-ZIP and KANADI genes / J. Emery, S. Floyd, J. Alvarez, Y. Eshed, N. Hawker, A. Izhaki, S. Baum, J. Bowman // Curr. Biol. - 2003. - Vol. 13, № 20. - P. 1768-1774.

43. Eshed, Y. Asymmetric leaf development and blade expansion in Arabidopsis are mediated by KANADI and YABBY activities / Y. Eshed, A. Izhaki, S. Baum, S. Floyd, J. Bowman // Development. - 2004. - Vol. 131, № 12. - P. 2997-3006.

44. Etchells, J. WOX4 and WOX14 act downstream of the PXY receptor kinase to regulate plant vascular proliferation independently of any role in vascular organisation / J. Etchells, C. Provost, L. Mishra, S. Turner // Development. - 2013. - Vol. 140, № 10. - P. 2224-2234.

45. Fahraeus, G. The Infection of Clover Root Hairs by Nodule Bacteria Studied by a Simple Glass Slide Technique / G. Fahraeus // J Gen Microbiol. - 1957. -Vol. 16, №. - P. 374-81.

46. Fehér, A. Somatic embryogenesis - Stress-induced remodeling of plant cell fate / A. Fehér // Biochim. Biophys. Acta. - 2015. - Vol. 1849, № 4. - P. 385-402.

47. Fernando, S.C. Abscisic acid induced somatic embryogenesis in immature embryo explants of coconut (Cocos nucifera L.) / S.C. Fernando, C.K. Gamage // Plant Sci. - 2000. - Vol. 151, № 2. - P. 193-198.

48. Fiume, E. Regulation of Arabidopsis embryo and endosperm development by the polypeptide signaling molecule CLE8 / E. Fiume, J. Fletcher // Plant Cell. - 2012. - Vol. 24, № 3. - P. 1000-1012.

49. Fraga, H. 5-Azacytidine combined with 2,4-D improves somatic embryogenesis of Acca sellowiana (O. Berg) Burret by means of changes in global DNA methylation levels / H. Fraga, L. Vieira, C. Caprestano, D. Steinmacher, G. Micke, D. Spudeit, R. Pescador, M. Guerra // Plant Cell Rep. - 2012. - Vol. 31, № 12. - P. 21652176.

50. Friml, J. Efflux-dependent auxin gradients establish the apical-basal axis of Arabidopsis / J. Friml, A. Vieten, M. Sauer, D. Weijers, H. Schwarz, T. Hamann, R. Offringa, G. Jürgens // Nature. - 2003. - Vol. 426, № 6963. - P. 147-153.

51. Galinha, C. PLETHORA proteins as dose-dependent master regulators of Arabidopsis root development / C. Galinha, H. Hofhuis, M. Luijten, V. Willemsen, I. Blilou, R. Heidstra, B. Scheres // Nature. - 2007. - Vol. 449, № 7165. - P. 1053-1057.

52. Gallagher, K. Mechanisms Regulating SHORT-ROOT Intercellular Movement / K. Gallagher, A. Paquette, K. Nakajima, P. Benfey // Current Biology. -2004. - Vol. 14, № 20. - P. 1847-1851.

53. Gälweiler, L. Regulation of polar auxin transport by AtPIN1 in Arabidopsis

vascular tissue / L. Gälweiler, C. Guan, A. Müller, E. Wisman, K. Mendgen, A. Yephremov, K. Palme // Science. - 1998. - Vol. 282, № 5397. - P. 2226-2230.

54. Gambino, G. Characterization of expression dynamics of WOX homeodomain transcription factors during somatic embryogenesis in Vitis vinifera / G. Gambino, M. Minuto, P. Boccacci, I. Perrone, R. Vallania, I. Gribaudo // J. Exp. Bot. -2011. - Vol. 62, № 3. - P. 1089-1101.

55. Gao, Y. Auxin binding protein 1 (ABP1) is not required for either auxin signaling or Arabidopsis development / Y. Gao, Y. Zhang, D. Zhang, X. Dai, M. Estelle, Y. Zhao // PNAS. - 2015. - Vol. 112, № 7. - P. 2275-2280.

56. Garces, H. The 'mother of thousands' (Kalanchoe daigremontiana): a plant model for asexual reproduction and CAM studies / H. Garces, N. Sinha // Cold Spring Harb Protoc. - 2009. - Vol. 4, № 10. - P. pdb.emo133.

57. Garces, H. Truncation of LEAFY COTYLEDON1 protein is required for asexual reproduction in Kalanchoe daigremontiana / H. Garces, D. Koenig, B. Townsley, M. Kim, N. Sinha // Plant Physiol. - 2014. - Vol. 165, № 1. - P. 196-206.

58. Gazzarrini, S. The transcription factor FUSCA3 controls developmental timing in Arabidopsis through the hormones gibberellin and abscisic acid / S. Gazzarrini, Y. Tsuchiya, S. Lumba, M. Okamoto, P. McCourt // Dev. Cell. - 2004. - Vol. 7, № 3. - P. 373-385.

59. Geldner, N. The Arabidopsis GNOM ARF-GEF Mediates Endosomal Recycling, Auxin Transport, and Auxin-Dependent Plant Growth / N. Geldner, N. Anders, H. Wolters, J. Keicher, W. Kornberger, P. Muller, A. Delbarre, T. Ueda, A. Nakano, G. Jürgens // Cell. - 2003. - Vol. 112, № 2. - P. 219-230.

60. Giridhar, P. Direct somatic embryogenesis from Coffea arabica L. and Coffea canephora P ex Fr. under the influence of ethylene action inhibitor-silver nitrate / P. Giridhar, E. Indu, K. Vinod, A. Chandrashekar, G. Ravishankar // Acta Physiologiae Plantarum. - 2004. - Vol. 26, № 3. - P. 299-305.

61. Gliwicka, M. Extensive Modulation of the Transcription Factor Transcriptome during Somatic Embryogenesis in Arabidopsis thaliana / M. Gliwicka, K. Nowak, S. Balazadeh, B. Mueller-Roeber, M. Gaj // PLOS ONE. - 2013. - Vol. 8, № 7. -

P. e69261.

62. Gordon, S. Pattern formation during de novo assembly of the Arabidopsis shoot meristem / S. Gordon, M. Heisler, G. Reddy, C. Ohno, P. Das, E. Meyerowitz // Development. - 2007. - Vol. 134, № 19. - P. 3539-3548.

63. van der Graaff, E. The WUS homeobox-containing (WOX) protein family / E. van der Graaff, T. Laux, S. Rensing // Genome Biol. - 2009. - Vol. 10, № 12. - P. 248.

64. Grafi, G. Histone methylation controls telomerase-independent telomere lengthening in cells undergoing dedifferentiation / G. Grafi, H. Ben-Meir, Y. Avivi, M. Moshe, Y. Dahan, A. Zemach // Developmental Biology. - 2007. - Vol. 306, № 2. - P. 838-846.

65. Gross-Hardt, R. WUSCHEL signaling functions in interregional communication during Arabidopsis ovule development / R. Gross-Hardt, M. Lenhard, T. Laux // Genes Dev. - 2002. - Vol. 16, № 9. - P. 1129-1138.

66. Guilfoyle, T. Auxin response factors / T. Guilfoyle, G. Hagen // Curr. Opin. Plant Biol. - 2007. - Vol. 10, № 5. - P. 453-460.

67. Guo, M. Direct repression of KNOX loci by the ASYMMETRIC LEAVES1 complex of Arabidopsis / M. Guo, J. Thomas, G. Collins, M. Timmermans // Plant Cell. - 2008. - Vol. 20, № 1. - P. 48-58.

68. Gutierrez, C. Coupling cell proliferation and development in plants / C. Gutierrez // Nat. Cell Biol. - 2005. - Vol. 7, № 6. - P. 535-541.

69. Haecker, A. Expression dynamics of WOX genes mark cell fate decisions during early embryonic patterning in Arabidopsis thaliana / A. Haecker, R. Gross-Hardt, B. Geiges, A. Sarkar, H. Breuninger, M. Herrmann, T. Laux // Development. - 2004. -Vol. 131, № 3. - P. 657-668.

70. Hamann, T. The Arabidopsis BODENLOS gene encodes an auxin response protein inhibiting MONOPTEROS-mediated embryo patterning / T. Hamann, E. Benkova, I. Bäurle, M. Kientz, G. Jürgens // Genes Dev. - 2002. - Vol. 16, № 13. - P. 1610-1615.

71. Hand, M. A Comparison of In Vitro and In Vivo Asexual Embryogenesis / M. Hand, S. de Vries, A. Koltunow // Methods Mol. Biol. - 2016. - Vol. 1359. - P. 3-23.

72. Harding, E. Expression and Maintenance of Embryogenic Potential Is Enhanced through Constitutive Expression of AGAMOUS-Like 15 / E. Harding, W. Tang, K. Nichols, D. Fernandez, S. Perry // Plant Physiol. - 2003. - Vol. 133, № 2. - P. 653-663.

73. He, C. Reprogramming of H3K27me3 Is Critical for Acquisition of Pluripotency from Cultured Arabidopsis Tissues / C. He, X. Chen, H. Huang, L. Xu // PLoS Genet. - 2012. - Vol. 8, № 8. - P. e1002911

74. Hecht, V. The Arabidopsis SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR KINASE 1 gene is expressed in developing ovules and embryos and enhances embryogenic competence in culture / V. Hecht, J. Vielle-Calzada, M. Hartog, E. Schmidt, K. Boutilier, U. Grossniklaus, S. de Vries // Plant Physiol. - 2001. - Vol. 127, № 3. - P. 803-816.

75. Heck, G. AGL15, a MADS domain protein expressed in developing embryos / G. Heck, S. Perry, K. Nichols, D. Fernandez // Plant Cell. - 1995. - Vol. 7, № 8. - P. 1271-1282.

76. Heidstra, R. Mosaic analyses using marked activation and deletion clones dissect Arabidopsis SCARECROW action in asymmetric cell division / R. Heidstra, D. Welch, B. Scheres // Genes Dev. - 2004. - Vol. 18, № 16. - P. 1964-1969.

77. Helariutta, Y. The SHORT-ROOT gene controls radial patterning of the Arabidopsis root through radial signaling / Y. Helariutta, H. Fukaki, J. Wysocka-Diller, K. Nakajima, J. Jung, G. Sena, M. Hauser, P. Benfey // Cell. - 2000. - Vol. 101, № 5. - P. 555-567.

78. Hirakawa, Y. TDIF peptide signaling regulates vascular stem cell proliferation via the WOX4 homeobox gene in Arabidopsis / Y. Hirakawa, Y. Kondo, H. Fukuda // Plant Cell. - 2010. - Vol. 22, № 8. - P. 2618-2629.

79. Hoffmann, B. A New Medicago truncatula Line with Superior in Vitro Regeneration, Transformation, and Symbiotic Properties Isolated Through Cell Culture Selection / B. Hoffmann, T. Trinh, J. Leung, A. Kondorosi, E. Kondorosi // MPMI. -1997. - Vol. 10, № 3. - P. 307-315.

80. ten Hove, C. Building a plant: cell fate specification in the early

Arabidopsis embryo / C. ten Hove, K. Lu, D. Weijers // Development. - 2015. - Vol. 142, № 3. - P. 420-430.

81. Hur, Y. Arabidopsis thaliana homeobox 12 (ATHB12), a homeodomain-leucine zipper protein, regulates leaf growth by promoting cell expansion and endoreduplication / Y. Hur, J. Um, S. Kim, K. Kim, H. Park, J. Lim, W. Kim, S. Jun, E. Yoon, J. Lim, M. Ohme-Takagi, D. Kim, J. Park, G. Kim, C. Cheon.// New Phytol. -2015. - Vol. 205, № 1. - P. 316-328.

82. Hutchison, C. The Arabidopsis histidine phosphotransfer proteins are redundant positive regulators of cytokinin signaling / C. Hutchison, J. Li, C. Argueso, M. Gonzalez, E. Lee, M. Lewis, B. Maxwell, T. Perdue, G. Schaller, J. Alonso, J. Ecker, J. Kieber // Plant Cell. - 2006. - Vol. 18, № 11. - P. 3073-3087.

83. Iwakawa, H. The ASYMMETRIC LEAVES2 gene of Arabidopsis thaliana, required for formation of a symmetric flat leaf lamina, encodes a member of a novel family of proteins characterized by cysteine repeats and a leucine zipper / H. Iwakawa, Y. Ueno, E. Semiarti, H. Onouchi, S. Kojima, H. Tsukaya, M. Hasebe, T. Soma, M. Ikezaki, C. Machida, Y. Machida // Plant Cell Physiol. - 2002. - Vol. 43, № 5. - P. 467478.

84. Izhaki, A. KANADI and class III HD-Zip gene families regulate embryo patterning and modulate auxin flow during embryogenesis in Arabidopsis / A. Izhaki, J. Bowman // Plant Cell. - 2007. - Vol. 19, № 2. - P. 495-508.

85. Jenik, P. Embryonic patterning in Arabidopsis thaliana / P. Jenik, C. Gillmor, W. Lukowitz // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. - 2007. - Vol. 23, №. - P. 207-236.

86. Jia, H. Regulation of the seed to seedling developmental phase transition by the LAFL and VAL transcription factor networks / H. Jia, M. Suzuki, D. McCarty // Wiley Interdiscip Rev Dev Biol. - 2014. - Vol. 3, № 1. - P. 135-145.

87. Johnson, K. AtDEK1 is essential for specification of embryonic epidermal cell fate / K. Johnson, K. Degnan, J. Ross Walker, G. Ingram // The Plant Journal. -2005. - Vol. 44, № 1. - P. 114-127.

88. Junker, A. Multifunctionality of the LEC1 transcription factor during plant development / A. Junker, H. Bäumlein // Plant Signal Behav. - 2012. - Vol. 7, № 12. - P.

1718-1720.

89. Kagaya, Y. LEAFY COTYLEDON1 controls seed storage protein genes through its regulation of FUSCA3 and ABSCISIC ACID INSENSITIVE3 / Y. Kagaya, R. Toyoshima, R. Okuda, H. Usui, A. Yamamoto, T. Hattori // Plant Cell Physiol. -2005. - Vol. 46, № 3. - P. 399-406.

90. Karami, O. Molecular aspects of somatic-to-embryogenic transition in plants / O. Karami, B. Aghavaisi, A. Mahmoudi Pour // J Chem Biol. - 2009. - Vol. 2, № 4. - P. 177-190.

91. Karami, O. Secondary somatic embryogenesis of carnation (Dianthus caryophyllus L.) / O. Karami, A. Deljou, G. Kordestani // Plant Cell Tiss Organ Cult. -2007. - Vol. 92, № 3. - P. 273-280.

92. Karami, O. The molecular basis for stress-induced acquisition of somatic embryogenesis / O. Karami, A. Saidi // Mol. Biol. Rep. - 2010. - Vol. 37, № 5. - P. 24932507.

93. Keith, K. fusca3: A Heterochronic Mutation Affecting Late Embryo Development in Arabidopsis. / K. Keith, M. Kraml, N. Dengler, P. McCourt // Plant Cell. - 1994. - Vol. 6, № 5. - P. 589-600.

94. Kerstetter, R. KANADI regulates organ polarity in Arabidopsis / R. Kerstetter, K. Bollman, R. Taylor, K. Bomblies, R. Poethig // Nature. - 2001. - Vol. 411, № 6838. - P. 706-709.

95. Kim, S. EMF1 and PRC2 cooperate to repress key regulators of Arabidopsis development / S. Kim, J. Lee, L. Eshed-Williams, D. Zilberman, Z. Sung // PLoS Genet. - 2012. - Vol. 8, № 3. - P. e1002512.

96. Klimaszewska, K. Initiation of somatic embryos and regeneration of plants from primordial shoots of 10-year-old somatic white spruce and expression profiles of 11 genes followed during the tissue culture process / K. Klimaszewska, C. Overton, D. Stewart, R. Rutledge // Planta. - 2011. - Vol. 233, № 3. - P. 635-647.

97. Klingler, J. ABA receptors: the START of a new paradigm in phytohormone signalling / J. Klingler, G. Batelli, J. Zhu // J. Exp. Bot. - 2010. - Vol. 61, № 12. - P. 3199-3210.

98. Kong, D. The WUSCHEL Related Homeobox Protein WOX7 Regulates the Sugar Response of Lateral Root Development in Arabidopsis thaliana / D. Kong, Y. Hao, H. Cui // Mol Plant. - 2016. - Vol. 9, № 2. - P. 261-270.

99. Krecek, P. The PIN-FORMED (PIN) protein family of auxin transporters / P. Krecek, P. Skupa, J. Libus, S. Naramoto, R. Tejos, J. Friml, E. Zazimalova // Genome Biology. - 2009. - Vol. 10, № 12. - P. 249.

100. Kurdyukov, S. Transcriptional regulation of early embryo development in the model legume Medicago truncatula / S. Kurdyukov, Y. Song, M. Sheahan, R. Rose // Plant Cell Rep. - 2014. - Vol. 33, № 2. - P. 349-362.

101. Kushiro, T. The Arabidopsis cytochrome P450 CYP707A encodes ABA 8'-hydroxylases: key enzymes in ABA catabolism / T. Kushiro, M. Okamoto, K. Nakabayashi, K. Yamagishi, S. Kitamura, T. Asami, N. Hirai, T. Koshiba, Y. Kamiya, E. Nambara // EMBO J. - 2004. - Vol. 23, № 7. - P. 1647-1656.

102. Lakshmanan, P. Somatic Embryo genesis in Leguminous Plants / P. Lakshmanan, A. Taji // Plant Biology. - 2000. - Vol. 2, № 2. - P. 136-148.

103. Lau, S. Early embryogenesis in flowering plants: setting up the basic body pattern / S. Lau, D. Slane, O. Herud, J. Kong, G. Jürgens // Annu Rev Plant Biol. - 2012. - Vol. 63.- P. 483-506.

104. Laux, T. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis / T. Laux, K. Mayer, J. Berger, G. Jürgens // Development. -1996. - Vol. 122, № 1. - P. 87-96.

105. Lebedeva (Osipova), M. Initiation of spontaneous tumors in radish (Raphanus sativus): Cellular, molecular and physiological events / M. Lebedeva (Osipova), V. Tvorogova, A. Vinogradova, M. Gancheva, M. Azarakhsh, E. Ilina, K. Demchenko, I. Dodueva, L. Lutova // J. Plant Physiol. - 2015. - Vol. 173, №. - P. 97104.

106. Leibfried, A. WUSCHEL controls meristem function by direct regulation of cytokinin-inducible response regulators / A. Leibfried, J. To, W. Busch, S. Stehling, A. Kehle, M. Demar, J. Kieber, J. Lohmann // Nature. - 2005. - Vol. 438, № 7071. - P. 1172-1175.

107. Leljak-Levanic, D. Changes in DNA methylation during somatic embryo genesis in Cucurbita pepo L / D. Leljak-Levanic, N. Bauer, S. Mihaljevic, S. Jelaska // Plant Cell Rep. - 2004. - Vol. 23, № 3. - P. 120-127.

108. Li, L. In vitro somatic embryogenesis in turf-type bermudagrass: roles of abscisic acid and gibberellic acid, and occurrence of secondary somatic embryogenesis / L. Li, R. Qu // Plant Breeding. - 2002. - Vol. 121, № 2. - P. 155-158.

109. Lian, G. Origins and Evolution of WUSCHEL-Related Homeobox Protein Family in Plant Kingdom / G. Lian, Z. Ding, Q. Wang, D. Zhang, J. Xu // Scientific World J. - 2014. - Vol. 2014. - P. 534140.

110. Licausi, F. APETALA2/Ethylene Responsive Factor (AP2/ERF) transcription factors: mediators of stress responses and developmental programs / F. Licausi, M. Ohme-Takagi, P. Perata // New Phytol. - 2013. - Vol. 199, № 3. - P. 639-649.

111. Lie, C. WOX2 and STIMPY-LIKE/WOX8 promote cotyledon boundary formation in Arabidopsis / C. Lie, C. Kelsom, X. Wu // Plant J. - 2012. - Vol. 72, № 4. -P. 674-682.

112. Liu, J. WOX11 and 12 Are Involved in the First-Step Cell Fate Transition during de Novo Root Organogenesis in Arabidopsis / J. Liu, L. Sheng, Y. Xu, J. Li, Z. Yang, H. Huang, L. Xu // Plant Cell. - 2014. - Vol. 26, №. 3. - P. 1081-1093.

113. Livak, K. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2(-Delta Delta C(T)) Method / K. Livak, T. Schmittgen // Methods. - 2001. - Vol. 25, № 4. - P. 402-408.

114. Löfke, C. Asymmetric gibberellin signaling regulates vacuolar trafficking of PIN auxin transporters during root gravitropism / C. Löfke, M. Zwiewka, I. Heilmann, M. Van Montagu, T. Teichmann, J. Friml // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. -2013. - Vol. 110, № 9. - P. 3627-3632.

115. Long, J. A member of the KNOTTED class of homeodomain proteins encoded by the STM gene of Arabidopsis / J. Long, E. Moan, J. Medford, M. Barton // Nature. - 1996. - Vol. 379, № 6560. - P. 66-69.

116. Lotan, T. Arabidopsis LEAFY COTYLEDON 1 is sufficient to induce embryo development in vegetative cells / T. Lotan, M. Ohto, K. Yee, M. West, R. Lo, R.

Kwong, K. Yamagishi, R. Fischer, R. Goldberg, J. Harada // Cell. - 1998. - Vol. 93, № 7.

- P. 1195-1205.

117. Lu, Q. Arabidopsis homolog of the yeast TREX-2 mRNA export complex: components and anchoring nucleoporin / Q. Lu, X. Tang, G. Tian, F. Wang, K. Liu, V. Nguyen, S. Kohalmi, W. Keller, E. Tsang, J. Harada, S. Rothstein, Y. Cui // Plant J. -2010. - Vol. 61, № 2. - P. 259-270.

118. Luerssen, H. FUSCA3 encodes a protein with a conserved VP1/AB13-like B3 domain which is of functional importance for the regulation of seed maturation in Arabidopsis thaliana / H. Luerssen, V. Kirik, P. Herrmann, S. Misera // Plant J. - 1998. -Vol. 15, № 6. - P. 755-764.

119. Luo, M. MINISEED3 (MINI3), a WRKY family gene, and HAIKU2 (IKU2), a leucine-rich repeat (LRR) KINASE gene, are regulators of seed size in Arabidopsis / M. Luo, E. Dennis, F. Berger, W. Peacock, A. Chaudhury // Proc Natl Acad Sci U S A. - 2005. - Vol. 102, № 48. - P. 17531-17536.

120. Lynn, K. The PINHEAD/ZWILLE gene acts pleiotropically in Arabidopsis development and has overlapping functions with the ARGON AUTE1 gene / K. Lynn, A. Fernandez, M. Aida, J. Sedbrook, M. Tasaka, P. Masson, M. Barton // Development.

- 1999. - Vol. 126, № 3. - P. 469-481.

121. Makarevich, G. Different Polycomb group complexes regulate common target genes in Arabidopsis / G. Makarevich, O. Leroy, U. Akinci, D. Schubert, O. Clarenz, J. Goodrich, U. Grossniklaus, C. Köhler // EMBO Rep. - 2006. - Vol. 7, № 9. -P. 947-952.

122. Malik, M. Transcript Profiling and Identification of Molecular Markers for Early Microspore Embryogenesis in Brassica napus / M. Malik, F. Wang, J. Dirpaul, N. Zhou, P. Polowick, A. Ferrie, J. Krochko // Plant Physiol. - 2007. - Vol. 144, № 1. - P. 134-154.

123. Mantiri, F. The transcription factor MtSERF1 may function as a nexus between stress and development in somatic embryogenesis in Medicago truncatula / F. Mantiri, S. Kurdyukov, S. Chen, R. Rose // Plant Signal Behav. - 2008. - Vol. 3, № 7. -P. 498-500.

124. Marhavy, P. Cytokinin controls polarity of PIN1-dependent auxin transport during lateral root organogenesis / P. Marhavy, J. Duclercq, B. Weller, E. Feraru, A. Bielach, R. Offringa, J. Friml, C. Schwechheimer, A. Murphy, E. Benkova // Curr. Biol.

- 2014. - Vol. 24, № 9. - P. 1031-1037.

125. Matsumoto, N. A homeobox gene, PRESSED FLOWER, regulates lateral axis-dependent development of Arabidopsis flowers / N. Matsumoto, K. Okada // Genes Dev. - 2001. - Vol. 15, № 24. - P. 3355-3364.

126. Mayer, U. Apical-basal pattern formation in the Arabidopsis embryo: studies on the role of the gnom gene / U. Mayer, G. Buttner, G. Jurgens // Development.

- 1993. - Vol. 117, № 1. - P. 149-162.

127. Mayer, K. Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem / K. Mayer, H. Schoof, A. Haecker, M. Lenhard, G. Jürgens, T. Laux // Cell. - 1998. - Vol. 95, № 6. - P. 805-815.

128. Mönke, G. Seed-specific transcription factors ABI3 and FUS3: molecular interaction with DNA / G. Mönke, L. Altschmied, A. Tewes, W. Reidt, H. Mock, H. Bäumlein, U. Conrad // Planta. - 2004. - Vol. 219, № 1. - P. 158-166.

129. Murray, M. Rapid isolation of high molecular weight plant DNA. / M. Murray, W. Thompson // Nucleic Acids Res. - 1980. - Vol. 8, № 19. - P. 4321-4325.

130. Musielak, T. YODA signalling in the early Arabidopsis embryo / T. Musielak, M. Bayer // Biochem. Soc. Trans. - 2014. - Vol. 42, № 2. - P. 408-412.

131. Nahirnak, V. Snakin/GASA proteins: involvement in hormone crosstalk and redox homeostasis / V. Nahirnak, N. Almasia, H. Hopp, C. Vazquez-Rovere // Plant Signal Behav. - 2012. - Vol. 7, № 8. - P. 1004-1008.

132. Nakagawa, H. Effects of sugars and abscisic acid on somatic embryogenesis from melon (Cucumis melo L.) expanded cotyledon / H. Nakagawa, T. Saijyo, N. Yamauchi, M. Shigyo, S. Kako, A. Ito // Scientia Horticulturae. - 2001. - Vol. 90, № 1-2. - P. 85-92.

133. Nakajima, K. Intercellular movement of the putative transcription factor SHR in root patterning / K. Nakajima, G. Sena, T. Nawy, P. Benfey // Nature. - 2001. -Vol. 413, № 6853. - P. 307-311.

134. Nakata, M. Roles of the middle domain-specific WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX genes in early development of leaves in Arabidopsis / M. Nakata, N. Matsumoto, R. Tsugeki, E. Rikirsch, T. Laux, K. Okada // Plant Cell. - 2012. - Vol. 24, № 2. - P. 519-535.

135. Namasivayam, P. Acquisition of embryogenic competence during somatic embryogenesis / P. Namasivayam // Plant Cell Tiss Organ Cult. - 2007. - Vol. 90, № 1. -P. 1-8.

136. Naramoto, S. ADP-ribosylation factor machinery mediates endocytosis in plant cells / S. Naramoto, J. Kleine-Vehn, S. Robert, M. Fujimoto, T. Dainobu, T. Paciorek, T. Ueda, A. Nakano, M. Van Montagu, H. Fukuda, J. Friml // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. - 2010. - Vol. 107, № 50. - P. 21890-21895.

137. Nic-Can, G. New Insights into Somatic Embryogenesis: LEAFY COTYLEDON1, BABY BOOM1 and WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX4 Are Epigenetically Regulated in Coffea canephora / G. Nic-Can, A. López-Torres, F. Barredo-Pool, K. Wrobel, V. Loyola-Vargas, R. Rojas-Herrera, C. De-la-Peña // PLOS ONE. - 2013. - Vol. 8, № 8. - P. e72160.

138. Nishiwaki, M. Somatic embryogenesis induced by the simple application of abscisic acid to carrot (Daucus carota L.) seedlings in culture / M. Nishiwaki, K. Fujino, Y. Koda, K. Masuda, Y. Kikuta // Planta. - 2000. - Vol. 211, № 5. - P. 756-759.

139. Noceda, C. DNA demethylation and decrease on free polyamines is associated with the embryogenic capacity of Pinus nigra / C. Noceda, T. Salaj, M. Pérez, M. Viejo, M. Cañal, J. Salaj, R. Rodriguez // Trees. - 2009. - Vol. 23, № 6. - P. 12851293.

140. Nolan, K. Expression of the SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTORLIKE KINASE1 (SERK1) gene is associated with developmental change in the life cycle of the model legume Medicago truncatula / K. Nolan, S. Kurdyukov, R. Rose // J. Exp. Bot. - 2009. - Vol. 60, № 6. - P. 1759-1771.

141. O'Connor, D. A Division in PIN-Mediated Auxin Patterning during Organ Initiation in Grasses / D. O'Connor, A. Runions, A. Sluis, J. Bragg, J. Vogel, P. Prusinkiewicz, S. Hake // PLoS Comput Biol. - 2014. - Vol. 10, № 1. - P. e1003447.

142. Okada, K. Requirement of the Auxin Polar Transport System in Early Stages of Arabidopsis Floral Bud Formation. / K. Okada, J. Ueda, M. Komaki, C. Bell, Y. Shimura // Plant Cell. - 1991. - Vol. 3, № 7. - P. 677-684.

143. Ong-Abdullah, M. Loss of Karma transposon methylation underlies the mantled somaclonal variant of oil palm / M. Ong-Abdullah, J. Ordway, N. Jiang, S. Ooi, S. Kok, N. Sarpan, N. Azimi, A. Hashim, Z. Ishak, S. Rosli, F. Malike, N. Bakar, M. Marjuni et al. // Nature. - 2015. - Vol. 525, № 7570. - P. 533-537.

144. Osipova, M. Wuschel-related homeobox5 gene expression and interaction of CLE peptides with components of the systemic control add two pieces to the puzzle of autoregulation of nodulation / M. Osipova, V. Mortier, K. Demchenko, V. Tsyganov, I. Tikhonovich, L. Lutova, E. Dolgikh, S. Goormachtig // Plant Physiol. - 2012. - Vol. 158, № 3. - P. 1329-1341.

145. Palovaara, J. Expression of a gymnosperm PIN homologous gene correlates with auxin immunolocalization pattern at cotyledon formation and in demarcation of the procambium during Picea abies somatic embryo development and in seedling tissues / J. Palovaara, H. Hallberg, C. Stasolla, B. Luit, I. Hakman // Tree Physiol. - 2010. - Vol. 30, № 4. - P. 479-489.

146. Park, S. The PRETTY FEW SEEDS2 gene encodes an Arabidopsis homeodomain protein that regulates ovule development / S. Park, Z. Zheng, D. Oppenheimer, B. Hauser // Development. - 2005. - Vol. 132, № 4. - P. 841-849.

147. Peng, J. Auxin efflux transporter MtPIN10 regulates compound leaf and flower development in Medicago truncatula / J. Peng, R. Chen // Plant Signal Behav. -2011. - Vol. 6, № 10. - P. 1537-1544.

148. Peng, L. CYCP2;1 integrates genetic and nutritional information to promote meristem cell division in Arabidopsis / L. Peng, A. Skylar, P. Chang, K. Bisova, X. Wu // Developmental Biology. - 2014. - Vol. 393, № 1. - P. 160-170.

149. Peris, C. Green beginnings - pattern formation in the early plant embryo / C. Peris, E. Rademacher, D. Weijers // Curr. Top. Dev. Biol. - 2010. - Vol. 91, №. - P. 127.

150. Pischke, M. A Transcriptome-Based Characterization of Habituation in

Plant Tissue Culture / M. Pischke, E. Huttlin, A. Hegeman, M. Sussman // Plant Physiol. - 2006. - Vol. 140, № 4. - P. 1255-1278.

151. Prigge, M. Class III Homeodomain-Leucine Zipper Gene Family Members Have Overlapping, Antagonistic, and Distinct Roles in Arabidopsis Development / M. Prigge, D. Otsuga, J. Alonso, J. Ecker, G. Drews, S. Clark // Plant Cell. - 2005. - Vol. 17, № 1. - P. 61-76.

152. Pullman, G. Gibberellin inhibitors improve embryogenic tissue initiation in conifers / G. Pullman, J. Mein, S. Johnson, Y. Zhang // Plant Cell Rep. - 2004. - Vol. 23, № 9. - P. 596-605.1.

153. Radoeva, T. A roadmap to embryo identity in plants / T. Radoeva, D. Weijers // Trends Plant Sci. - 2014. - Vol. 19, № 11. - P. 709-716.

154. Rebocho, A. Role of EVERGREEN in the development of the cymose petunia inflorescence / A. Rebocho, M. Bliek, E. Kusters, R. Castel, A. Procissi, I. Roobeek, E. Souer, R. Koes // Dev. Cell. - 2008. - Vol. 15, № 3. - P. 437-447.

155. Ren, H. SAUR Proteins as Effectors of Hormonal and Environmental Signals in Plant Growth / H. Ren, W. Gray // Mol Plant. - 2015. - Vol. 8, № 8. - P. 11531164.

156. Romera-Branchat, M. The WOX13 homeobox gene promotes replum formation in the Arabidopsis thaliana fruit / M. Romera-Branchat, J. Ripoll, M. Yanofsky, S. Pelaz // Plant J. - 2013. - Vol. 73, № 1. - P. 37-49.

157. Rose, R. Developmental Biology of Somatic Embryogenesis / R. Rose, F. Mantiri, S. Kurdyukov, S. Chen, X. Wang, K. Nolan, M. Sheahan // Plant Developmental Biology - Biotechnological Perspectives / eds. E. Pua, M. Davey. -Springer Berlin Heidelberg, 2010. - P. 3-26.

158. Rose, R. The Development of the Highly Regenerable Seed Line Jemalong 2HA for Transformation of Medicago truncatula — Implications for Regenerability via Somatic Embryogenesis / R. Rose, K. Nolan, L. Bicego // Journal of Plant Physiology. -1999. - Vol. 155, № 6. - P. 788-791.

159. Rubery, P. Carrier-mediated auxin transport / P. Rubery, A. Sheldrake // Planta. - 1974. - Vol. 118, № 2. - P. 101-121.

160. Rupps, A. Identification of putative homologs of Larix decidua to BABYBOOM (BBM), LEAFY COTYLEDON1 (LEC1), WUSCHEL-related HOMEOBOX2 (WOX2) and SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR-like KINASE (SERK) during somatic embryogenesis / A. Rupps, J. Raschke, M. Rümmler, B. Linke, K. Zoglauer // Planta. - 2015. - Vol. 243, № 2. - P. 473-488.

161. Ruzicka, K. Cytokinin regulates root meristem activity via modulation of the polar auxin transport / K. Ruzicka, M. Simaskova, J. Duclercq, J. Petrasek, E. Zazimalova, S. Simon, J. Friml, M. Van Montagu, E. Benkova // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. - 2009. - Vol. 106, № 11. - P. 4284-4289.

162. Rybel, B. Integration of growth and patterning during vascular tissue formation in Arabidopsis / B. Rybel, M. Adibi, A. Breda, J. Wendrich, M. Smit, O. Novak, N. Yamaguchi, S. Yoshida, G. Isterdael, J. Palovaara, B. Nijsse, M. Boekschoten, G. Hooiveld, T. Beeckman, D. Wagner, K. Ljung, C. Fleck, D. Weijers // Science. - 2014. - Vol. 345, № 6197. - P. 1255215.

163. Santiago, J. Molecular Mechanism for Plant Steroid Receptor Activation by Somatic Embryogenesis Co-Receptor Kinases / J. Santiago, C. Henzler, M. Hothorn // Science. - 2013. - Vol. 341, № 6148. - P. 889-892.

164. Santos, D. Loss of DNA methylation affects somatic embryogenesis in Medicago truncatula / D. Santos, P. Fevereiro // Plant Cell, Tissue and Organ Culture. -2016. - Vol. 70, № 2. - P. 155-161.

165. Sarkar, A. Conserved factors regulate signalling in Arabidopsis thaliana shoot and root stem cell organizers / A. Sarkar, M. Luijten, S. Miyashima, M. Lenhard, T. Hashimoto, K. Nakajima, B. Scheres, R. Heidstra, T. Laux // Nature. - 2007. - Vol. 446, № 7137. - P. 811-814.

166. Schlereth, A. MONOPTEROS controls embryonic root initiation by regulating a mobile transcription factor / A. Schlereth, B. Möller, W. Liu, M. Kientz, J. Flipse, E. Rademacher, M. Schmid, G. Jürgens, D. Weijers // Nature. - 2010. - Vol. 464, № 7290. - P. 913-916.

167. Schmidt, E. A leucine-rich repeat containing receptor-like kinase marks somatic plant cells competent to form embryos / E. Schmidt, F. Guzzo, M. Toonen, S.

de Vries // Development. - 1997. - Vol. 124, № 10. - P. 2049-2062.

168. Schneider, C. NIH Image to ImageJ: 25 years of image analysis / C. Schneider, W. Rasband, K. Eliceiri // Nat. Methods. - 2012. - Vol. 9, № 7. - P. 671-675.

169. Schuster, C. A regulatory framework for shoot stem cell control integrating metabolic, transcriptional, and phytohormone signals / C. Schuster, C. Gaillochet, A. Medzihradszky, W. Busch, G. Daum, M. Krebs, A. Kehle, J. Lohmann // Dev. Cell. -2014. - Vol. 28, № 4. - P. 438-449.

170. Sharma, S. Synseed technology-a complete synthesis / S. Sharma, A. Shahzad, J. Teixeira da Silva // Biotechnol. Adv. - 2013. - Vol. 31, № 2. - P. 186-207.

171. Smertenko, A. Somatic embryo genesis: life and death processes during apical-basal patterning / A. Smertenko, P. Bozhkov // J. Exp. Bot. - 2014. - Vol. 65, №. 5. - P. 1343-1360.

172. Smith, Z. Control of Arabidopsis apical-basal embryo polarity by antagonistic transcription factors / Z. Smith, J. Long // Nature. - 2010. - Vol. 464, № 7287. - P. 423-426.

173. Solís-Ramos, L. Overexpression of WUSCHEL in C. chinense causes ectopic morphogenesis / L. Solís-Ramos, T. González-Estrada, S. Nahuath-Dzib, L. Zapata-Rodriguez, E. Castaño // Plant Cell Tiss Organ Cult. - 2008. - Vol. 96, № 3. - P. 279-287.

174. Rose, R. Developmental Biology of Somatic Embryo genesis / R. Rose, F. Mantiri, S. Kurdyukov, S. Chen, X. Wang, K. Nolan, M. Sheahan // Plant Developmental Biology - Biotechnological Perspectives / eds. E. Pua, M. Davey. -Springer Berlin Heidelberg, 2010. - P. 3-26.

175. Solís-Ramos, L. Somatic Embryogenesis in Recalcitrant Plants / L. Solís-Ramos, A. Andrade-Torres, L. Senz Carbonell, C. Oropeza Saln, E. Ser // Embryogenesis / ed. K. Sato. - InTech, 2012. - P. 597-618.

176. Son, O. ATHB12, an ABA-inducible homeodomain-leucine zipper (HD-Zip) protein of Arabidopsis, negatively regulates the growth of the inflorescence stem by decreasing the expression of a gibberellin 20-oxidase gene / O. Son, Y. Hur, Y. Kim, H. Lee, S. Kim, M. Kim, K. Nam, M. Lee, B. Kim, J. Park, J. Park, S. Lee, A. Hanada,

S. Yamaguchi, I. Lee, S. Kim, D. Yun, E. Soderman, C. Cheon // Plant Cell Physiol. -2010. - Vol. 51, № 9. - P. 1537-1547.

177. Soyars, C. Ready, aim, shoot: stem cell regulation of the shoot apical meristem / C. Soyars, S. James, Z. Nimchuk // Curr. Opin. Plant Biol. - 2016. - Vol. 29, №. - P. 163-168.

178. Steward, F. Growth and Organized Development of Cultured Cells. I. Growth and Division of Freely Suspended Cells / F. Steward, M. Mapes, J. Smith // American Journal of Botany. - 1958. - Vol. 45, № 9. - P. 693-703.

179. Stone, S. LEAFY COTYLEDON2 encodes a B3 domain transcription factor that induces embryo development / S. Stone, L. Kwong, K. Yee, J. Pelletier, L. Lepiniec, R. Fischer, R. Goldberg, J. Harada // PNAS. - 2001. - Vol. 98, № 20. - P. 11806-11811.

180. Strader, L. Auxin perception and downstream events / L. Strader, Y. Zhao // Current Opinion in Plant Biology. - 2016. - Vol. 33. - P. 8-14.

181. Su, Y. Auxin-induced WUS expression is essential for embryonic stem cell renewal during somatic embryogenesis in Arabidopsis / Y. Su, X. Zhao, Y. Liu, C. Zhang, S. O'Neill, X. Zhang // Plant J. - 2009. - Vol. 59, № 3. - P. 448-460.

182. Su, Y. Establishment of embryonic shoot-root axis is involved in auxin and cytokinin response during Arabidopsis somatic embryogenesis / Y. Su, Y. Liu, B. Bai, X. Zhang // Front Plant Sci. - 2015. - Vol. 5. - P. 792.

183. Suer, S. WOX4 imparts auxin responsiveness to cambium cells in Arabidopsis / S. Suer, J. Agusti, P. Sanchez, M. Schwarz, T. Greb // Plant Cell. - 2011. -Vol. 23, № 9. - P. 3247-3259.

184. Sugimoto, K. Arabidopsis regeneration from multiple tissues occurs via a root development pathway / K. Sugimoto, Y. Jiao, E. Meyerowitz // Dev. Cell. - 2010. -Vol. 18, № 3. - P. 463-471.

185. Sugimoto, K. Regeneration in plants and animals: dedifferentiation, transdifferentiation, or just differentiation? / K. Sugimoto, S. Gordon, E. Meyerowitz // Trends in Cell Biology. - 2011. - Vol. 21, № 4. - P. 212-218.

186. Swarup, R. Structure-function analysis of the presumptive Arabidopsis

auxin permease AUX1 / R. Swarup, J. Kargul, A. Marchant, D. Zadik, A. Rahman, R. Mills, A. Yemm, S. May, L. Williams, P. Millner, S. Tsurumi, I. Moore, R. Napier, I. Kerr, M. Bennett // Plant Cell. - 2004. - Vol. 16, № 11. - P. 3069-3083.

187. Tadege, M. Large-scale insertional mutagenesis using the Tnt1 retrotransposon in the model legume Medicago truncatula / M. Tadege, J. Wen, J. He, H. Tu, Y. Kwak, A. Eschstruth, A. Cayrel, G. Endre, P. Zhao, M. Chabaud, P. Ratet, K. Mysore // Plant J. - 2008. - Vol. 54, № 2. - P. 335-347.

188. Tadege, M. STENOFOLIA Regulates Blade Outgrowth and Leaf Vascular Patterning in Medicago truncatula and Nicotiana sylvestris[C][W][OA] / M. Tadege, H. Lin, M. Bedair, A. Berbel, J. Wen, C. Rojas, L. Niu, Y. Tang, L. Sumner, P. Ratet, N. McHale, F. Madueno, K. Mysore // Plant Cell. - 2011. - Vol. 23, № 6. - P. 2125-2142.

189. Tadege, M. WOX3 in the scene: intimacy with hormones / M. Tadege // J. Exp. Bot. - 2016. - Vol. 67, № 6. - P. 1605-1607.

190. Tan, X. Mechanism of auxin perception by the TIR1 ubiquitin ligase / X. Tan, L. Calderon-Villalobos, M. Sharon, C. Zheng, C. Robinson, M. Estelle, N. Zheng // Nature. - 2007. - Vol. 446, № 7136. - P. 640-645.

191. Tanaka, H. ACR4, a putative receptor kinase gene of Arabidopsis thaliana, that is expressed in the outer cell layers of embryos and plants, is involved in proper embryogenesis / H. Tanaka, M. Watanabe, D. Watanabe, T. Tanaka, C. Machida, Y. Machida // Plant Cell Physiol. - 2002. - Vol. 43, № 4. - P. 419-428.

192. Taylor, R. THE FOLIAR EMBRYOS OF MALAXIS PALUDOSA / R. Taylor // Canadian Journal of Botany. - 1967. - Vol. 45, № 9. - P. 1553-1556.

193. Thakare, D. The MADS-Domain Transcriptional Regulator AGAMOUS-LIKE15 Promotes Somatic Embryo Development in Arabidopsis and Soybean / D. Thakare, W. Tang, K. Hill, S. Perry // Plant Physiol. - 2008. - Vol. 146, № 4. - P. 16631672.

194. Thomas, C. Spatial expression of a sunflower SERK gene during induction of somatic embryogenesis and shoot organogenesis / C. Thomas, D. Meyer, C. Himber, A. Steinmetz // Plant Physiology and Biochemistry. - 2004. - Vol. 42, № 1. - P. 35-42.

195. Tisserat, B. Effects of ethephon, ethylene, and 2,4-dichlorophenoxyacetic

Acid on asexual embryogenesis in vitro / B. Tisserat, T. Murashige // Plant Physiol. -1977. - Vol. 60, № 3. - P. 437-439.

196. Tokuji, Y. Involvement of gibberellin and cytokinin in the formation of embryogenic cell clumps in carrot (Daucus carota) / Y. Tokuji, K. Kuriyama // J. Plant Physiol. - 2003. - Vol. 160, № 2. - P. 133-141.

197. Tsuwamoto, R. Arabidopsis EMBRYOMAKER encoding an AP2 domain transcription factor plays a key role in developmental change from vegetative to embryonic phase / R. Tsuwamoto, S. Yokoi, Y. Takahata // Plant Mol Biol. - 2010. - Vol. 73, № 04-May. - P. 481-492.

198. Turchi, L. Arabidopsis HD-Zip II transcription factors control apical embryo development and meristem function / L. Turchi, M. Carabelli, V. Ruzza, M. Possenti, M. Sassi, A. Peñalosa, G. Sessa, S. Salvi, V. Forte, G. Morelli, I. Ruberti // Development. - 2013. - Vol. 140, № 10. - P. 2118-2129.

199. Ueda, M. Transcriptional Activation of Arabidopsis Axis Patterning Genes WOX8/9 Links Zygote Polarity to Embryo Development / M. Ueda, Z. Zhang, T. Laux // Developmental Cell. - 2011. - Vol. 20, № 2. - P. 264-270.

200. Us-Camas, R. In vitro culture: an epigenetic challenge for plants / R. Us-Camas, G. Rivera-Solís, F. Duarte-Aké, C. De-la-Peña // Plant Cell Tiss Organ Cult. -

2014. - Vol. 118, № 2. - P. 187-201.

201. Valdés, A. The homeodomain-leucine zipper (HD-Zip) class I transcription factors ATHB7 and ATHB12 modulate abscisic acid signalling by regulating protein phosphatase 2C and abscisic acid receptor gene activities / A. Valdés, E. Overnäs, H. Johansson, A. Rada-Iglesias, P. Engström // Plant Mol. Biol. - 2012. - Vol. 80, № 04-May. - P. 405-418.

202. Valle-Gough, R. Polyamines and WOX genes in the recalcitrance to plant conversion of somatic embryos of Habanero pepper ( Capsicum chinense Jacq.) / R. Valle-Gough, S. Avilés-Viñas, S. López-Erosa, A. Canto-Flick, E. Gómez-Uc, L. Sáenz-Carbonell, N. Ochoa-Alejo, N. Santana-Buzzy // African Journal of Biotechnology. -

2015. - Vol. 14, № 7. - P. 569-581.

203. Vandenbussche, M. Differential recruitment of WOX transcription factors

for lateral development and organ fusion in Petunia and Arabidopsis / M. Vandenbussche, A. Horstman, J. Zethof, R. Koes, A. Rijpkema, T. Gerats // Plant Cell. -2009. - Vol. 21, № 8. - P. 2269-2283.

204. Viaene, T. Origin and evolution of PIN auxin transporters in the green lineage / T. Viaene, C. Delwiche, S. Rensing, J. Friml // Trends in Plant Science. - 2013. - Vol. 18, № 1. - P. 05-0ct.

205. Vieten, A. Functional redundancy of PIN proteins is accompanied by auxin-dependent cross-regulation of PIN expression / A. Vieten, S. Vanneste, J. Wisniewska, E. Benkova, R. Benjamins, T. Beeckman, C. Luschnig, J. Friml // Development. - 2005. - Vol. 132, № 20. - P. 4521-4531.

206. Vining, K. Methylome reorganization during in vitro dedifferentiation and regeneration of Populus trichocarpa / K. Vining, K. Pomraning, L. Wilhelm, C. Ma, M. Pellegrini, Y. Di, T. Mockler, M. Freitag, S. Strauss // BMC Plant Biology. - 2013. - Vol. 13, №. - P. 92.

207. Wang, X. Ontogeny of embryogenic callus in Medicago truncatula: the fate of the pluripotent and totipotent stem cells / X. Wang, K. Nolan, R. Irwanto, M. Sheahan, R. Rose // Ann. Bot. - 2011. - Vol. 107, № 4. - P. 599-609.

208. Wang, H. The embryo MADS domain protein AGAMOUS-Like 15 directly regulates expression of a gene encoding an enzyme involved in gibberellin metabolism / H. Wang, L. Caruso, A. Downie, S. Perry // Plant Cell. - 2004. - Vol. 16, № 5. - P. 12061219.

209. Weijers, D. Auxin Triggers Transient Local Signaling for Cell Specification in Arabidopsis Embryogenesis / D. Weijers, A. Schlereth, J. Ehrismann, G. Schwank, M. Kientz, G. Jürgens // Developmental Cell. - 2006. - Vol. 10, № 2. - P. 265-270.

210. Winkelmann, T. Somatic Versus Zygotic Embryo genesis: Learning from Seeds / T. Winkelmann // Methods Mol. Biol. - 2016. - Vol. 1359. - P. 25-46.

211. Woodward, A. Auxin: regulation, action, and interaction / A. Woodward, B. Bartel // Ann. Bot. - 2005. - Vol. 95, № 5. - P. 707-735.

212. Wu, X. Requirement of homeobox gene STIMPY/W0X9 for Arabidopsis meristem growth and maintenance / X. Wu, T. Dabi, D. Weigel // Current Biology. -

2005. - Vol. 15, № 5. - P. 436-440.

213. Yadav, R. WUSCHEL protein movement and stem cell homeostasis / R. Yadav, G. Reddy // Plant Signal Behav. - 2012. - Vol. 7, № 5. - P. 592-594.

214. Yamada, T. CORONA, PHABULOSA and PHAVOLUTA collaborate with BELL1 to confine WUSCHEL expression to the nucellus in Arabidopsis ovules / T. Yamada, Y. Sasaki, K. Hashimoto, K. Nakajima, C. Gasser // Development. - 2016. -Vol. 143, № 3. - P. 422-426.

215. Yamamoto, N. Formation of embryogenic cell clumps from carrot epidermal cells is suppressed by 5-azacytidine, a DNA methylation inhibitor / N. Yamamoto, H. Kobayashi, T. Togashi, Y. Mori, K. Kikuchi, K. Kuriyama, Y. Tokuji // J. Plant Physiol. - 2005. - Vol. 162, № 1. - P. 47-54.

216. Yang, Y. Genome-wide identification, expression analysis of GH3 family genes in Medicago truncatula under stress-related hormones and Sinorhizobium meliloti infection / Y. Yang, R. Yue, T. Sun, L. Zhang, W. Chen, H. Zeng, H. Wang, C. Shen // Appl. Microbiol. Biotechnol. - 2015. - Vol. 99, № 2. - P. 841-854.

217. Zadnikova, P. Role of PIN-mediated auxin efflux in apical hook development of Arabidopsis thaliana / P. Zadnikova, J. Petrasek, P. Marhavy, V. Raz, F. Vandenbussche, Z. Ding, K. Schwarzerova, M. Morita, M. Tasaka, J. Hejatko, D. Van Der Straeten, J. Friml, E. Benkova // Development. - 2010. - Vol. 137, № 4. - P. 607617.

218. Zhang, F. STENOFOLIA recruits TOPLESS to repress ASYMMETRIC LEAVES2 at the leaf margin and promote leaf blade outgrowth in Medicago truncatula / F. Zhang, Y. Wang, G. Li, Y. Tang, E. Kramer, M. Tadege // Plant Cell. - 2014. - Vol. 26, № 2. - P. 650-664.

219. Zhang, H. The CHD3 remodeler PICKLE associates with genes enriched for trimethylation of histone H3 lysine 27 / H. Zhang, B. Bishop, W. Ringenberg, W. Muir, J. Ogas // Plant Physiol. - 2012. - Vol. 159, № 1. - P. 418-432.

220. Zhao, Y. The Interaction between Rice ERF3 and WOX11 Promotes Crown Root Development by Regulating Gene Expression Involved in Cytokinin Signaling / Y. Zhao, S. Cheng, Y. Song, Y. Huang, S. Zhou, X. Liu, D. Zhou // Plant Cell. - 2015. -

Vol. 27, № 9. - P. 2469-2483.

221. Zheng, Q. AGAM0US-Like15 promotes somatic embryogenesis in Arabidopsis and soybean in part by the control of ethylene biosynthesis and response / Q. Zheng, Y. Zheng, S. Perry // Plant Physiol. - 2013. - Vol. 161, № 4. - P. 2113-2127.

222. Zhou, Y. Control of plant stem cell function by conserved interacting transcriptional regulators / Y. Zhou, X. Liu, E. Engstrom, Z. Nimchuk, J. Pruneda-Paz, P. Tarr, A. Yan, S. Kay, E. Meyerowitz // Nature. - 2015. - Vol. 517, № 7534. - P. 377380.

223. Zhou, C. Developmental Analysis of a Medicago truncatula smooth leaf margin1 Mutant Reveals Context-Dependent Effects on Compound Leaf Development[W] [OA] / C. Zhou, L. Han, C. Hou, A. Metelli, L. Qi, M. Tadege, K. Mysore, Z. Wang // Plant Cell. - 2011a. - Vol. 23, № 6. - P. 2106-2124.

224. Zhou, Y. HISTONE DEACETYLASE19 interacts with HSL1 and participates in the repression of seed maturation genes in Arabidopsis seedlings / Y. Zhou, B. Tan, M. Luo, Y. Li, C. Liu, C. Chen, C. Yu, S. Yang, S. Dong, J. Ruan, L. Yuan, Z. Zhang, L. Zhao, C. Li, H. Chen, Y. Cui, K. Wu, S. Huang // Plant Cell. - 2013. - Vol. 25, № 1. - P. 134-148.

225. Zhou, C. Potential but limited redundant roles of MtPIN4, MtPIN5 and MtPIN10/SLM1 in the development of Medicago truncatula / C. Zhou, L. Han, Z. Wang // Plant Signal Behav. - 2011b. - Vol. 6, № 11. - P. 1834-1836.

226. Zimmerman, J. Somatic Embryogenesis: A Model for Early Development in Higher Plants. / J. Zimmerman // Plant Cell. - 1993. - Vol. 5, № 10. - P. 1411-1423.

227. Zourelidou, M. Auxin efflux by PIN-FORMED proteins is activated by two different protein kinases, D6 PROTEIN KINASE and PINOID / M. Zourelidou, B. Absmanner, B. Weller, I. Barbosa, B. Willige, A. Fastner, V. Streit, S. Port, J. Colcombet, S. de la Fuente van Bentem, H. Hirt, B. Kuster, W. Schulze, U. Hammes, C. Schwechheimer // Elife. - 2014. - Vol. 3. - P. e02860.

Благодарности

Я бы хотела поблагодарить своего научного руководителя, д.б.н. Лутову Людмилу Алексеевну, за мудрое руководство, неоценимые советы, терпение и поддержку. Доктора Миллиона Тадеге, доктора Фея Жанга и доктора Тезеру Ватиру - за ценные советы, помощь в проведении экспериментов и в обсуждении результатов работы, а также за предоставленные материалы. Федорову Юлию за её вклад в настоящую работу и помощь в проведении экспериментов.

Хотелось бы поблагодарить Лебедеву Марию Александровну и Додуеву Ирину Евгеньевну за обсуждение работы, помощь и моральную поддержку, а также весь коллектив лабораторий Генной и Клеточной Инженерии и Физиологической Генетики, в особенности - Марию Ганчеву, Александра Ткаченко, Махбубе Азарахш, Татьяну Вашкевич, Михаила Бурлаковского, Андрея Матвеенко, Полину Дроздову и Станислава Бондарева - за помощь в проведении экспериментов, дружескую атмосферу и поддержку.

Отдельную благодарность хотелось бы выразить сотрудникам ресурсных центров «Развитие Молекулярных и Клеточных Технологий» и «Культивирование микроорганизмов», в особенности - Алексею Машарскому и Николаю Костину, а также Демченко Кириллу Николаевичу и Ильиной Елене Леонидовне (Ботанический Институт РАН), за помощь в проведении экспериментов и предоставленное оборудование.

Хочется так же поблагодарить весь коллектив кафедры генетики и биотехнологии СПбГУ за их труд и предоставленные знания.