Генетическое разнообразие планктонных и ассоциированных с губками динофлагеллят озера Байкал тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.07, кандидат биологических наук Анненкова, Наталия Вадимовна

• Анненкова, Наталия Вадимовна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Анненкова, Наталия Вадимовна

ВВЕДЕНИЕ.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1 Генетическое разнообразие простейших.

1.1.1 Позиция простейших с классификационной точки зрения.

1.1.2 Виды простейших, их количество и распространение.

1.2. Методы исследования генетического разнообразия простейших.

1.3. Общая характеристика динофлагеллят.

1.3.1 Морфология и генетические особенности.

1.3.2 Экология динофлагеллят.

1.3.3 Специфические адаптации.

1.3.4 Эволюция, биоразнообразие и биогеография динофлагеллят.

1.4 История изучения и роль динофлагеллят в экосистеме озера Байкал.

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1 Сбор образцов.

2.2 Оптическая и сканирующая электронная микроскопия.

2.3 Выделение ДНК.

2.4 Конструирование специфических праймеров, полимеразная цепная реакция (ПЦР).

2.5 Клонирование фрагментов, определение нуклеотидных последовательностей, рестрикционный анализ (ПДРФ).

2.6 Филогенетический анализ.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1 Динофлагелляты из весеннего подледного сообщества озера Байкал.

3.1.1 Общее описание динофлагеллят, развивающихся в весенний сезон.

3.1.2 Определение размерных характеристик беспанцирных планктонных динофлагеллят.

3.1.3 Изучение доминирующего в весеннем планктоне СутпосЛпшт Ьа1са1еже с помощью молекулярно-генетических маркеров.

3.1.4 Анализ динофлагеллятных нуклеотидных фрагментов 188рДНК из весеннего планктона Байкала.

3.2 Динофлагелляты, ассоциированные с байкальскими эндемичными губками

3.2.1 Аналнз динофлагеллятных последовательностей 18БрДНК.

3.2.2 Анализ фрагментов ДНК, содержащих участок 5.88-1Т82-288, динофлагеллят, ассоциированных с губками.

3.2.3 Распределение динофлагеллят между изученными байкальскими губками.

4. ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Байкальские динофлагелляты порядка 8ие881а1ез.

4.2 Байкальские динофлагелляты, филогенетически близкие семейству Рйез1епасеае.

4.3. Байкальские динофлагелляты вида СутпосИтит Ъа1са1епБе.

4.4. Байкальские динофлагелляты рода Сугойтшт.

4.5. Байкальские динофлагелляты без определенного положения.

4.6. Замечания по эволюции байкальских динофлагеллят.

ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Генетическое разнообразие планктонных и ассоциированных с губками динофлагеллят озера Байкал»

Актуальность работы. В последние десятилетия активное развитие методов микроскопии и генно-молекулярной идентификации позволило на качественно новом уровне исследовать одноклеточных эукариот (простейших). Выяснилось, что эти организмы играют огромную роль в биосфере и гораздо разнообразнее по своему происхождению и строению, чем считалось ранее [Baldauf, 2008]. Новые знания о простейших породили новые вопросы, в том числе связанные с их, часто весьма причудливой, генетикой и экологией. Один из таких вопросов, вызывающий острые дискуссии, - это проблема разнообразия видов простейших: существует ли относительно небольшое число видов, встречающихся повсеместно, или же разнообразие простейших велико, и ряд экосистем содержит специфических простейших [Taylor et al, 2006]. В пользу последнего свидетельствует наличие скрытого разнообразия: морфологически идентичные одноклеточные отличаются генетически, выявлены некоторые отличия на уровне физиологии (например, [Boenigk et al., 2006]). Также далеко не все простейшие одинаково культивируемы, и поэтому могут быть пропущены при анализе. Так, по-видимому, не выявлены многие паразитические и симбиотические микроорганизмы [Epstein, Lopez-Garcia, 2008]. На сегодня основное генетическое разнообразие простейших изучено для океанов, настоятельно требуются данные по пресным водоемам [Lopez-Garcia, Moreira, 2008]. Это позволило бы определить, насколько эволюционно отличаются от морских виды, перешедшие в другие условия существования. Кроме того, озера достаточно изолированы друг от друга и часто имеют свои особенности, таким образом, являясь вероятным местом для новых, адаптированных к конкретным условиям, видов.

Dinoflagellata - большая группа простейших, образующая вместе с Apicomplexa и Ciliophora супергруппу альвеолят. Эти жгутиковые одноклеточные могут питаться за счет фотосинтеза или гетеротрофно. Целый ряд морских динофлагеллят синтезирует сильные токсины [Wang, 2008]. Симбиотические динофлагелляты необходимы для развития коралловых рифов [Douglas, 2003]. В настоящей работе изучены представители класса Dinophyceae из пресноводного озера Байкал. Это древнейшее и самое глубокое озеро на планете — известный центр интенсивного видообразования, многие обитатели которого эндемичны. Простейшие в нем практически не изучены, особенно молекулярными методами. Динофлагелляты составляют важную часть планктона озера, являясь, особенно весною, важным источником пищи для зоопланктона, но об их разнообразии известно немного и только на основе данных оптической микроскопии [Kozhova, Izmest'eva, 1998]. Высказано предположение о наличии специфичных динофлагеллят в байкальских губках [Müller et al., 2007], но их систематическое положение не изучено. Цель и задачи исследования: В связи с вышеизложенным молекулярно-генетическая характеристика и определение видового состава динофлагеллят представляется важным шагом как для лучшего понимания организации экосистемы Байкала, так и для решения общих вопросов экологии и генетики простейших. Поэтому целью работы являлась сравнительная характеристика и анализ генетического разнообразия свободноплавающих и ассоциированных с губками динофлагеллят озера Байкал. Для достижения данной цели были поставлены следующие задачи:

1. Найти подходы к идентификации ДНК некультивируемых динофлагеллят, позволяющие охватить их наибольшее число.

2. Выяснить родственные связи эндемичного Gymnodinium baicalense, имеющего наибольшую численность среди динофлагеллят озера Байкал.

3. Определить генетическое разнообразие планктонных динофлагеллят в период их массового развития и уточнить фенотипические характеристики известных беспанцирных динофлагеллят.

4. Выявить специфичные нуклеотидные последовательности динофлагеллят в различных видах байкальских губок сем. Lubomirskiidae.

5. Определить филогенетическое положение байкальских динофлагеллят среди известных морских и пресноводных видов.

Научная новизна. Впервые с помощью молекулярно-генетических методов изучено разнообразие динофлагеллят в о. Байкал и исследованы динофлагелляты в пресноводных губках. В ходе работы впервые в пресноводных беспозвоночных обнаружены представители порядка 8иез81а1ез, ранее члены этой группы были известны как симбионты лишь морских беспозвоночных. Выявлен относительно большой спектр последовательностей ДНК динофлагеллят и определено их филогенетическое положение по отношению к известным видам. Впервые получены изображения эндемичного ОутпосИпшт Ьтса1ете при помощи сканирующей электронной микроскопии, установлено его недавнее морское происхождение.

Для оценки разнообразия организмов использован наиболее современный подход - анализ метагеномной ДНК из окружающей среды, что помогает учесть редкие или же сложно культивируемые виды. При этом проанализированы не все эукариоты из проб, а одна группа (динофлагелляты), для чего были сконструированы специфичные праймеры. Это минимизировало недоучет части искомых фрагментов ДНК, что случается при анализе всего спектра простейших. Также для более полного анализа разнообразия динофлагеллят использована природная способность губки аккумулировать в себе простейших, фильтруя воду через себя. Благодаря этому были исследованы и вероятные симбионты, и свободноживущие представители группы, скапливающиеся в губках в течение некоторого времени. Положения, выносимые на защиту:

1. В о. Байкал обитают, помимо известных двух родов ОутпосИпшт и РепсНтит, представители ряда других родов и семейств.

2. Вид ОутпосИтит Ьтса1ете занимает филогенетическое положение среди истинных представителей рода ОутпосИпшт и наиболее близок к динофлагелляту из арктического льда.

3. В эндемичных байкальских губках сем. Lubomirskiidae присутствуют нуклеотидные фрагменты неизвестных для планктона динофлагеллят. Из них две группы, относящиеся к порядку Suessiales, - потенциальные симбионты губок.

4. Большая часть динофлагеллят Байкала, по-видимому, имеет недавнее морское происхождение, меньшая — перешла к жизни в пресных водах давно. Научно-практическое значение работы. Подходы, применявшиеся в работе, могут использоваться для комплексного определения различных групп одноклеточных, особенно, не имеющих прочной клеточной стенки. Разработанные генные маркеры подходят для быстрой идентификации динофлагеллят. Полученные результаты расширяют наши знания о взаимодействии динофлагеллят с беспозвоночными, важны для понимания как особенностей динофлагеллят Байкала, так и общих закономерностей эволюции и расселения простейших. Обнаружение новых динофлагеллят позволяет проводить поиск новых полезных метаболитов, которые в том числе могут накапливаться в байкальских губках. Показано присутствие в Байкале Peridinium aciculifenim (вида, известного как токсичный). Полученные данные могут использоваться при чтении лекций в учебных заведениях. В базу данных GenBank депонировано 96 отличающихся друг от друга нуклеотидных последовательностей (номера доступа: FJ024297 -FJ024304, FJ823462 - FJ823502, GQ423575 - GQ423596, GU723481 - GU723491, I-IQ259032 - HQ259047). Филогенетические деревья, описывающее генетическое разнообразие динофлагеллят в губках, депонированы в базу данных TreeBase (URL: http://purl.Org/phylo/treebase/phylows/study/TB2:S 10600).

Апробация работы. Материалы диссертации докладывались на следующих конференциях: 2010 Joint meeting of the International Society of Protistologists and the British Society for Protist Biology (University of Kent, Canterbury, UK, 18-23 July 2010); Проблемы экологии: чтения памяти проф. М.М. Кожова (20-25 сентября 2010, Иркутск); II всероссийская конференция «Водоросли: проблемы таксономии, экологии и использование в мониторинге» (Сыктывкар, 5-9 октября 2009 г.); X Съезд ГБО при РАН (Владивосток, 28 сентября - 2 октября

2009 г.); международная конференция "Nanotechnology and Applications" of The International Association of Science and Technology for Development (Crete, Greece, 29 сентября - 1 октября 2008); IV съезд Российского общества биохимиков и молекулярных биологов (Новосибирск, 11- 15 мая 2008 г.); IV международная конференция «Биоразнообразие и роль животных в экосистемах» (Днепропетровск, 9-12 октября 2007 г).

Публикации. По теме диссертации опубликовано 11 печатных работ, из них 3 работы - в журналах из списка, рекомендованного ВАК РФ. Вклад автора. Основные результаты диссертации получены и проанализированы автором самостоятельно. Работа по подсчёту численности и промерам клеток планктонных динофлагеллят сделана совместно с к.б.н. О. И. Белых. Структура и объем диссертации. Работа включает следующие разделы: введение, литературный обзор, материалы и методы, результаты, обсуждение, заключение, выводы, список использованной литературы (168 источников, из них 148 на английском языке) и приложение. Диссертация изложена на 136 страницах, содержит 22 рисунок и 5 таблиц.

Заключение диссертации по теме «Молекулярная генетика», Анненкова, Наталия Вадимовна

ВЫВОДЫ

1) На основе анализа специфичных последовательностей ДНК из метагеномов установлено, что динофлагелляты представлены в Байкале большим количеством видов, чем считалось ранее. Помимо известных для озера двух родов Gymnodinium и Peridinium, выявлены представители других родов и семейств: Gyrodinium helveticum', группа, родственная семейству Pfiesteriaceae; две группы порядка Suessiales; динофлагеллят, кластеризующийся с известными пресноводными видами (Woloszyriskia pascheri, Cystodinium phaseolus) и ряд последовательностей динофлагеллят без определенной родовой принадлежности.

2) На основании анализа трёх молекулярных маркерах (фрагменты генов 18S РНК и coxl, участок 5.8S-ITS2-28S рДНК) установлено, что вид Gymnodinium baicalense, ведущий подледный образ жизни, занимает филогенетическое положение среди истинных представителей рода Gymnodinium. Наибольшее родство он проявляет к динофлагелляту из арктических льдов Шпицбергена (99 BI и 98 ML), что, вероятно, указывает на его морское происхождение. Возможно, G. baicalense попал в Байкал во время последнего ледникового периода из Северного Ледовитого океана.

3) При генетическом исследовании пробы весеннего планктона Байкала, содержащей не менее 4 различных морфовидов динофлагеллят, выявлен спектр нуклеотидных фрагментов, слабо отличающийся от ДНК видов Gymnodinium baicalense и Peridinium aciculiferum и кластеризующийся с низкой достоверностью со свободноживущими, преимущественно морскими динофлагеллятами.

4) В планктоне Байкала выявлен фрагмент 18S рДНК космополитного вида Gyrodinium helveticum. Высказано предположение, что этот вид в Байкале ранее был описан как эндемик Gymnodinium coerideum, для которого в ходе работы определили некоторые фенотипические признаки.

5) В пресноводных губках сем. Lubomirskiidae обнаружены последовательности ДНК динофлагеллят, неизвестных для байкальского планктона. Это две группы из порядка Suessiales; гетерогенная группа, близкая сем. Pfíesteriaceae; а также последовательности, кластеризующиеся с низкой достоверностью с родом Gyrodinium, и последовательность динофлагеллята, родственного типичным пресноводным видам (Woloszynskia pascheri, Cystodinium phaseolus).

6) Две группы динофлагеллят из байкальских губок могут рассматриваться как потенциальные симбионты данных животных, так как филогенетически они относятся к порядку Suessiales, содержащему большинство симбиотических динофлагеллят беспозвоночных, в том числе морских губок.

7) Во всех трех исследованных губках (Baikalospongia intermedia, Baikalospongia recta и Lubomirskia incrustans) выявлено сходное разнообразие динофлагеллят. Возможным исключением является одна из групп порядка Suessiales, близкая к пресноводному паразиту Piscinoodinium sp.: она не обнаружена в L. incrustans.

8) Современные динофлагелляты Байкала относятся, по меньшей мере, к двум эволюционным и историческим линиям. Большинство групп филогенетически ближе к морским, а не к известным на данный момент пресноводным видам, что свидетельствует об их относительно недавнем появлении в Байкале. По-видимому, лишь некоторые виды представляют динофлагеллят, давно перешедших к пресноводному образу жизни.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Анненкова, Наталия Вадимовна, 2010 год

1. Антипова H.JI. Новые виды рода Gymnodinium Stein (Gymnodiniaceae) из озера Байкал // Доклады Академии Наук СССР. 1955. Т. 103. С. 325-328.

2. Антипова H.JI. Межгодовые изменения в фитопланктоне Байкала в районе Больших котов за период 1960-1970 гг. // Продуктивность Байкала и антропогенные изменения его природы / под ред О.М. Кожовой. Иркутск: Иркутский гос. ун-т, 1974. С. 75-94.

3. Воронцов H.H. Синтетическая теория эволюции: ее источники, основные постулаты и нерешенные проблемы // Журнал Всесоюзного химического общества им Д. И. Менделеева. 1980. Т. 25. № 3. С. 295-314.

4. Вотинцев К.К., Мещерякова А.И., Поповская Г.И. Круговорот органического вещества в озере Байкал. Новосибирск: Наука, 1975. 188 с.

5. Глик Б., Пастернак Дж. Молекулярная биотехнология. Принципы и применение / пер с англ. М.: Мир, 2002. 589 с.

6. Грачев М.А. О современном состоянии экологической системы озера Байкал. Н.: Изд-во СО РАН, 2002.156 с.

7. Грин Н., Стаут У., Тейлор Д. Биология / пер. с англ. под ред. Р. Conepa. М.: Мир, 1990. Т. 3. 376 с.

8. Ефремова С.М. Губки (Porifera) // Озеро Байкал: аннотированный список фауны озера Байкал и его водосборного бассейна. Н.: Наука, 2001. Т. 1. Кн. 1. с. 179-192.

9. Киселев И.А. Панцирные жгутиконосцы (Dinoflagellata) морей и пресных вод // определитель по фауне СССР. 33. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1950. - 280 с.

10. Кобанова Г.И. О морфологии и жизненном цикле Gymnodinium baicalense Ant. (Dinophyta) из озера Байкал // Сибирский экологический журнал. 2009. № 6. С. 899-905.

11. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. Молекулярное клонирование. М.: Мир, 1984. 480 с.

12. Мейер К.И. Введение во флору водорослей озера Байкал // Бюллетень Московского общества испытателей природы. Отдел биологический. 1930. Т. 39. С.179-400.

13. Оболкина JI.A., Бондаренко H.A., Дорощенко Л.Ф., Горбунова Л.А., Моложавая O.A. О находке криофильного сообщества в озере Байкал // Доклады Академии Наук. 2000. Т. 371. № 6. С. 815-817.

14. Основы теоретической систематики: Учеб. Пособ / Глущенко В.И., Акулов А.Ю., Леонтьев Д.В., Утевский С.Ю. Харьков: ХНУ, 2004. 110 с.

15. Зоология беспозвоночных в двух томах. От простейших до моллюсков и артропод / под ред. В. Вестхайде и Р. Ригера. М.: Т-во научных изданий КМК, 2008. Т. 1. 512 с.

16. Происхождение Байкала // Байкал: атлас / под ред. Г.И. Галазия. М., 1993. 7 С.

17. Ребриков Д.В., Саматов Г.А., Трофимов Д.Ю., Семёнов П.А., Савилова A.M., Кофиади И.А., Абрамов Д.Д. ПЦР в реальном времени. М.: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2009. 215 с.

18. Сулимова Г.Е. ДНК-маркеры в генетических исследованиях: типы маркеров, их свойства и области применения. 2004. Электронный ресурс. URL: http://lab-cga.ru/articles/JornalO 1/Statial .htm (дата обращения: 6.09.2010).

19. Таничев А.И., Бондаренко H.A. Свободноживущие жгутиковые // Пелагобионты Байкала: атлас и определитель / под ред. O.A. Тимошкина. Новосибирск: Наука, 1995. С. 146-181.

20. Aligizaki К., Katikou P., Nikolaidis G., Panou A. First episode of shellfish contamination by palytoxin-like compounds from Ostreopsis species (Aegean Sea, Greece) // Toxicon. 2008. V. 51. № 3. P. 418-427.

21. Algal toxins: nature, occurrence, effect and detection / ed. Evangelista E., Barsanti L., Frassanito A. M., Passarelli V., Gualtieri P. Springer: Science, 2008. 399 p.

22. Anderson D.M., Lobel P.S. The continuing enigma of ciguatera // Biological Bulletin. 1987. V. 172. P. 89-107.

23. Andrsen R.A. What to do with protists? // Australian Systematic Botany. 1998. V. 11. P. 185-201.

24. Baillie B.K., Belda-Baillie C.A., Maruyama T. Conspecificity and Indo-Pacific distribution of Symbiodinium genotypes (Dinophyceae) from giant clams // Journal of Phycology. 2000. V. 36. P. 1153-1161.

25. Baker A.C. Flexibility and specificity in coral-algal symbiosis: diversity, ecology, and biogeography of Symbiodinium II Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 2003. V. 34. P. 661-689.

26. Baldauf S.L. An overview of the phylogeny and diversity of eukaryotes // Journal of Systematics and Evolution. 2008. V. 46. № 3. P. 263-273.

27. Belda-Baillie C.A., Baillie B.K., Maruyama T. Specificity of a model cnidarian-dinoflagellate symbiosis // Biological Bulletin. 2002. V. 202. P. 74-85.

28. Berney C., Fahrni J., Pawlowski J. How many novel eukaryotic 'kingdoms'? Pitfalls and limitations of environmental DNA surveys // BMC Biology. 2004. V. 2. P. 1-13.

29. Boenigk J., Pfandl K., Garstecki T., Novarino G., Chatzinotas A. Evidence for geographic isolation and signs of endemism within a protistan morphospecies // Applied and Environmental Microbiology. 2006. V. 72. P. 5159-5164.

30. Burkholder M.J., Glasgow H.B. Pjiesteria piscicida and other Pfesteria-like dinoflagellates: behavior, impacts, and environmental controls // Limnology and Oceanography. 1997. V. 42. №. 5. P. 1052-1075.

31. Calado A.J., Craveiro S.C., Daugbjerg N., Moestrup 0. Description of Tyrannodinium gen. nov., a freshwater dinoflagellate closely related to the marine Pfiesteria-like species II Journal of Phycology. 2009. V. 45. P. 1195-1205.

32. Calliari D., Corradini F., Flaim G. Dinofagellate diversity in Lake Tovel // Studi

33. Trentini di Scienze Naturali Acta Biologica. 2004. V. 81. P. 351-357.f

34. Chen M:, Chen F., Yu Y., Ji J., Kong F. Genetic; diversity of eukaryotic microorganisms in Lake Taihu, a large shallow subtropical lake in China // Microbial Ecology. 2008. V. 56. P. 572-583.

35. Coats D.W.,. Kim S., Bachvaroff T.R., Handy S., Delwiche C.F. Dinophycean parasites of tintinnids // Joint meeting of the International Society of Protistologists and the British Society for Protist Biology. Canterbury: University of Kent, 2010. P. 24.

36. Coffroth M.A., Santos S.R. Genetic diversity of symbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium II Protist. 2005. V. 156. P. 19-34.

37. Dodge D.J. The fine structure of chloroplasts and pyrenoids in some marine dinoflagellates // Journal of Cell Science. 1968. V. 3. P. 41-48.

38. Douglas A.E. Coral bleaching-how and why? // Marine Pollution Bulletin. 2003. V. 46. P. 385-392.

39. Epstein S., Löpez-Garcia P. "Missing" protists: a molecular prospective // Biodiversity and Conservation. 2008. V. 17. P. 261-276.

40. Farmer M.A., Fitt W.K., Trench R.K. Morphology of the symbiosis between Cörculum cardissa (Mollusca: Bivalvia) and Symbiodinium corculorum (Dinophyceae) // Biological Bulletin. 2001. V. 200. P. 336-343.

41. Fenchel T., Finlay B.J. The diversity of microbes: resurgence of the phenotype // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological. 2006. V. 361. P. 1965-1973:

42. Fensome R.A., Saldarriaga J.A., Taylor F.J.R. Dinoflagellate phylogeny revisited: reconciling-morphological and molecular based phylogenies // Grana. 1999. V. 38. P. 66-80.

43. Finlay B.J. Global dispersal of free-living microbial eukaryote species // Science. 2002. V. 296. P. 1061-1063.

44. Finlay B.J. Protist taxonomy: an ecological perspective // Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences B. 2004. V. 359. P. 599-610.

45. Fryxell G.A. Survival Strategies of the Algae. New York: Cambridge University Press, 1983. 144 p.

46. Gajewskaja N.S. Zur oekologie, morphologie und systematik der Infusorien des Baikalsees. Stuttgart: Bibliotheca Zoologica, 1933. Bd. 32. 298 s.

47. Gonzalez J.M., Zimmermann J., Saiz-Jimenez C. Evaluating putative chimeric sequences from PCR-amplified products // Bioinformatics. 2005. V. 21. № 3. P. 333-337

48. Gray M.W., Lang B.F., Burger G. Mitochondria of protists // Annual Review of Genetics. 2004. V. 38. P. 477-524.

49. Guindon S., Gascuel O. A simple, fast and accurate algorithm to estimate largephylogenies by maximum likelihood // Systematic Biology. 2003. V. 52. P. 696704.

50. Hackett J.D., Anderson D.M., Erdner D., Bhattacharya D. Dinoflagellates: a remarkable evolutionary experiment//American Journal of Botany. 2004. V. 91. P. 1523-1534.

51. Hamkalo B.A., Rattner J.B. The structure of a mesokaryote chromosome //

52. Harrison P.L., Wallace C.C. Reproduction, dispersal and recruitment of Scleractinian corals // Coral reef ecosystems / Ed. Z. Dubinsky Amsterdam: Elsevier; 1990. P. 133-207.

53. Hill M., Wilcox T. Unusual mode of symbiont repopulation after bleaching in Anthosigmella varians: acquisition of different zooxanthellae strains // Symbiosis. 1998. V. 25. P. 279-289.

54. Hofmann G.E., Todgham A.E. Living in the now: physiological mechanisms to tolerate a rapidly changing environment // Annual Review of Physiology. 2010. V. 72. P. 22.1-22.19.

55. Hoppenrath M., Leander B.S. Character evolution in polykrikoid dinoflagellates // Journal of Phycology. 2007. V. 43. P. 366-377.

56. Hoppenrath M., Saldarriaga J.F. Dinoflagellates. 2008. Version 16 September 2008. Электронный ресурс. URL: http://tolweb.Org/Dinoflagellates/2445/2008.09.l 6 in The Tree of Life Web Project, http://tolweb.org/ (дата обращения: 20.05.2010).

57. Howe C.J., Nisbet R.E.R., Barbrook A.C. The remarkable chloroplast genome of dinoflagellates // Journal of Experimental Botany. 2008. V. 59. № 5. P. 10351045.

58. Jackson C.J., Norman J.E., Schnare M.N., Gray M.W., Keeling P.J. and Waller R.F. Broad genomic and transcriptional analysis reveals a highly derived genome in dinoflagellate mitochondria // BMC Biol. 2007. V. 5. P. 1-41.

59. Karlsson J., Bystrom P., Ask J., Ask P., Persson L., Jansson M. Light limitation of nutrient-poor lake ecosystems //Nature. 2009. V. 460. P. 506-510.

60. Keeling P.J., Burger G., Durnford D.G., Lang B.F., Lee R.W., Pearlman R.E., Roger A.J., Gray M.W. The tree of eukaiyotes // Trends in Ecology and Evolution. 2005. V. 20. № 12. P. 670-676.

61. Keeling P.J. Functional and ecological impacts of horizontal gene transfer in eukaryotes // Current Opinion in Genetics and Development. 2009. V. 19. P. 613-619.

62. Kibbe W.A. OligoCalc: an online oligonucleotide properties calculator // Nucleic Acids Research. 2007. V. 35. № 2. P. W43-W46.

63. Jeunesse T.C. Investigating the biodiversity, ecology, and phylogeny ofendosymbiotic dinoflagellates in the genus Symbiodinium using the ITS region: in search of a "species" level marker // Journal of Phycology. 2001. V. 37. P. 866-880.

64. Maddison W.P., Maddison D.R. Mesquite: a modular system for evolutionary analysis. Version 2.72. 2009. Электронный ресурс. URL: http://mcsquiteproiect.org (дата обращения: 04.06.2010).

65. Mariani S., Piscitelli M.P., Uriz M.J. Temporal and spatial co-occurrence in spawning and larval release of Cliona viridis (Porifera : Hadromerida) // Journal of the Marine Biological Association UK. 2001. V. 81. P. 565-567.

66. Marlow H.Q., Martindale M.Q. Embryonic development in two species of scleractinian coral embryos: Symbiodinium localization and mode of gastrulation //Evolution and Development. 2007. V. 9. P. 355-67.

67. Marshall A. Calcification in hermatypic and ahermatypic corals // Science. 1996: V. 271. P. 1788-1792.

68. Masuda Y. Electron Microscopic study on the Zoochlorellae of some freshwater sponges // New Perspectives in Sponge Biology / ed Rützler К. Washington D.

69. Moestrup 0., Lindberg K., Daugbjerg N. Studies on woloszynskioid dinoflagellates V. Ultrastructure of Biecheleriopsis gen. nov., with description of Biecheleriopsis adriatica sp. nov. // Phycological Research. 2009b. V. 57. P. 221-237.

70. Montresor M., Procaccini G., Stoecker D.K. Polarella glacialis, gen. nov., sp. nov. (Dinophyceae): Suessiaceae are still alive! // Journal of Phycology. 1999. V. 35. № l.P. 186-197.

71. Nisbet R.E.R., Hiller R.G., Barry E.R., Skene P., Barbrook A.C., Howe C.J. Transcript analysis of dinoflagellate plastid gene minicircles // Protist. 2008. V. 159. P. 31-39.

72. Noguchi T., Arakawa O. Tetrodotoxin distribution and accumulation in aquatic organisms, and cases of human intoxication // Marine Drugs. 2008. V. 6. P. 220242.

73. Okolodkov Y.B. An ice-bound planktonic dinoflagellate Peridiniella catenata (Levander) Balech: morphology, ecology and distribution // Botanica Marina. 1999. V. 42. P. 333-341.

74. Ordas M.C., Fraga S., Franco J.M., Ordas A., Figueras A. Toxin and molecular analysis of Gymnodinium catenation (Dinophyceae) strains from Galicia (NW Spain) and Andalucia (S Spain) // Journal of Plankton Research. 2004. V. 26 №. 3. P. 341-349.

75. Oren A. Prokaryote diversity and taxonomy: current status and future challenges // Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences. 2004. V. 359. P. 623-638.

76. Pochon X., Pawlowski J. Evolution of the soritids-Symbiodinium symbiosis // Symbiosis. 2006. V. 42. P. 77-88.

77. Porto I., Granados C., Restrepo J.C., Sanchez J.A. Macroalgal-associated dinoflagellates belonging to the genus Symbiodinium in Caribbean Reefs // PLoS ONE. 2008. V. 3 № 5. P. e2160.

78. Posada D. ModelTest Server: a web-based tool for the statistical selection of models of nucleotide substitution online // Nucleic Acids Research. 2006. V. 34. P. W700-W703.

79. Potter D., Lajeunesse T.C., Saunders G.W., Anderson R.A. Convergent evolution masks extensive biodiversity among marine coccoid picoplankton // Biodiversity Conservation. 1997. V. 6. P. 99-107.

80. Rengefors K., Karlsson I., Hansson L.-A. Algal cyst dormancy a temporal escape from herbivory // Proceedings of the Royal Society of London B' Biological Sciences. 1998. V. 265. P. 1353-1358.

81. Rengefors K., Legrand C. Toxicity in Peridinium aciculiferum—an adaptive strategy to outcompete other winter phytoplankton? // Limnology and Oceanography. 2001. V. 46. P. 1990-1997.

82. Rengefors EC, Meyer B. Peridinium euryceps sp. nov. (Peridiniales, Dinophyceae), a cryophilic dinoflagellate from Lake Erken, Sweden // Phycologia. 1999. V. 37. P. 284-291.

83. Rengefors K. Freshwater dinoflagellates life history and HAB potential // Life histories of microalgal species causing harmful blooms: report of a Europ workshop. 2001, p. 64-66.

84. Rogers S.O., Bendich A.J. Extration of DNA from milligram amounts of fresh, herbarium and mummified plant tissues // Plant Molecular Biology. 1985. V. 5. P. 69-76.

85. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models // Bioinformatics. 2003. V. 19. № 12. P. 1572-1574.

86. Rosell D. Effects of reproduction in Cliona viridis (Hadromerida) on zooxanthellae // Scientia Marina. 1993. V. 57. P. 405-413.

87. Schultz M., Kiorboe T. Active prey selection in two pelagic copepods feeding on potentially toxic and non-toxic dinoflagellates // Journal of Plankton Research.2009. V. 31. № 5. P. 553-561.

88. Schwarz J.A., Krupp D.A., Weis V.M. Late larval development and onset of symbiosis in the scleractinian coral Fungia scutaria II Biological Bulletin. 1999. V. 196. P. 70-79.i a

89. Schwarz J.A., Weis V.M., Potts D.C. Feeding behavior and acquisition of zooxanthellae by planula larvae of the sea anemone Anthopleura elegantissima II Marine Biology. 2002. V. 140. P. 471-478.

90. Shaked Y., de Vargas C. Pelagic photosymbiosis: rDNA assessment of diversity and evolution of dinoflagellate symbionts and planktonic foraminiferal hosts // Marine Ecology Progress Series. 2006. V. 325. P. 59-71.

91. Shears N.T., Ross Ph.M. Blooms of benthic dinoflagellates of the genus Ostreopsis; an increasing and ecologically important phenomenon on temperate reefs in New Zealand and worldwide // Harmful Algae. 2009. V. 8. № 6. P. 916-925.

92. Sheng J., Edwin M., Katz J., Adolf J.E., Place A.R. A dinoflagellate exploits toxins to immobilize prey prior to ingestion // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2010. V. 107. № 5. P. 2082-2087.

93. Sherbakov D.Y. Molecular phylogenetic studies on the origin of biodiversity in Lake Baikal II Trends in Ecology and Evolution. 1999. V. 14. P. 92-94.

94. Shipunov A.B. Systema Naturae or the outline of living world classification // Protistology. 2009. V. 6. № 1. P. 3-13.

95. Siano R., Montresor M., Probert I., Not F., deVargas C. Pelagodinium gen. nov. and P. beii comb, nov., a dinoflagellate symbiont of planktonic foraminifera // Protist. 2010. V. 161. P. 385-399.

96. Siu G.K.Y., Young M.L.C., Chan D.K.O. Environmental and nutritional factors which regulate population dynamics and toxin production in the dinoflagellate Alexandriwn catenella // Hydrobiologia. 1997. V. 352. P. 117-140.

97. Skovgaard A., Massana R., Balague' V., Saiz E. Phylogenetic position of the copepod-Infecting parasite Syndinium turbo (Dinoflagellata, Syndinea) // Protist. 2005. V. 156. P. 413-423.

98. Skovgaard A., Daugbjerg N. Identity and systematic position of Paradinium poucheti and Other Paradinium-like parasites of marine copepods based on morphology and nuclear-encoded SSU rDNA // Protist. 2008. V. 159. P. 401-413.

99. Takano Y., Horiguchi T. Surface ultrastructure and molecular phylogenetics of four unarmored heterotrophic dinoflagellates, including the type species of the genus

100. Gyrodinium (Dinophyceae) I I Phycological Reserch. 2004. V. 52. P. 107-116.

101. Talarmin H., Droguet M., Pennec J.P., Schroder H.S., Muller W.E.G., Gioux M., Dorange G. Effects of a phycotoxin, okadaic acid, on oyster heart cell survival // Toxicological and Environmental Chemistry. 2008. V. 90. № 1. P. 153-168.

102. Tamura K., Dudley J., Nei M., Kumar S. MEGA4: molecular evolutionary genetics analysis (MEGA) software version 4.0 // Molecular Biology and Evolution: 2007. V. 24. P. 1596-159.

103. Taylor F.J.R., Hoppenrath M., Saldarriaga J.F. Dinoflagellate diversity and distribution //Biodiversity and Conservation. 2008. V. 17. P. 407-418.

104. Thornhill D.J., Lajeunesse T.C., Santos S.R. Measuring rDNA diversity in eukaryotic microbial systems: how intragenomic variation, pseudogenes, and PCR artifacts confound biodiversity estimates // Molecular Ecology. 2007. V. 16. P. 53265340.

105. Thornhill D.J., Xiang Y., Fitt W.K., Santos S.R. Reef endemism, host specificity and temporal stability in populations of symbiotic dinoflagellates from two ecologically dominant Caribbean corals // PLoS ONE. 2009. V. 7. P. e6262.

106. Timoshkin O.A. Biology of Lake Baikal: "White spots" and progress in research // Berliner Geowissenschaftliche Abhandlungen E. 1999. V. 30. P. 333-348.

107. Toller W.W., Rowan R., Knowlton N. Zooxanthellae of the Montastraea annularis species complex: patterns of distribution of four taxa of Symbiodinium on different reefs and across depths // Biological'Bulletin. 2001. V. 201. P. 348359.