Генетический анализ устойчивости гороха посевного (Pisum sativum L.) к кадмию тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, кандидат биологических наук Кулаева, Ольга Алексеевна

• Кулаева, Ольга Алексеевна
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Кулаева, Ольга Алексеевна

ВВЕДЕНИЕ.

Глава 1. Обзор литературы.

1.1 Тяжелые металлы в окружающей среде.

1.2 Гипераккумуляция тяжелых металлов.

1.3 Поглощение, транспорт и распределение кадмия по органам и тканям у высших растений.

1.4 Влияние кадмия на растительные организмы.

1.5 Механизмы устойчивости растений к кадмию и его аккумуляции.

1.5.1 Иммобилизация.

1.5.2 Хелатирование органическими кислотами и аминокислотами.

1.5.3 Синтез стрессовых белков.

1.5.4 Цистеин-богатые пептиды и белки.

1.5.5 Синтез металлотионеинов.

1.5.6 Синтез фитохелатинов.

1.5.7 Переносчики кадмия.

1.5.7.1 АТФ-зы тяжелых металлов (НМА).

1.5.7.2 Ыгатр.

1.5.7.3 СИР.

1.5.7.4 21Р.

1.5.7.5 АВС.

1.5.7.6 САХ.

1.5.8 Другие переносчики.

1.5.9 Другие белки.

1.5.10 Синтез микроРНК.

1.5.11 Влияние оксида азота.

1.6 Генетический анализ устойчивости растений к кадмию и его аккумуляции.

1.6.1 Анализ варьирования признаков устойчивости и аккумуляции к кадмию в природных популяциях.

1.6.2 Экспериментальный мутагенез.

1.7 Методы борьбы с загрязнением почв тяжелыми металлами.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Генетический анализ устойчивости гороха посевного (Pisum sativum L.) к кадмию»

Актуальность проблемы

В связи с усилением антропогенного воздействия на окружающую среду перед современным сельским хозяйством стоит задача получения сортов растений, устойчивых к разнообразным стрессовым воздействиям. Одним из факторов, оказывающих существенное влияние на большинство растительных организмов, является присутствие тяжелых металлов в почве, воде и атмосфере.

Кадмий является одним из наиболее опасных и широко распространенных загрязняющих элементов, поступление которого в природную среду обусловлено разными видами хозяйственной деятельности человека. Соли данного тяжелого металла хорошо растворяются в воде и могут быть поглощены растениями. Передача кадмия по пищевым цепям вызывает серьезные нарушения у многих живых организмов (8апЬа сН Торр1 е1 а1., 1999). Часть растений способна накапливать металлы главным образом в надземной части, у некоторых растений содержание металла отражает его концентрацию в окружающей среде, у большинства растений поддерживается низкая концентрация металлов в побегах, несмотря на их высокую концентрацию в окружающей среде (Серегин, 2001).

Кадмий, поступая в живые организмы через перенесчики других металлов, вызывает на клеточном уровне многочисленные физиологические и метаболические нарушения (Нап е1 а1., 2006). Таким образом, в большинстве случаев в первую очередь токсичное действие металла испытывают корневые системы. У гороха довольно низкие концентрации кадмия ингибируют рост корней и побегов, а также поглощение воды и питательных веществ. Нарушают фотосинтез и активность многих ферментов и индуцируют окислительный стресс (8апка <11 Торр1, ОаЬпеШ, 1999).

В ответ на действие токсичных веществ, у растений, также как и у других живых организмов, начинается запуск специальных адаптивных механизмов. Основные механизмы устойчивости живого организма могут формироваться двумя разными путями: уходом от воздействия и перестройкой метаболизма для успешного выживания в условиях действия стрессора (Серегин, 2001).

Для предотвращение поступления избыточного количества металла возможно его исключение путем комплексирования с хелаторами и/или осаждения в питательной среде и на поверхности корней за счет способности растений выделять в окружающую среду различные металл-хелатирующие вещества (органические кислоты, сахара, аминокислоты, пептиды, фенолы). Обезвреживание поглощенных металлов может происходить за счет иммобилизации металлов в клеточной стенке, синтеза стрессовых белков, синтеза металлотионеинов, фитохелатинов, активного выведение ионов тяжелых металлов из клетки, компартментализации металлов в пределах клетки.

В последние годы был достигнут значительный прогресс в понимании молекулярно-генетических механизмов устойчивости растений к кадмию. Так, было показано, что в растительных организмах присутствуют различные классы переносчиков металлов, вовлеченных в поддержание гомеостаза и играющих ключевую роль в возникновении устойчивости (Verbruggen et al., 2009).

Генетический анализ популяций ряда высших растений выявил широкий полиморфизм по признакам устойчивости к кадмию и его аккумуляции (Агао, Ае, 2003; Bell et al., 1997; Belimov et al., 2007; Liu et al., 2005).

Несмотря на то, что мутационный подход является мощным инструментом изучения генетических и молекулярных механизмов защиты растений от разнообразных стрессоров, к настоящему времени описано только несколько мутантов с измененной чувствительностью или 6 аккумуляцией кадмия. У Arabidopsis thaliana выявлено два мутанта чувствительных к кадмию: cadi и cad2, мутантный фенотип которых возникает вследствие нарушений в работе фитохелатинсинтазы (Howden et al., 1995b, Ha et al., 1999) и у-глутамилцистеин синтетазы (Cobbett et al., 1998). Корневая система мутанта A. thaliana MRC-22 также является чувствительной к действию кадмия (Watanabe et al., 2010). Лишь совсем недавно получены мутанты A. thaliana с повышеннной устойчивостью к кадмию, возникающей вследствие измененного транспорта кадмия (Wang et al., 2010) или измененного содержания фитохелатинов (Watanabe et al., 2010, Shen et al., 2012). К настоящему моменту природа данных мутаций не выявлена.

Одним из центральных вопросов изучения влияния кадмия на растительные организмы является контроль устойчивости и накопления кадмия растением. До сих пор сложно ответить на вопрос является ли возникновение устойчивости и изменения в транспорте кадмия следствием действия сходных генетических систем. Полученные устойчивые мутанты, в основном накапливают меньше кадмия, по сравнению с диким типом или повышенное накопление выявляется только в корнях. При этом природа большинства мутаций еще не расшифрована. Большинство работ по исследованию механизмов устойчивости проводиться на модельных объектах. Однако полученные данные очень сложно применять к другим объектам, поскольку разные виды и даже экотипы растений могут значительно отличаться по способности произрастать на загрязненных почвах и накапливать кадмий. В тоже время именно использование не модельных объектов является важным шагом для создания эффективных систем очистки почв с использованием растений.

Недавно у гороха был описан новый мутант, полученный после ЭМС мутагенеза исходной линии SGE, характеризующийся повышенными накоплением кадмия в биомассе растений и устойчивостью к токсичным концентрациям данного тяжелого металла. Мутант SGECd1 аккумулирует 7 кадмий и является устойчивым к его токсическому действию, что делает его интересной моделью для изучения адаптации растений к токсическим концентрациям тяжелых металлов. С использованием данной модели была проведена локализация локуса cdt на генетической карте гороха, изучены механизмы, вовлеченные в поддержания гомеостаза у мутанта SGECd1 в условиях стресса, вызванного кадмием.

Цель и задачи работы

Целью данной работы являлся генетический анализ устойчивости гороха посевного {Pisum sativum L.) к кадмию.

В работе были поставлены следующие задачи:

1. Изучить влияние хлорида кадмия на морфологию корневых систем исходной линии SGE и мутанта SGECd1.

2. Провести сравнительный анализ влияния кадмия на физиологические параметры роста исходной линии SGE и мутанта SGECd1.

3. Изучить развитие защитных реакций исходной линии SGE и мутанта SGECd1, возникающих при действии различных концентраций хлорида кадмия.

4. Локализовать мутацию cdt на генетической карте гороха, создать условия для выявления вероятного гена-кандидата на роль cdt с использованием синтении геномов P. sativum, Medicago truncatula и A.thaliana.

Научная новизна

В настоящее время большое значение приобрело получение сортов растений, устойчивых к внешним воздействиям. Изучение механизмов устойчивости ценных сельскохозяйственных культур к тяжелым металлам является крайне актуальной задачей. В рамках данной работы впервые была выявлена локализация мутации cdt, приводящей к повышенной устойчивости к кадмию у гороха посевного, в VI группе сцепления у гороха. Была выявлена локализация ортолога гена cdt у M.truncatula в пределах фланкирующих маркеров EX (Medtr2g019210) и РТР (Medtr2g018820). 8

Впервые у гороха посевного был клонирован ген АВСС1, ортолог которого кодирует переносчик кадмия с фитохелатинами у A.thaliana. С использованием разнообразных подходов впервые было показано, что устойчивость мутанта SGECd1 проявляется на молекулярном, цитологическом и тканевом уровнях организации растительного организма. Было показано, что мутант SGECd* и исходная линия SGE значительно отличаются по характеру проявления защитных механизмов, возникающих в ответ на действие кадмия. Было показано, что одним из основных параметров устойчивости мутанта SGECd1 является сохранение способности образования боковых корней при широком диапазоне концентраций хлорида кадмия. Также было выявлено, что мутант SGECd1 способен поддерживать организацию митотических и кортикальных микротрубочек при токсичных для исходной линии концентрациях хлорида кадмия.

Практическая значимость

Результаты данной работы важны для создания технологий и методов фиторемедиации почв, загрязненных тяжелыми металлами, а также создания сортов сельскохозяйственных растений с пониженной аккумуляцией кадмия. Проведенная в рамках данной работы первичная локализация мутации cdt, показала перспективность использования метода SSAP не только для анализа генетического разнообразия, но и для первичной локализации мутации на генетической карте.

Апробация работы

Материалы диссертации были представлены на: Всероссийской конференции «Фундаментальные и прикладные проблемы ботаники в начале

XXI века» (Петрозаводск, 2008), IV межрегиональной конференции молодых ученых «Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой» (Саратов, 2008), V Съезде ВОГИС ( Москва, 2009), V

Международном конгрессе «Биотехнология: состояние и перспективы развития» (Москва, 2009), На 15-й летней школе «Plant Molecular

Biotechnology. XV Biotechnology Summer School» (Гданьск, Польша, 2009), 9

Всероссийском симпозиуме «Растение и стресс» (Москва, 2010), VII съезде Общества физиологов растений России «Физиология растений -фундаментальная основа экологии и инновационных биотехнологий» (Нижний Новгород, 2011), 7-м международном симпозиуме «Structure and function of roots» (Новый Смоковец, Словакия, 2011), VII-й Международной научной конференции «Регуляция роста, развития и продуктивности растений» (Минск, 2011), Всероссийском симпозиуме «Экология мегаполисов: фундаментальные основы и инновационные технологии» (Москва, 2011).

Публикации по теме диссертации По материалам диссертации опубликовано 5 статей и 15 тезисов в сборниках конференций.

Заключение диссертации по теме «Генетика», Кулаева, Ольга Алексеевна

выводы

1. Существует диапазон концентраций CdCb (3-30 мкМ), при которых наблюдается фенотипическое проявление мутации cdt (сохранение способности образования боковых корней).

2. Мутант SGECd' и исходная линия SGE значительно отличаются по характеру проявления адаптационных механизмов, возникающих в ответ на действие хлорида кадмия.

3. Мутант SGECdt способен поддерживать организацию митотических и кортикальных микротрубочек при токсичных для исходной линии концентрациях хлорида кадмия.

4. Мутация cdt локализована в VI группе сцепления гороха с использованием SSAP анализа, что указывает на перспективность использования данного метода не только для анализа генетического разнообразия, но и для первичной локализации мутации на генетической карте.

5. Предполагаемый ортолог гена cdt картирован в пределах фланкирующих маркеров EX (Medtr2g019210) и РТР (Medtr2g018820) у M.truncatula.

6. Клонирован вероятный ген-кандидат на роль cdt, ортологом которого является ген АВСС1,2, кодирующий переносчик комплексов кадмия с фитохелатинами в вакуоль у A. thaliana.

Публикации по теме диссертации

Статьи

1. Кулаева O.A., Цыганов В.Е. Молекулярно-генетические основы устойчивости высших растений к кадмию и его аккумуляции // Экологическая генетика. 2010. Т. 8. № 3. С. 3-15.

2. Кулаева O.A., Цыганов В.Е., Тихонович И.А. Сравнительный анализ влияния кадмия на развитие и функционирование корневых систем у исходной линии гороха SGE и мутанта SGECd1, устойчивого к кадмию // Ботаника (Исследования). 2010. Выпуск 38. С. 276-279.

3. Цыганов В.Е., Заболотный А.И., Будкевич Т.А., Жернаков А.И., Ким В.Е., Кулаева O.A., Демченко К.Н. Влияние кадмия на развитие и функционирование клубеньков у лядвенца рогатого (Lotus corniculatus L.) и лядвенца японского {Lotus japonicus (Regel.) К. Larsen) // Ботаника (Исследования). 2010. Выпуск 38. С. 343-354.

4. Цыганов В.Е., Кулаева O.A., Нокс М., Борисов А.Ю., Тихонович И.А., Эллис Т.Г.Н. Использование SSAP анализа для первичной локализации мутации cdt (<cadmium tolerance) в VI группе сцепления гороха // Экологическая генетика. 2012. Т.10. №1. С.42-46.

5. Кулаева O.A., Цыганов В.Е. Точная локализация мутации по локусу cdt, приводящей к повышенной устойчивости гороха (Pisum sativum L.) к кадмию // Экологическая генетика. 2012. Т.10. №1. С.34-41.

Тезисы конференций

1. Цыганов В.Е., Жернаков А.И., Кулаева O.A., Цыганова A.B., Белимов A.A., Балушка Ф., Нох М., Эллис Н., Тихонович И.А. Разработка теоретических основ создания растительно-микробных систем для фиторемедиации почв, загрязненных тяжелыми металлами. Вестник Российской Военно-медицинской академии. 2008. Приложение 2. Часть I. № 3. С. 150.

2. Цыганов В.Е., Жернаков А.И., Кулаева O.A., Цыганова A.B., Балушка Ф.,

Нох М., Эллис Н., Тихонович И.А. Генетический и структурный анализ устойчивости гороха посевного (Pisum sativum L.) к токсичным

135 концентрациям кадмия. Фундаментальные и прикладные проблемы ботаники в начале XXI века. Материалы Всероссийской конференции. Часть VI. С. 140-142.

3. Кулаева О.А., Цыганов В.Е., Тихонович И.А., Нох М., Эллис Н. Генетический анализ устойчивости гороха посевного (Pisum sativum L.) к кадмию // Материалы IV межрегиональной конференции молодых ученых (Сборник тезисов) Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой 14-16 октября 2008 г., Саратов, С. 26.

4. Кулаева О.А., Цыганов В.Е., Тихонович И.А., Нокс М., Эллис Н. Генетический контроль устойчивости гороха посевного {Pisum sativum L.) к кадмию. Сборник материалов V Съезда ВОГИС. 21-28 июня, 2009, Москва, Россия. Ч. 1.С. 257.

5. Цыганов В.Е., Кулаева О.А., Жернаков А.И., Цыганова А.В., Балушка Ф., Нокс М., Эллис Н., Тихонович И.А. Генетический контроль устойчивости бобовых растений к токсичному действию кадмия. Сборник материалов V Съезда ВОГИС. 21-28 июня, 2009, Москва, Россия. Ч. 2. С. 356.

6. Цыганов В.Е., Кулаева О.А., Жернаков А.И., Ким В.Е., Цыганова А.В., Будкевич Т.А., Заболотный А.И., Балушка Ф., Нох М., Эллис Н., Тихонович И.А. Анализ устойчивости симбиотических систем бобовых к кадмию для ' разработки основ фиторемедиации почв. Сборник материалов V Международного конгресса «Биотехнология: состояние и перспективы развития». 16-20 марта, 2009, Москва, Россия. С. 286.

7. Zhernakov A.I., Kulaeva О.А., Tsyganov V.E. The unique pea mutants SGECd1 and SGEcrt as the models for studying plant stress reactions. In: Proceedings of 1st Workshop on Plant Molecular Biotechnology. XV Biotechnology Summer School. 5-12 July, 2009, Gdansk, Poland. P.64.

8. Kulaeva O.A., Tsyganov V.E., Ellis N., Tikhonovich I.A. Study of molecular and genetic bases of pea mutant SGECd1 for development soil purification systems. In: Proceedings of 1st Workshop on Plant Molecular Biotechnology. XV Biotechnology Summer School. 5-12 July, 2009, Gdansk, Poland. P.71.

9. Ким B.E., Жернаков А.И., Кулаева O.A., Демченко К.Н., Цыганов В.Е. Анализ влияния кадмия на функционирование клубеньков модельных бобовых растений. 14-ая Международная пущинская школа-конференция молодых ученых «Биология - наука XXI века», Пущино, 19 — 23 апреля 2010, С. 231-232.

10. Кулаева О.А., Жернаков А.И., Ким В.Е., Демченко К.Н., Цыганова А.В., Цыганов В.Е. Молекулярно-генетические и клеточные механизмы устойчивости бобовых растений к токсичному действию кадмия. Тезисы докладов Всероссийского симпозиума «Растение и стресс». 9-12 ноября 2010, Москва. С. 206-207.

П.Кулаева O.A., Хютти A.B., Цыганов В.Е. Генетический и цитологический анализ мутанта гороха (Pisum sativum L.) SGECd1, характеризующегося повышенной устойчивостью к кадмию. Тезисы докладов Всероссийского симпозиума «Растение и стресс». 9-12 ноября 2010, Москва. С. 207-208.

12. Кулаева O.A., Цыганов В.Е. Анализ устойчивости гороха посевного (Pisum sativum L.) к кадмию // Материалы докладов VII съезд Общества физиологов растений России «Физиология растений — фундаментальная основа экологии и инновационных биотехнологий» 4-10 июля. Н. Новгород. 2011 г., С. 393-394.

13. Kulaeva О., Tsyganov V. Cadmium influence on root development in pea (Pisum sativum L.) cadmium-tolerant mutant. 7th International Symposium: Structure and function of roots. Novy Smokovec, Slovakia. 5-9 September, 2011. P. 102.

14. Кулаева O.A., Жернаков А.И., Ким В.Е., Демченко К.Н., Чижевская Е.П., Цыганова A.B., Цыганов В.Е. Исследования молекулярно-генетических и клеточных механизмов устойчивости бобовых растений к токсичному действию кадмия для разработки технологий фиторемедиации почв. Материалы VII-й Международной научной конференции «Регуляция роста, развития и продуктивности растений» Минск, 26-28 октября 2011, С. 119.

15. Кулаева O.A., Цыганов В.Е. Изучение физиологических и молекулярно-генетических механизмов устойчивости мутанта гороха SGECd1 к кадмию. Материалы Всероссийского симпозиума «Экология мегаполисов: фундаментальные основы и инновационные технологии». Москва, 21-25 ноября 2011 г. С.90.

Заключение

В последние несколько лет существенно выросло количество публикаций, посвященных механизмам возникновения устойчивости к кадмию. Исследования устойчивости и аккумуляции кадмия ведутся как с использованием растений-гипераккумуляторов кадмия, так и на мутантах растений, большое количество которых было получено в последние два года. Анализируя данные литературы можно отметить, что механизмы устойчивости в большинстве случаев неразравно связаны с функционированием переносчиков металлов. К настоящему моменту накоплено достаточно большое количество информации о разнообразных белках, вовлеченных в транспорт кадмия как внутри клетки, так и в пределах целого растения. Однако, появляющиеся в литературе данные о новых переносчиках металлов, для которых показана роль в транспорте кадмия, показывают необходимость дальнейших исследований (Рисунок 45).

Результаты, полученные в рамках данной работы, вносят вклад в углубление понимания механизмов устойчивости растений к кадмию. Было показано, что одним из основных параметров устойчивости мутанта SGECd1 является сохранение способности образования боковых корней при широком диапазоне концентраций хлорида кадмия. Был выявлен диапазон концентраций хлорида кадмия, при которых наблюдается фенотипическое проявление мутации cdt.

Данные, полученные в ходе проведения вегетационных экспериментов, показали, что накопление кадмия в побегах, а также семенах усилено у мутанта SGECd1 по сравнению с исходной линией SGE. Однако уровень аккумуляции кадмия мутантными растениями значительно ниже уровней, наблюдаемых у растений-гипераккумуляторов кадмия.

Проведенная первичная локализация мутации cdt, показала перспективность использования метода SSAP не только для анализа генетического разнообразия, но и для первичной локализации мутации на генетической карте.

Проведенное точное картирование локуса сЖ служит подтверждением эффективности использования геномной микросинтении бобовых растений для изучения не модельных растений. Однако сложности клонирования гена, возникающие в случае отсутствия у модельных бобовых мутанта со сходным фенотипом, указывают на актуальность изучения частной генетики конкретных видов.

Результаты точного картирования мутации анализ экспрессии основных переносчиков кадмия и исследование аккумуляции кадмия мутантом БОЕСё1 позволили предположить, что наиболее вероятным геном-кандидатом на роль сс1г является клонированный в ходе данной работы ген гороха РбАВСС1, ортолог которого кодирует переносчик комплексов кадмия с фитохелатинами в вакуоль у А. ЖаИапа. На рисунке 45 показано место предполагаемого кандидата на роль сЖ в общей схеме работы множества переносчиков кадмия.

Рисунок 45 — Пути транспорта кадмия в растительной клетке. Бело-серые стрелки указывают перемещение ионов или комплексов кадмия, черные стрелки указывают направление транспорта кадмия разнообразными переносчиками. ФХ - фитохелатины, НМК - низкомолекулярные комплексы, ВМК - высокомолекулярные комплексы. По Кулаева, Цыганов, 2010, с изменениями.

Изучение механизмов устойчивости растений к кадмию является необходимым условием для разработки технологий, основанных на использовании фиторемедиации для очистки почв и водоемов, загрязненных тяжелыми металлами. К настоящему моменту уже доказана практическая польза применения фиторемедиации. Для очистки сточных вод и водоемов используются растения ряски и водного гиацинта, способные накапливать большое количество металлов и органических соединений. Также большое значение имеет получение сортов растений с ограниченным поступлением тяжелых металлов в наземную часть. Так в Канаде уже 8 лет возделывается коммерческий сорт твердой пшеницы ЗйогщйеШ с пониженным содержанием кадмия.

Не смотря на значительный прогресс в понимании механизмов аккумуляции кадмия и возникновения устойчивости к данному тяжелому металлу, в данной области остается еще много не исследованных вопросов. Так, практически не изученным остается механизм транспорта кадмия в семена растений и механизмы, направленные на предотвращение поступления данного тяжелого металла в репродуктивные органы. Также большое практическое значение имеют исследования развития симбиотических взаимоотношений в условиях повышенной концентрации кадмия. Однако при исследовании влияния кадмия на симбиотические системы были получены противоречивые результаты. Так, обработка кадмием приводила к снижению уровня азотфиксации и ассимиляции аммония в клубеньках сои, а также преждевременному старению, вызванному, по-видимому, окислительным стрессом. В тоже время показано, что микоризные ассоциации способны снижать последствия кадмиевого ф стресса для растений, но присутствие кадмия может снижать или задерживать колонизацию корней микоризными грибами.

Тот факт, что мутант БОЕСсГ был получен на бобовом растении, делает возможным изучение влияния кадмия на развитие симбиотических систем, формируемых растением (арбускулярная микориза и азотфиксирующие

132 клубеньки). Данный мутант, в отличие от исходной линии, сохраняет способность формировать симбиотические клубеньки при более высоких концентрациях кадмия. В тоже время было показано, что мутант характеризуется сниженным уровнем микоризации, по сравнению с исходной линией.

Таким образом, множество интересных, но противоречивых, результатов, полученных при исследовании влияния кадмия на растительные и симбиотические системы, указывают на актуальность дальнейшего изучения механизмов устойчивости к данному тяжелому металлу.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Кулаева, Ольга Алексеевна, 2012 год

1. Балахнина Т.И., Кособрюхов A.A., Иванов A.A., Креславский В.Д. Влияние кадмия на СОг-газообмен, переменную флуоресценцию хлорофилла и уровень антиоксидантных ферментов в листьях гороха // Физиология растений. 2005. - Т. 52. - С. 21-26.

2. Довглюк А.И., Калиняк Т.Б., Блюм Я.Б. Оценка фито- и цитотоксической активности соединений тяжелых металлов и алюминия с помощью корневой апикальной меристемы // Цитология и генетика. 2001. - Т. 35. - С. 3-9.

3. Ерофеева Е.А., Наумова М.М. Влияние сульфата кадмия в широком диапазоне концентраций на физиолого-биохимические показатели проростков пшеницы // Вестник Нижегородского университета им. Н.И. Лобачевского. 2010. - № 2 (2). - С. 508-512.

4. Казнина Н.М., Титов А.Ф., Лайдинен Г.Ф., Батова Ю.В. Влияние кадмия на некоторые физиологические показатели растений ячменя в зависимости от их возраста // Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2010. - № 2. - С. 27-31.

5. Казнина Н.М., Титов А.Ф., Лайдинен Г.Ф., Батова Ю.В. Влияние кадмия на водный обмен растений ячменя // Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2011. - №. 3. - С. 57-61.

6. Колесниченко В.В., Колесниченко A.B. Изучение влияния высокой концентрации кадмия на функционирование антиоксидантных систем этиолированных проростков пшеницы разной длины // Журнал стресс -физиологии и биохимии. 2011. - Т. 7. - № 3.- С. 212-221.

7. Косицына A.A., Макурина О.Н., Нестеров В.Н., Розенцвет О. А Влияние ионов меди и кадмия на пигментный комплекс водных растений семейства Hydrocharitaceae // Известия Самарского научного центра Российской академии наук.-2010.-Т. 12, №1.-С. 156-161.

8. Кузнецов В.В., Дмитриева Г.А. Физиология растений. 2-е изд. — М.: Высшая школа, 2006. — 742 с.

9. Кулаева O.A., Цыганов В.Е. Молекулярно-генетические основы устойчивости высших растений к кадмию и его аккумуляции // Экологическая генетика. 2010. - Т. 8. - С. 3-15.

10. Малева М.Г., Некрасова Г.Ф., Борисова Г.Г., Чукина Н.В., Ушакова О.С. Влияние тяжелых металлов на фотосинтетический аппарат и антиоксидантный статус элодеи // Физиология растений. 2012. - Т. 59, № 2. -С. 216-224.

11. Осмоловская Н.Г., Попова Н.Ф. Роль органических кислот в механизмах устойчивости растений амаранта (Amaranthus cruentus L.) к действию кадмия // Тезисы докладов Всероссийского симпозиума «Растение и стресс». — Москва, 2010. С. 262-263.

12. Серегин И., Иванов В. Передвижение ионов кадмия и свинца по тканям корня // Физиология растений. 1998. - Т. 45, № 6. - С. 899-905.

13. Серегин И., Кожевникова А. Роль тканей корня и побега в транспорте и накоплении кадмия, свинца, никеля и стронция // Физиология растений. -2008.-Т. 55, №1.С. 3-26.

14. Серегин И., Иванов В. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения // Физиология растений. 2001. - Т. 48.-№4.-С. 606-630.

15. Серегин И. Фитохелатины и их роль в детоксикации кадмия у высших растений // Успехи биологической химии. 2001. - Т. 41. - С. 283-300.

16. Титов А.Ф., Таланова В.В., Казнина Н.М., Лайдинен Г.Ф. Устойчивость растений к тяжелым металлам. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2007. - 172 с.

17. Удовенко Г.В. Физиологические механизмы адаптации растений к различным экстремальным условиям // Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. 1979 - Т. 64 (3). - С. 5-22.

18. Цыганов В.Е., Розов С.М., Нокс М., Борисов А.Ю., Эллис Т.Г.Н., Тихонович И.А. Точная локализация локуса sym31 в III группе сцепления гороха // Экологическая генетика. 2012. Т.10. - № 1. - С. 27-33.

19. Чиркова Т.В. Физиологические основы устойчивости растений. Спб: Изд-во Спб Ун-та, 2002. - 244 с.

20. Агао Т., Ае N. Genotypic variations in cadmium levels of rice grain // Soil Science and Plant Nutrition. 2003. - Vol. 49. - P. 473-479.

21. Aravind P., Prasad M.N.V. Cadmium-zinc interactions in a hydroponic system using Ceratophyllum demersum L.: adaptive ecophysiology, biochemistry and molecular toxicology. // Braz. J. Plant Physiol. 2005. - Vol. 17. - P. 3-20.

22. Astolfi S., Zuchi S., Passera C. Role of sulphur availability on cadmium-induced changes of nitrogen and sulphur metabolism in maize (Zea mays L.) leaves // J. Plant Physiol. 2004. - Vol.161. - P. 795-802.

23. Austenfeld F. Zur phytotoxizitat von nickel und kobaltsalzen in hydrokultur bei Phaseolus vulgaris L. // Z. Pflanzenernahr. Bodenkunde. 1979. - Bd. 142. - S. 769-777.

24. Bahlsberg-Pahlsson A.M. Toxicity of heavy metals (Zn, Cu, Cd, Pb) to vascular plants // Water Air Soil Poll. 1989. - Vol. 47, - P. 287-319.

25. Baker A.J.M., Brooks R.R. Terrestrial higher plants which hyperaccumulate metallic elements-a review of their distribution, ecology and phytochemistry // Bio recovery. 1989. - Vol.1 - P. 81-126.

26. Baker A.J.M., Walker P.L. In Heavy Metal Tolerance in Plants: Evolutionary Aspects (ed. Shaw AJ). Boca Raton: CRC Press, 1990. - P. 155-177.

27. Behmer S.T., Lloyd C.M., Raubenheimer D., Stewart-Clark J., Knight J., Leighton R.S., Harper F.A.,. Smith J.A.C. Metal hyperaccumulation in plants: mechanisms of defence against insect herbivores // Functional Ecology — 2005. — Vol. 19.-P. 55-66.

28. Belimov A., Safronova V., Demchinskaya S., Dzyuba O. Intraspecific variability of cadmium tolerance in hydroponicallygrown Indian mustard {Brassica juncea (L.) Czern.) seedlings // Acta Physiologiae Plantarum. 2007. - Vol. 29. -P. 473-478.

29. Bell M.J., McLaughlin M.J., Wright G. C., Cruickshank J. Inter- and intraspecific variation in accumulation of cadmium by peanut, soybean, and navy bean // Australian Journal of Agricultural Research. 1997. Vol. 48. - P. 1151-1160.

30. Behboodi B.S., Samadi L. Detection of apoptotic bodies and oligonucleosomal DNA fragments in cadmium-treated root apical cells of Allium cepa Linnaeus // Plant Sei. 2004. - Vol. 167. - P. 411-416.

31. Benavides M.P., Gallego S.M., Tomaro M.L. Cadmium toxicity in plants // Braz. J. Plant Physiol. 2005. - Vol. 17. - P. 21-34.

32. Bert V., Meerts P., Saumitou-Laprade P., Salis P., Gruber W., Verbruggen N. Genetic basis of Cd tolerance and hyperaccumulationin Arabidopsis halleri II Plant and Soil. 2003. - Vol. 249. - P. 9-18.

33. Bestwick C.S., Brown I.R., Mansfield J.W. Localized changes in peroxidase activity accompany hydrogen peroxide generation during the development of a non-host hypersensitive reaction in lettuce // Plant Physiology. 1998. - Vol. 118. -P. 1067-1078.

34. Blanvillain R., Kim J., Wu S., Lima A. OXIDATIVE STRESS 3 is a chromatin-associated factor involved in tolerance to heavy metals and oxidative stress // The Plant Journal 2009. - Vol. 57. - P, 654-665.

35. Boussama N, Ouariti O, Suzuki A, Ghorbel M.H. Cd-stress on nitrogen assimilation // Journal of Plant Physiology. 1999. - Vol. 155. - P. 310-317.

36. Boyd R.S. The defense hypothesis of elemental hyperaccumulation: status, challenges and new directions // Plant Soil. 2007. - Vol. 293. - P. 153-176.

37. Brooks R.R. Plants that hyperaccumulate heavy metals. Wallingfors: CAB Intl., 1998.-381 p.

38. Cailliatte R., Lapeyre B., Briat J.F., Mari S. & Curie C. The NRAMP6 metal transporter contributes to cadmium toxicity // Biochemical Journal. 2009. - Vol. 422.-P. 217-228.

39. Callahan D.L., Baker A.J.M., Kolev S.D., Wedd A.G. Metal ion ligands in hyperaccumulating plants // Journal of Biological Inorganic Chemistry. 2006. -Vol. 11.-P. 2-12.

40. Chan D.Y., Hale B.A. Differential accumulation of Cd in durum wheat cultivars: uptake and retranslocation as sources of variation // Journal of Experimental Botany. 2004. - Vol. 55. - P. 2571-2579.

41. Chen Y., He Y., Yang Y., Yu Y. Effect of cadmium on nodulation and N2-fixation of soybean in contaminated soils // Chemosphere. 2003. - Vol. 50. - P. 781-787.

42. Clarke J.M., Leisle D., Kopytko G.L. Inheritance of cadmium concentration in five durum wheat crosses // Crop Science. 1997. - Vol. 37. - P. 1722-1726.

43. Clemens S. Molecular mechanisms of plant metal tolerance and homeostasis // Planta. 2001. - Vol. 212. - P. 457-486.

44. Clemens S. Toxic metal accumulation, responses to exposure and mechanisms of tolerance in plants // Biochimie. 2006. - Vol. 88. - P. 1707-1719.

45. Cobbett C.S., May M.J., Howden R., Rolls B. The glutathione-deficient, cadmium-sensitive mutant, cad2-l, of Arabidopsis thaliana is deficient in y-glutamylcysteine synthetase // The Plant Journal. 1998. - Vol. 16. - P. 73-78.

46. Cobbett C. Phytochelatins and their roles in heavy metal detoxification // Plant Physiology. 2000. - Vol. 123. - P. 825- 832.

47. Connolly E.L., Fett J.P., Guerinot M.L. Expression of the IRT1 metal transporter is controlled by metals at the levels of transcript and protein accumulation // The Plant Cell. 2002. - Vol. 14. - P. 1347-1357.

48. Corpet F. Multiple sequence alignment with hierarchical clustering // Nucleic Acids Research. 1988. - Vol. 16 (22). - P. 10881-10890.

49. Cosio C., Martinoia E., Keller C. Hyperaccumulation of cadmium and zinc in Thlaspi caerulescens and Arabidopsis halleri at the leaf cellular level // Plant Physiology. 2004. - Vol. 134. - P. 716-725.

50. DalCorso V., Farinati S., Maistri S., Furini A. How plants cope with cadmium: staking all on metabolism and gene expression // Journal of Integrative Plant Biology. 2008. - Vol. 50. - P. 1268-1280.

51. Dellaporta S.T., Wood J., Hicks. Plant DNA minipreparation // Plant Molecular Biology Reporter. 1983. - Vol. 1. - P. 19-21.

52. Deng D.M., Shu W.S., Zhang J., Zou H.L., Lin Z., Ye Z.H., Wong M.H. Zinc and cadmium accumulation and tolerance in populations of Sedum alfredii II Environmental Pollution. 2007. - Vol. 147 - P. 381-386.

53. Ding Yan-Fei, Zhu Cheng. The role of microRNAs in copper and cadmium homeostasis // Biochemical and Biophysical Research Communications. 2009. -Vol. 386.-P. 6-10.

54. Dolezal O., Cobbett C. Arabinose kinase-deficient mutant of Arabidopsis thaliana II Plant Physiology. 1991. - Vol. 96. - P. 1255-1260.

55. Dominguez-Solis J., Gutierrez-Alcala G., Vega J., Romero L. The cytosolic O-acetylserine(thiol)lyase gene is regulated by heavy metals and can function in cadmium tolerance // The Journal of Biological Chemistry. 2001. - Vol. 276. -P.9297-9302.

56. Ebbs S., Lau I., Ahner B., Kochian L. Phytochelatin synthesis is not responsible for Cd tolerance in the Zn/Cd hyperaccumulator Thlaspi caerulescens II Planta. 2002. - Vol. 214. - P. 635-640.

57. Ellis T., Poyser S. An integrated and comparative view of pea genetic and cytogenetic maps // New Phytol. 2002. - Vol. 153. - P. 17-25.

58. Flavell R., Bennett M., Smith J., Smith D. Genome size and the proportion of repeated nucleotide sequence DNA in plants // Biochemical Genetics. 1974. -Vol. 4.-P. 257-269.

59. Gao C., Wang Ch., Zheng L. Wang L., Wang Y. A LEA gene regulates cadmium tolerance by mediating physiological responses // International Journal of Molecular Sciences. 2012. - Vol. 13. P. 5468-5481.

60. Ghosh M. and Singh S.P. A Review on phytoremediation of heavy metals and utilization of its byproducts // Applied Ecology and Environmental Research. -2005. Vol. 3, No 1. - P. 1-18.

61. Grant C., Clarke J., Duguidcand S., Chaney R.L. Selection and breeding of plant cultivars to minimize cadmium accumulation // Science of The Total Environment. 2008. - Vol. 390. - P. 301-310.

62. Greshoff P.M. Positional Cloning of Plant Developmental Genes // The Handbook of Plant Genome Mapping. Genetic and Physical Mapping / Eds.: Meksem K. and Kahl G. Wiley-VCH, Weinheim. 2005. - P. 233-256.

63. Guyon V., Astwood J., Garner E., Dunker A. Isolation and characterization ofcDNAs expressed in the early stages of flavonol-induced pollen germination inpetunia // Plant Physiology. 2000. - Vol. 123. - P. 699-710.145

64. Ha S., Howden R., Dietrich W., Bugg S. Phytochelatin synthase genes from arabidopsis and the yeast Schizosaccharomyces pombe II The Plant Cell. 1999. -Vol. 11.-P. 1153-1163.

65. Han S.H., Lee J.C., Oh C.Y. Alleviation of Cd toxicity by composted sewage sludge in Cd-treated Schmidt birch (Betula schmidtii) seedlings // Chemosphere. -2006. Vol. 65 (4). - P. 541-546.

66. Hall J.L. Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance // Journal of Experimental Botany. 2002. - Vol. 53. - P. 1-11.

67. Hall J.L., Williams L.E. Transition metal transporters in plants // Journal of Experimental Botany. 2003. - Vol. 5. - P. 2601-2613.

68. Hanikenne M., Talke I.N., Haydon M.J., Lanz C., Nolte A., Motte P., Kroymann J., Weigel D., Kramer U. Evolution of metal hyperaccumulation required cis-regulatory changes and triplication of HMA4 // Nature. 2008. - Vol. 453.-P. 391-395.

69. Hart J.J., Welch R.M., Norvell W.A., Clarke J.M., Kochian L.V. Zinc effects on cadmium accumulation and partitioning in near isogenic lines of durum wheat that differ in grain cadmium concentration // New Phytologist. 2005. - Vol. 167. -P. 391-401.

70. Hernández L.E., Gárate A., Carpena-Ruiz R.O. Effect of cadmium on nitrogen fixing pea plants grown in perlite and vermiculite // Journal of Plant Nutrition. -1995.-Vol. 18.-P. 287-303.

71. Howden R., Andersen C.R., Goldsbrough P.B., Cobbett C.S. A cadmium-sensitive, glutathione-deficient mutant of Arabidopsis thaliana II Plant Physiology. 1995.-Vol. 107.-P. 1067-1073.

72. Howden R., Goldsbrough P.B., Andersen C.R., Cobbett C.S. Cadmium-sensitive, cadi mutants of Arabidopsis thaliana are phytochelatin deficient // Plant Physiology. 1995.-Vol. 107.-P. 1059-1066.

73. Howden R., Cobbett C.S. Cadmium-sensitive mutants of Arabidopsis thaliana II Plant Physiology. 1992. - Vol. 100. - P. 100-107.

74. Huitson S.B., Macnair M.R. Does zinc protect the zinc hyperaccumulator Arabidopsis halleri from herbivory by snails? // New Phytologist. 2003. - Vol. 159.-P. 453-459.

75. Hussaina D., Haydona M., Wang Y. P-Type ATPase heavy metal transporters with roles in essential zinc homeostasis in Arabidopsis // The Plant Cell. 2004. -V.16. -P.1327-1339.

76. Iwata H., Ninomiya S. Ant colony optimization for linkage grouping and locus ordering in genome mapping // Plant and Animal Genome XII Conference. San Diego, USA. - 2004. - P.978.

77. Jacoby M., Weisshaar B., Vicente-Carbajosa J., Tiedemann J., Kroj T., Parcy F. bZIP transcription factors in Arabidopsis // Trends in Plant Science 2002. -Vol. 7, No 3 - P. 106-111.

78. Jander G., Norris S.R., Rounsley S.D., Bush D.F., Levin I.M., Last R.L. Arabidopsis Map-Based Cloning in the Post-Genome Era // Plant Physiology. -2002. Vol. 129. - P. 440-450.1.f, X'

79. Jhee E.M., Boyd R.S., Eubanks M.D., Davis M.A. Nickel hyperaccumulation by Streptanthus polygaloides protects against the folivore Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae) // Plant Ecology. 2006. - Vol. 183. - P. 91-104.

80. Jiang R.F., Ma D.Y., Zhao F.J., McGrath S.P. Cadmium hyperaccumulation protects Thlaspi caerulescens from leaf feeding damage by thrips (Frankliniella occidentalis) II New Phytologist. 2005. - Vol. 167. - P. 805-814.

81. Jones-Rhoades M.W., Bartel D.P. Computational identification of plant microRNAs and their targets, including a stress-induced miRNA // Molecular Cell. 2004. - Vol. 14. - P. 787-799.

82. Kalo P., Seres A., Taylor S. Comparative mapping between Medicago sativa and Pisum sativum II Molecular Genetics and Genomics. 2004. - Vol. 272. - P. 235-246.

83. Karimi N., Ghaderian S.M., Raab A., Feldmann J., Meharg A.A. An arsenic accumulating, hypertolerant brassica, Isatis cappadocica // New Phytologist. -2009. Vol. 184.-P. 41-47.

84. Khan D.H., Duckett J.G., Frankland B., Kirkham J.B. An X-ray microanalytical study of the distribution of cadmium in roots of Zea mays L. // Journal of Plant Physiology. 1984. - Vol. 115. - P. 19-28.

85. Kim D., Bovet L., Kushnir S., Noh E. AtATM3 is involved in heavy metal resistance in Arabidopsis // Plant Physiology. 2006. - Vol. 140. - P.922-932.

86. Kim D., Bovet L., Maeshima M., Martinoia E. The ABC transporter AtPDR8 is a cadmium extrusion pump conferring heavy metal resistance // The Plant Journal. 2007. - Vol. 50. - P. 207 - 218.

87. Kim Y., Kim D., Shim D., Song W. Expression of the novel wheat gene TM20 confers enhanced cadmium tolerance to bakers' yeast // The Journal of Biological Chemistry. 2008. - Vol. 283. - P.15893-15902.

88. Kim Y.N., Kim J.S., Seo S.G. Cadmium resistance in tobacco plants expressing the MuSI gene // Plant Biotechnology Reports. 2011. - No. 4. - P. 323-329.

89. Kolbert Z., Bartha B., Erdei L. Exogenous auxin-induced NO synthesis is nitrate reductase-associated in Arabidopsis thaliana root primordia // Journal of Plant Physiology. 2008. - Vol. 165 (9). - P. 967-975.

90. Konovalov F., Toshchakova E., Gostimsky S. A CAPS marker set for mapping in linkage group III of pea (Pisum sativum L.) // Cellular and Molecular Biology Letters.-2005.-V. 10.-P. 163-171.

91. Korenkov V., Hirschi K., Crutchfield J.D., Wagner G.J. Enhancing tonoplast Cd/H antiport activity increases Cd, Zn, and Mn tolerance, and impacts root/shoot Cd partitioning in Nicotiana tabacum L. // Planta. 2007. - Vol. 226. - P. 13791387.

92. Kosterin O., Rozov S. Mapping of the new mutation bib and the problem of integrity of linkage group I // Pisum Genetics. 1993. - Vol. 25. - P. 27-31.

93. Kovacevic G., Kastori R., Merkulov L. Dry matter and leaf structure in young wheat plants as affected by cadmium, lead and nickel // Biologia Plantarum. -1999.-Vol. 42, № l.p. 119-123.

94. Krotz R.M., Evangelou B.P., Wagner G.J. Relationships between cadmium, zinc, Cd-binding peptide, and organic acid in tobacco suspension cells // Plant Physiology. 1989. - Vol. 91. - P. 780-787.

95. Kum Ch., Wong E., Cobbett Ch. HMA P-type ATPases are the major mechanism for root-to-shoot Cd translocation in Arabidopsis thaliana II New Phytologist.-2009.-Vol. 181.-P. 71-78.

96. Kumar A., Pearce S.R., McLean K., Harrison G., Heslop-Harrison J.S., Waugh R., Flavell A.J. The Tyl-copia group of retrotransposons in plants: genomic organisation, evolution, and use as molecular markers // Genetica. 1997. — Vol. 100.-P. 205-217.

97. Kupper H., Lombi E., Zhao F.J., McGrath S.P. Cellular compartmentation of cadmium and zinc in relation to other elements in the hyperaccumulator Arabidopsis halleri II Planta. 2000. - Vol. 212. - P. 75-84.

98. Kushnir S., Babiychuk E., Storozhenko S., Davey M. A mutation of the mitochondrial ABC transporter Stal leads to dwarfism and chlorosis in the Arabidopsis mutant stank I I The Plant Cell. 2001. - Vol. 13. - P.89-100.

99. Lane T.W., Saito M.A., George G.N., Pickering I.J., Prince R.C., Morel F.F.M. A cadmium enzyme from a marine diatom // Nature. 2005. - Vol. 435. -P. 42.

100. Lang M., Hao M., Fan Q., Wang W., Mo Sh., Zhao W., Zhou J. Functional characterization of BjCET3 and BjCET4, two new cation-efflux transporters from Brassica juncea L. // Journal of Experimental Botany. — 2011. Vol. 62, No. 13. — p. 4467-4480.

101. Laspina N.V., Groppa M.D., Tomaro M.L., Benavides M.P. Nitric oxide protects sunflower leaves against Cd-induced oxidative stress // Plant Science. -2005.-V. 169.-P. 323-330.

102. Li L., He Z., Pandey G.K., Tsuchiya T., Luan S. Functional cloning and characterization of a plant efflux carrier for multidrug and heavy metal detoxification // Journal of Biological Chemistry. 2002. - Vol. 277. - P. 53605368.

103. Liu D., Jiang W., Gao X. Effects of cadmium on root growth, cell division and nucleoli in root tips of garlic // Biologia Plantarum. 2003. - Vol. 47. - P. 7983.

104. Liu D., Kottke I. Subcellular localization of cadmium in the root cells of Allium cepa by electron energy loss spectroscopy and cytochemistry // Journal of Biosciences. 2004. - Vol. 29. - P. 329-335.

105. Liu J., Zhu Q., Zhang Z., Xu J., Yang J., Wong M. H. Variations incadmium accumulation among rice cultivars and types and the selection ofcultivars for reducing cadmium in the diet // Journal of the Science of Food and

106. Agriculture. 2005. - Vol. 85. - P. 147-153.150

107. Liu M.Q., Yanai J., Jiang R.F., Zhang F., McGrath S.P., Zhao F. Does cadmium play a physiological role in the hyperaccumulator Thlaspi caerulescens'? II Chemosphere. 2008. - Vol. 71. - P. 1276-1283.

108. Lombi E., Zhao F. J., Dunham S.J., McGrath S.P. Cadmium accumulation in populations of Thlaspi caerulescens and Thlaspi goesingense II New Phytologist. — 2000.-Vol. 145.-P. 11-20.

109. O' Lochlainn S., Bowen H.C., Fray R.G., Hammond J.P., King G.J., White P.J., Graham N.S., Broadley M.R. Tandem quadruplication of HMA4 in the zinc (Zn) and cadmium (Cd) hyperaccumulator Noccaea caerulescens II PLOS One. -2011.-Vol. 6.-1.3.

110. Lozano-Rodríguez E., Hernandez L.E., Bonay P., Carpena-Ruiz R.O. Distribution of cadmium in shoot and root tissues of maize and pea plants: physiological disturbances // Journal of Experimantal Botany. 1997. - Vol. 48. -P. 123-128.

111. Macnair M.R., Bert V., Huitson S.B. Saumitou-Laprade P., Petit D. Zinc tolerance and hyperaccumulatin are genetically independent characters // Proceedings of the Royal Society Biological Sciences. 1999. - Vol. 266. - P. 2175-2179.

112. Maruthi Sridar B.B., Diehl S.V., Han F.X., Monts D.L., Su Y. Anatomical changes due to uptake and accumulation of Zn and Cd in Indian mustard (Brassica júncea) // Environmental and Experimental Botany. 2005. - Vol. 54. - P. 131— 141.

113. Matsuda T., Kuramata M., Takahashi Y., Kitagawa E., Youssefian S., Kusano T. A novel plant cysteine-rich peptide family conferring cadmium tolerance to yeast and plants // Plant Signaling and Behavior. 2009. - Vol. 4. P. 419-421.

114. Mei H., Cheng N., Zhao J., Park S., Escareno R.A., Pittman J.K., Hirschi K.D. Root development under metal stress in Arabidopsis thaliana requires the H7cation antiporter CAX4 // New Phytologist. 2009. - Vol. 183. - P. 95-105.

115. Mench M.J., Didier V.L., Loffler M., Gomez A., Masson P. A mimicked in situ remediation study of metal contaminated soil with on emphasis on cadmium, and lead // Journal of Environmental Quality. 1994. - Vol. 23. - P. 58-63.

116. Mendoza-Cozatl D., Jobe T., Hauser F., Schroeder J. Long-distance transport, vacuolar sequestration and transcriptional responses induced by cadmium and arsenic // Current Opinion in Plant Biology 2011. - Vol.14. - P. 554-562.

117. Mills R., Krijger G., Baccarini P. Functional expression of AtHMA4, a P1B-type ATPase of the Zn/Co/Cd/Pb subclass // The Plant Journal. 2003. - Vol. 35. -P. 164-176.

118. Miransari M. Hyperaccumulators, arbuscular mycorrhizal fungi and stress of heavy metals // Biotechnology Advances. 2011. - Vol. 29. - P. 645-653.

119. Miyadate H., Adachi Sk>, Hiraizumi A. OsHMA3, a PIB-type of ATPase affects root-to-shoot cadmium translocation in rice by mediating efflux into vacuoles // New Phytologist. 2011. - Vol. 189 (1). - P. 190-199.

120. Moral R., Palacios G., Gomez I., Navarro-Pedreno J., Mataix J. Distribution and accumulation heavy metals (Cd, Ni and Cr) in tomato plant // Eresenius Environmental Bulletin. 1994. - Vol. 3. - P. 395-399.

121. Morel M., Crouzet J., Gravot A. AtHMA3, a PIB-ATPase allowing Cd/Zn/Co/Pb vacuolar storage in Arabidopsis // Plant Physiology. 2009. - Vol. 149.-P. 894-904.

122. Murray M., Peters D., Thompson W. Ancient repeated sequences in the pea and mung bean genomes and implications for genome evolution // Journal of the Science of Food and Agriculture. 1981. - Vol. 17. - P. 31-42.

123. Musgrove S. Proceedings of the International conference on land reclamation. University of Wales, Elsevier Science Publication, Essex, U. K, 1991.

124. Nedelkoska T.V., Doran P.M. Hyperaccumulation of cadmium by hairy roots of Thlaspi caerulescens II Biotechnology and Bioengineering. 2000. - Vol. 67.-P. 607-615.

125. Neff M.M., Turk E., Kalishman M. Web-based primer design for single nucleotide polymorphism analysis // Trends in Genetics. 2002. - Vol. 18 - P. 613-615.

126. Noret N., Meerts P., Vanhaelen M., Dos Santos A., Escarre J. Do metal-rich deter herbivores? A field test of the defence hypothesis // Oecologia. 2007. -Vol. 152.-P. 92-100.

127. Oomen R.J.F.J., Wu J., Lelievre F., Blanchet S., Richaud P., Barbier-Brygoo

128. H., Aarts M.G.M., Thomine S. Functional characterization of NRAMP3 and NRAMP4 from the metal hyperaccumulator Thlaspi caerulescens II New Phytologist. -2009.-Vol. 181.-P. 637-650.

129. Osipova M.A., Mortier V., Demchenko K.N., Tsyganov V.E., Tikhonovich

130. Palmiter R.D. The elusive function of metallothioneins // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 1998. - Vol. 95. - P. 8428-8430.

131. Pan A., Yang M., Tie F., Li L., Chen Z., Ru B. Expression of mouse metallothionein-I gene confers cadmium resistance in transgenic tobacco plants // Plant Molecular Biology. 1994. - Vol. 24. -P. 341-351.

132. Papoyan A., Pineros M., Kochian L.Y. Plant Cd2+ and Zn2+status effects on root and shoot heavy metal accumulation in Thlaspi caerulescens II New Phytologist. 2007. - Vol. 175. - P. 51-58.

133. Park J., Song W., Ko D., Eom Y., Hansen T.H., Schiller M., Lee T.G., Martinoia E., Lee Y. The phytochelatin transporters AtABCCl and AtABCC2 mediate tolerance to cadmium and mercury // The Plant Journal. 2012. - Vol. 69 (2).-P. 278-288.

134. Pence N.S., Larsen P.B., Ebbs S.D. The molecular physiology of heavy metal transport in the Zn/Cd hyperaccumulator // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2000. - V. 97. - P. 4956-4960.

135. Perfus-Barbeoch L., Leonhardt N., Vavaddeur A., Forestier C. Heavy metal toxicity: cadmium permeates through calcium channels and disturbs the plant water status II Plant J. 2002. - Vol. 32. - P. 539-548.

136. Persans M., Nieman K., Salt D. Functional activity and role of cation-efflux family members in Ni hyperaccumulation in Thlaspi goesingense II Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2001. - V.98. - P. 9995-10000.

137. Pilon-Smits E. Phytoremediation // Annual Review of Plant Biology. 2005. -Vol. 56.-P. 15-39.

138. Pittman J., Hirschi K. Don't shoot the (second) messenger: endomemraneItransporters and binding proteins modulate cytosolic Ca levels // Current Opinion in Plant Biology. 2003. - Vol. 6. - P. 257-262.

139. Prasad M.N.V. Cadmium toxicity and tolerance in vascular plants // Environmental and. Experimental Botany. 1995. - Vol. 35. - P. 525-545.

140. Rascio N., Navari-Izzo F. Heavy metal hyperaccumulating plants: How and why do they do it? And what makes them so interesting? // Plant Science. 2011. -Vol. 180.-P. 169-181.

141. Rathinasabapathi B., Rangasamy M., Froeba J., Cherry R.H., McAuslane

142. H.J., Capinera J.L., Srivastava M., Ma L.Q. Arsenic hyperaccumulator in the

143. Chinese brake fern (Pteris vittata) deters grasshopper (Schistocerca americana)herbivory // New Phytologist. 2007. - Vol. 175. - P. 363-369.154

144. Redjala T., Zelko I., Sterckeman Th. Relationship between root structure and root cadmium uptake in maize // Environmental and Experimental Botany. -2011. -V.71.-P. 241-248.

145. Reed D.T., Tasker I.R., Cunnan, J.C. and Vandegrift G.F. In Environmental remediation removing organic and metal ion pollutants, (ed. G.F. Vandgrift, D.T. Reed and I.R. Tasker) //Amer. Chem. Soc., Washington DC. 1992. - P. 1-19.

146. Reese R., Wagner G. Effects of buthionine sulfoximine on Cd-binding peptide levels in suspension-cultured tobacco cells treated with Cd, Zn, or Cu // Plant Physiology. 1987. - Vol. 84. - P. 574-577.

147. Rivetta A., Negrini N., Cocucci M. Involvement of Ca2+- calmodulin in Cd2+ toxicity during the early phases of radish (Raphanus sativus L.) seed germination // Plant, Cell and Environment. 1997. - Vol. 20. - P. 600-608.

148. Romero-Puertas M.C., Palma J.M., Gomez L.A., del Rio L.A. Sandalio L.M. Cadmium causes oxidative modification of proteins in plants // Plant, Cell and Environment. 2002. - Vol. 25. - P. 677-686.

149. Romero-Puertas M.C., Rodriguez-Serrano M., Corpas F.J., Gomez M., del

150. Rio L. A., Sandalio L.M. Cadmium-induced subcellular accumulation of O2- and155

151. H202 in pea leaves // Plant, Cell and Environment. 2004. - Vol. 27. - P. 11221134.

152. Root R.A., Miller R.J., Koeppe D.E. Uptake of cadmium-its toxicity and effect on the iron-to-zinc ratio in hydroponically grown corn // Journal of Environmental Quality. 1975. - Vol. 4. - P. 473^76.

153. Rozov S.M., Borisov A.Y., Tsyganov V.E., Kosterin O.E. The history of the pea gene map: last revolutions and the new symbiotic genes // Pisum Genetics. -1999. — Vol. 31. P. 55-57.

154. Sadowsky M.J. In Phytoremediation: Past promises and future practices. -Proceedings of the 8-th International Symposium on Microbial Ecology. Halifax, Canada, 1999. P. 1-7.

155. Sanita di Toppi L., Gabbrielli R. Response to cadmium in higher plants // Environmental and Experimental Botany. 1999. - Vol. 41. - P. 105-130.

156. Sanjaya P., Hsiao P., Su R., Ko S. Overexpression of Arabidopsis thaliana tryptophan synthase beta 1 (AtTSBl) in Arabidopsis and tomato confers tolerance to cadmium stress // Plant, Cell and Environment. 2008. - Vol. 31. - P. 10741085.

157. Seo S.G, Kim J.S., Yang Y.S., Jun B.K., Kang S.W., Lee G.P., Kim W., Kim J.B., Lee H.U., Kim S.H. Cloning and characterization of the new multiple stress responsible gene I (MuSI) from sweet potato // Genes and Genomics. — 2010. -Vol. 32.-P. 552-554.

158. Schat H., Kuiper E., Ten Bookum W.M., Vooijs R. A general model for the genetic control of copper tolerance in Silene vulgaris: evidence from crosses between plants from different tolerant populations // Heredity. 1993. - Vol. 70. -P. 142-147.

159. Schat H., Vooijs R., Kuiper E. Identical major gene loci for heavy metal tolerances that have independently evolved in different local populations and subspecies of Silene vulgaris II Evolution. 1996. - Vol. 50- P. 1888-1895.

160. Schulman A.H., Flavell A.J., Ellis T.H. The application of LTR retrotransposons as molecular markers in plants // Methods in Molecular Biology. 2004. - Vol. 260. - P. 145-173.

161. Shaul O., Hilgemann D.W., de-Almeida-Engler J., Van M.M., Inze D., Galili G. Cloning and characterization of a novel Mg^H4" exchanger // EMBO Journal. -1999.-Vol. 18.- P. 3973-3980.

162. Shen G., Zhu C., Shangguan L., Du Q. The Cd-tolerant rice mutant cadH-5 is high Cd accumulator and shows enchanced antioxidant activity // Journal of Plant Nutrition and Soil Science. 2012. - Vol. 175. - P. 309-318.

163. Shima D., Hwanga J., Leea J. Orthologs of the class A4 heat shock transcription factor HsfA4a confer cadmium tolerance in wheat and rice // The Plant Cell. 2009. -V. 21. - P.4031-4043.

164. Shimo H., Ishimaru Y., An G., Yamakawa T., Nakanishi H., Nishizawa N. K. A Low cadmium (LCD), a novel gene related to cadmium tolerance and accumulation in rice // Journal of Experimental Botany. 2011. - Vol. 62, No. 15. -P. 5727-5734.

165. Shigaki T., Barkla B. J., Miranda-Vergara M.C., Zaho J., Pantoja O., Hirschi K.D. Identification of a crucial histidine involved in metal transport activity in the

166. Arabidopsis cation/H exchanger-CAXl // The Journal of Biological Chemistry. -2005. Vol. 280. - P. 30136-30142.

167. Singh O., Labana S., Pandey G., Budhiraja R., Jain R.K. Phytoremediation: an overview of metabolic ion decontamination from soil // Applied Microbiology and Biotechnology. 2003. - Vol. 61. - P. 405-412.

168. Singh H. P., Batish D. R., Kaur G., Arora K., Kohli R.K. Nitric oxide (as sodium nitroprusside) supplementation ameliorates Cd toxicity in hydroponically grown wheat roots // Environmental and Experimantal Botany. 2008. - V.63. -P. 158-167.

169. Smith S.E., Macnair M.R. Hypostatic modifiers cause variation in degree of copper tolerance in Mimulus guttatus II Heredity. 1998. - Vol. 80. - P. 760-768.

170. Song W.Y., Martinoia E., Lee J., Kim D., Kim D.-Y., Yogt E., Shim D., Choi K.S., Hwang I., Lee Y. A novel family Cys-rich membrane proteins mediates cadmium resistance in Arabidopsis // Plant Physiology. 2004. - Vol. 135. - P. 1027-1039.

171. Song X., Hu X., Ji P., Li Y., Chi G., Song Y. Epub ahead of print. Phytoremediation of cadmium-contaminated farmland soil by the hyperaccumulator Beta vulgaris L. var. cicla // Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology. 2012. - Vol. 29.

172. Stoyanova D., Chakalova E. The effect of cadmium on the structure of photosynthetic apparatus in Elodea canadensis Rich. // Plant Physiology. 1990. — Vol. 16.-P. 18-26.

173. Sun R., Zhou Q., Jin C. Cadmium accumulation in relation to organic acidsin leaves of Solanum nigrum L. as a newly found cadmium hyperaccumulator //

174. Plant and Soil. 2006. - Vol. 285. - P. 125-134.158

175. Sunkar R., Kapoor A., Zhu J.K. Posttranscriptional induction of two Cu/Zn superoxide dismutase genes in Arabidopsis is mediated by downregulation of miR398 and important for oxidative stress tolerance // The Plant Cell. 2006. -Vol. 18.-P. 2051-2065.

176. Suoniemi A., Anamthawat-Jonsson K., Arna T., Schulman A.H. Retrotransposon BARE-1 is a major, dispersed component of the barley (Hordeum vulgare L.) genome // Plant Molecular Biology. 1996. - Vol. 30. - P. 1321-1329.

177. Suzuki N., Yamaguchi Y., Koizumi N., Sano H. Functional characterization of a heavy metal binding protein CdI19 from Arabidopsis // The Plant Journal. -2002.-Vol. 32.-P. 165-173.

178. Tattersall A.D., Turner L., Knox M.R., Ambrose M.J., Ellis T.H.N., Hofer J.M.I. The mutant crispa reveals multiple roles for PHANTASTICA in pea compound leaf development // The Plant Cell. 2005. - Vol. 17. - P. 1046-1060.

179. Thomine S., Lelièvre F., Debarbieux E., Schroeder J.I., Barbier-Brygoo H. AtNRAMP3, a multispecific vacuolar metal transporter involved in plant responses to iron deficiency // The Plant Journal. 2003. - Vol. 34. - P. 685-695.

180. Tilstone G., Macnair M., Smith S. Does copper tolerance give cadmium tolerance in Mimulus guttatusl II Heredity. 1997. - Vol. 79. - P. 445^52.

181. Tommey A.M., Shi J., Lindsay W.P., Urwin P.E., Robinson N.J. Expression of the pea gene PsMTa in E. coli — metal binding properties of the expressed protein // FEBS Letters. 1991. - Vol. 292. - P. 48-52.

182. Tsyganov V.E., Pavlova Z.B., Kravchenko L.V., Rozov S.M., Borisov A.Y., Lutova L.A., Tikhonovich I.A. New gene Crt {curly roots) controlling pea {Pisum sativum L.) root development // Annals of Botany. 2000. - Vol. 86. - P. 975-981.

183. Ueno D., Ma J.F., Iwashita T., Zhao F.J., McGrath, S.P. Identification of the form of Cd in the leaves of a superior Cd accumulating ecotype of Thlaspi caerulescens using 113Cd-NMR // Planta. 2005. - Vol. 221. - P. 928-936.

184. Vázquez M.D., Barceló J., Poschenrieder Ch., Médico J., Hatton P., Baker

185. A.J.M., Cope G.H. Localization of zinc and cadmium in Thlaspi caerulescens

186. Brassicaceae), a metallophyte that can accumulate both metals // Journal of Plant

187. Physiology. 1992. - Vol. 140. - P. 350-355.160

188. Verbruggen N., Hermans Ch., Schat H. Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants // New Phytologist. 2009. - Vol. 181. - P. 759-776.

189. Vatamaniuk O.K., Bucher E.A. and Rea P.A. Worms take the 'phyto' out of 'phytochelatins' // Trends in Biotechnol. 2002. - Vol. 20. - P. 61-64.

190. Vatamaniuk O.K., Bucher E.A., Sundaram M.V., Rea P.A. CeHMT-1, a putative phytochelatin transporter, is required for cadmium tolerance in Caenorhabditis elegans II The Journal of Biological Chemistry. 2005. - 280. - P. 23684-23690.

191. Verret F., Gravot A., Auroy P., Leonhardt N., David P., Nussaume L., Vavasseur A., Richaud P. Overexpression of AtHMA4 enhances root-to-shoot translocation of zinc and cadmium and plant metal tolerance // FEBS Letters. -2004. Vol. 576. - P. 306-312.

192. Vert G., Grotz N., Dedaldechamp F. IRT1, an Arabidopsis transporter essential for iron uptake from the soil and for plant growth // The Plant Cell. -2002.-Vol. 14.-P. 1223-1233.

193. Vitoria A.P., Rodriguez A.P.M., Cunha M., Lea P.J., Azevedo R.A. Structural changes in radish seedlings (Raphanus sativus) exposed to cadmium // Plant Biology 2004. - Vol. 47. - P. 561-568.

194. Wahid A., Arshad M., Farooq M. Cadmium phytotoxicity: responses, mechanisms and mitigation strategies: a review // Sustainable Agriculture Reviews. 2010. - Vol. 1. - P. 371- 403.

195. Wang L., Zhou Q., Ding L., Sun Y.J. Effect of cadmium toxicity on nitrogen metabolism in leaves of Solarium nigrum L. as a newly found cadmium hyperaccumulator // Journal of Hazardous Materials. 2008. - Vol. 154. - P. 818— 825.

196. Wu Q., Shigaki T., Han J.S., Kim C.K., Hirschi K.D., Park S.H. Expression of Arabidopsis Ca2+/H+ antiporter CAX1 variant in petunia enhances cadmium tolerance and accumulation // Journal of Plant Physiology. 2011. - V. 168. - P. 167-173.

197. Xiang C., Oliver D. Glutathione metabolic genes coordinately respond to heavy metals and jasmonic acid in Arabidopsis // The Plant Cell. 1998. - Vol. 10.-P. 1539-1550.

198. Xiong J., An L., Lu H., Zhu C. Exogenous nitric oxide enhances cadmium tolerance of rice by increasing pectin and hemicelluloses contents in root cell wall // Planta. 2009. Vol. 230. - P. 755-765.

199. Xiong J., Fu G., Tao L. Roles of nitric oxide in alleviating heavy metal toxicity in plants // Archives of Biochemistry and Biophysics. 2010. - Vol. 497. -P. 13-20.

200. Yamasaki H., Abdel-Ghany S.E., Cohu C.M., Kobayashi Y., Shikanai T., Pilon M. Regulation of copper homeostasis by micro-RNA in Arabidopsis // The Journal of Biological Chemistry. 2007. - Vol. 282. - P. 16369-16378.

201. Yuan L., Yang S., Liu B., Zhang M., Wu K. Molecular characterization of a rice metal tolerance protein, OsMTPl // Plant Cell Reports. 2012. - Vol. 31 (1). - P.67-79.

202. Zhang Y., Xiao M. Antagonistic effect of calcium, zinc and selenium against Cd induced chromosomal aberration and micronuclei in root cells of Hordeum vulgare II Mutation Research. 1998. - Vol. 420. - P. 1-6.

203. Zha H.G., Jiang R.F., Zhao F.J., Vooijs R., Schat H., Barker J.H.A, McGrath S.P. Co-segregation analysis of cadmium and zinc accumulation in Thaspi caerulescens interecotypic crosses I I New Phytologist. 2004. - Vol. 163. - P. 299-312.

204. Zhang Y., Tessaro M.J., Lassner M., Li X. Knockout analysis of Arabidopsis transcription factors TGA2, TGA5, and TGA6 reveals their redundant and essential roles in systemic acquired resistance // The Plant Cell. 2003. - Vol. 15. -P. 2647-2653.

205. Zhou Z.S., Huang S.Q., Yang Z.M. Bioinformatic identification and expression analysis of new microRNAs from Medicago truncatula II Biochemical and Biophysical Research Communications. 2008. - Vol. 374. - P. 538-542.

206. Zimeri A.M., Dhankher O.P., McCaig B., Meagher R.B. The plant MT1metallothioneins are stabilized by binding cadmium and are required for cadmium163tolerance and accumulation // Plant Molecular Biology. 2005. - Vol. 58. - P. 839-855.

207. Zornoza P., Vázquez S., Esteban E., Fernández-Pascual M., Carpena R. Cadmium-stress in nodulated white lupin: strategies to avoid toxicity // Plant Physiology and Biochemistry. 2002. - Vol. 40. - P. 1003-1009.1. Благодарности

208. Автор выражает благодарность своему научному руководителю Игорю Анатольевичу Тихоновичу за ценные советы и конструктивную критику, высказанные им при чтении рукописи.

209. Автор выражает благодарность сотрудникам лаборатории молекулярной и клеточной биологии ГНУ ВНИИСХМ Долгих Елене Анатольевне и Демченко Кириллу Николаевичу за возможность перенимать их бесценный опыт в области молекулярной и клеточной биологии.

210. Автор искренне благодарен родным и друзьям, разделявшим с автором, как успехи, так и неудачи, присущие исследовательскому процессу: Кунаевым Татьяне Борисовне и Алексею Васильевичу, Сергею Бойкову, Валентине Кулаевой и Юлии Михайловой.