Функциональная организация и инактивация фотосистемы II тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, доктор биологических наук Аллахвердиев, Сулейман Ифхан оглы

• Аллахвердиев, Сулейман Ифхан оглы
• доктор биологических наук
• 2002

Оглавление диссертации доктор биологических наук Аллахвердиев, Сулейман Ифхан оглы

ВВЕДЕНИЕ

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

1. Фотовосстановление феофитина в препаратах фотосистемы II и у свежевыделенных хлоропластов

1.1. Фотовосстановление феофитина в препаратах фотосистемы II, выделенных из хлоропластов гороха и шпината

1.2. Фотовосстановление феофитина в препаратах из зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii

1.3. Фотовосстановление феофитина у свежевыделенных хлоропластов

1.4. Анализ спектра ДА, регистрируемого при фотовосстановлении феофитина

1.5. Концентрация фотоактивного феофитина в препаратах ФСП

1.6. Действие тритона Х-100 на фотовосстановление феофитина

1.7. Сопоставление фотовосстановления феофитина с функционированием отдельных участков ФСП

1.8. Зависимость переменной флуоресценции Хл ФСИ от температуры

1.9. Измерение времени жизни переменной флуоресценции хлоропластов и фрагментов ДТ

1.10. Квантовый выход фотовосстановления феофитина у хлоропластов и у фрагментов ДТ

1.11. Схема фотонакопления долгоживушего состояния [Рб8о Фео"](2"

1.12. Определение окислительно-восстановительного потенциала Фео в РЦ ФСП

1.13. Фотовосстановление феофитина в реакционных центрах фотосистемы П целых клеток зеленых водорослей и цианобактерий в анаэробных условиях

1.14. Фотовосстановление NADP+ в субхлоропластных препаратах фотосистемы II высших растений

2. Структурно-функциональная организация Mn-комплекса ФСП

2.1. Влияние обратимой экстракции Мп на световые реакции ФСП

2.2. Определение минимального числа атомов Мп, функционирующих в донорной части ФСП

2.3. Теоретический расчет числа атомов Мп, необходимого для функционирования донорной части ФСП

2.4. Исследование взаимодействия Фео и Мп с помощью метода ЭПР: Магнитное взаимодействие марганца с анион-радикалом Фео" и катион-радикалом Р68о+

2.5. Теоретическая зависимость параметра Hi* от концентрации Мп

2.6. Определение расстояния между Мп и Фео"

2.7. Определение расстояния между Мп и катион-радикалом хлорофилла Рб80+

2.8. Влияние экстрагирования и последующего добавление ионов Мп на фотоокисление хлорофилла Рбво в препаратах ФСП

2.9. Светоиндуцированные FTIR спектры катион- радикала Рб8о+

2.10. Реактивация функции выделения кислорода после полного удаления Мп из препаратов ФСП

2.11. Реконструкция комплекса окисления воды в препаратах, из которых удален марганец, с помощью синтетических биядерных марганцевых комплексов

2.12. Реконструкция водоокисляющего комплекса в препаратах ФСП лишенных марганца с помощью моноядерных марганецсодержащих комплексов

3. Бикарбонат необходим для комплекса окисления воды в фотосистеме II

3.1. Бикарбонатный эффект в необработанных кислород-выделяющих мембранных фрагментах ФСП

3.2. Стимулирующий эффект бикарбоната в процессе восстановления ВОК

3.3. Стабилизирующий эффект бикарбоната в процессе фото- и термоинактивации ФСП

3.4. Возможные пути вовлечения бикарбоната в работу донорной стороны ФСП

3.5. Локализация карбоангидразы в препаратах ФСП

4. Идентификация и природа низкотемпературных полос термолюминесценции

4.1. Термолюминесценция исходных препаратов фотосистемы II

4.2. Действие полного удаления марганца на термолюминесценцию

4.3. Влияние добавленного МпС12, MgCl2, и ингибиторов и доноров электрона ФСП на термолюминесценцию частиц ДТ-20, полностью отмытых от Мп

4.4. Идентификация и природа низкотемпературных полос термолюминесценции

4.5. Влияние химической модификации тирозина и гистидина на полосы термолюминесценции ТЛ55 и TJL25 в препаратах фотосистемы II высших растений

4.5.1. Действие полного удаления Мп и Mn/Fe из препаратов ФСП на полосы термолюминесценции

4.5.2. Влияние химической модфикации тирозина и гистидина в изолированном реакционном центре фотосистемы II на термолюминесценцию TL.

5. Новая группа ингибиторов переноса электрона в фотосистеме II растений.

5.1. Химическая структура и эффективность ингибирования

5.2. Новые фенольные ингибиторы переноса электронов в ФСП

5.3. Окислительно-восстановительное взаимодействие фенольного гербицида диносеба с парой [Р+68о Фео"] в РЦ ФСП растений

5.4. Влияние диносеба и других фенольных соединений на кинетику затухания флуоресценции хлорофилла фотосистемы II высших растений

5.5. Отсутствие конкуренции за место связывания между диуроном и новыми ингибиторами переноса электрона в фотосистеме II -производными перфторизопропилдинитробензола

5.6. Доказательства вовлечения циклического электронного транспорта в защите ФСП от фотоингибирования: Влияние нового фенольного соединения

6. Акцепторный и донорный типы фотоинативации ФСП

6.1. Фотоинактивация in vitro: "Акцепторный" тип

6.2. Три типа фотоинактивации фотосистемы II 182 6.2. Донорная часть фотоинактивация in vitro: Фотоинактивация ФСП в субхлоропластных частицах после полного удаления марганца 194 6.2.1. Фотоинактивация реакции переноса электронов в ФСП

7. Влияние окислительного стресса на восстановление активности

ФСП после фотоинактивации

7.1. Сборка и функционирование реакционного центра ФСП

7.2. Влияние активных форм кислорода на функционирование ФСП

8. Влияние солевого стресса на восстановление активности ФСИ после фоторазрушения

8.1. Ингибирование репарации ФСП солью

8.2. Ингибирование синтеза белка в условиях солевого стресса

8.3. Ингибирование транскрипции генов psbA в условиях солевого стресса

9. Фотоинактивация и восстановление ФСП при низких температурах

- темновая репарация

10. Протектирующее действие глицин-бетаина на ФСИ в стрессовых условиях

10.1. Термопротектирующее действие глицин-бетаина в условиях in vitro

10.2. Протектирующее действие глицин-бетаина на комплекс РЦ D1/D2/ цитохром />559 при фотоингибировании и инактивации ФСП высокими температурами

10.2.1. Влияние глицин-бетаина на фотоинактивацию комплекса В1/02/цитохром />

10.2.2. Эффект глицин-бетаина на выцветание пигментов под действием сильного света

10.2.3. Влияние глицин-бетаина на термоинактивацию комплексов Э1Я)2/цИТОХрОМ &

10.3. Протектирующее действие глицин-бетаина на фотосинтетический аппарат в условиях синергетического действия светового и температурного стрессов in vivo

11. Инактивация фотосинтетического аппарата под действием осмотического и солевого стрессов

11.1. Инактивация кислород-выделяющего комплекса ФСП под воздействием солевого стресса

11.2. Роль водных каналов в регуляции ФСП под действием солевого и осмотического стрессов

11.3. Изменение экспресси генов в клетках Synechocystis под действием солевого и осмотического стрессов

12. Роль десатурации жирных кислот и физического состояния мембран в ответе фотосинтетического аппарата на солевой стресс

12.1. Влияние снижения степени ненасыщенности ЖК на активность фотосинтетического аппарата при солевом стрессе

12.2. Влияние увеличения степени ненасыщенности ЖК на активность фотосинтетического аппарата при солевом стрессе

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Функциональная организация и инактивация фотосистемы II»

Процесс фотосинтеза является одним из важнейших эволюционных этапов в прогрессивном развитии жизни на Земле, благодаря которому молекулярный кислород был включен в метаболические окислительно-восстановительные реакции. В настоящее время считается общепризнанным, что фотосинтез растений и водорослей является не только основным источником кислорода в атмосфере Земли, но и источником органических веществ на Земле. Продукты фотосинтеза ископаемых растений запасены в недрах Земли в виде угля и нефти и в настоящем они являются источником питания человека и животных. Отсюда следует чрезвычайная важность исследований процессов фотосинтеза, а именно познание молекуляных механизмов реакции фотосинтетического окисления воды и выделения кислорода и её функционирование в стрессовых условиях не только с точки зрения фундаментальных исследований, но и в смысле практической их значимости.

Благодаря работам отечественных ученых: А. А. Красновского, В.Б. Евстигнеева, А.Т. Мокроносова, В.Е. Семененко, В.А. Шувалова, А.Б. Рубина, С В., Шестакова, В В. Климова, Ф.Ф. Литвина, Н.В. Карапетяна, Ю.Е. Ерохина и др., а также многих зарубежных исследователей, в основных чертах были созданы предпосылки к выяснению структурно-функциональной и генетическиой организации фотосистем растений. В результате исследований последных 25-30 лет удалось получить значительный успех в исследовании первичных световых реакций фотосинтеза, происходящих в так называемых фотохимических реакционных центрах (РЦ) фотосинтезирующих бактерий и фотосистемы I (ФС1) растений а также установить состав и структуру, пространственно-временную и энергетическую организацию, происходящих в них просессов фоторазделения зарядов (см. Шувалов и Красновский, 1981; Шувалов и Климов 1987; Шувалов, 1990). В то же время, РЦ фотосистемы II (ФСП), ответственной за такую важную функцию фотосинтеза, как фотоокисление воды и выделение кислорода, изучены гороздо меньше (Klimov & Krasnovsky, 1981).

К началу работы над диссертацией в 1977 г. не был известен состав и структура компонентов, энергетика и кинетика первычных фотопроцессов в РЦ ФСИ и механизм сопряжения ФСИ с системой окисления воды. В работах, предшествующих нашим исследованиям, были развиты представления, согласно которым, первичная световая реакция в РЦ ФСП заключается в переносе электрона от возбужденного первичного донора электрона гРбяо на первичный акцептор , особую форму пластохинона (Пх); при этом образуется первичное состояние с разделенными зарядами [Рб8о+ Q ] (Knaff, 1977; Карапетян, 1977). Кроме того, в некоторых работах подвергалось сомнению существование Р68о; не удались попытки биохимического выделения реакционного центра ФСП (Knaff, 1977).

В 1977 г. были показано, что в условиях, когда Q восстановлен в темноте и находится в фотохимически неактивном состоянии (Q"), в препаратах ФСП наблюдается фотовосстановление феофитина (Фео), обратимое в темноте, и было предположено, что Фео может функционировать в ФСП в качестве промежуточного акцептора электрона между Рб8о и Q (Klimov et al., 1977; Клеваник и др., 1977). Однако доказательств в пользу этого предположения было недостаточно. Выяснение истинной роли Фео в функционировании ФСП могло бы внести серьезные изменения в представления не только об энергетике РЦ ФСП, но и о механизме фотоссинтетического окисления воды и выделения кислорода.

Хотя научное знакомство человечества с фотосинтезом началось с обнаружения выделения кислорода растениями, механизм фотоссинтетического окисления воды и выделения кислорода до сих пор относится к наименее изученным проблемам в исследовании фотосинтеза, что определяется сложностью структурно-функциональный организации этого процесса, и его высокиой чувствительностью к стрессовым фактором, таким как: повышенная и пониженная температура, свет высокой интенсивности, высокая концентрация солей, химические агенты, активные формы кислорода и т. д. Это вероятно, связано с тем, что для окисления воды в фотосистеме 2 требуется образование катион-радикала Рб8о+ - самого сильного биологического окислителя в электрон транспортный цепи (потенциал пары Рб80+/Рб80 составляет около +1,12 В по отношению к нормальному водородному электроду (Климов и др., 1979)).

Несмотря на интенсивность исследований в области фотоинактивации, молекулярные механизмы, определяющие чувствительность ФСП к свету, остаются до конца невыясненными. При этом действие других повреждающих (стрессовых) факторов на функционирование ФСП изучено гороздо меньше и продолжается оставаться далеким от разрешения.

Изучение действия повреждающих (стрессовых) факторов на функционирование ФСП дает не только информацию об изменениях, пределах устойчивости и возможности восстановления фотосинтетического аппарата растений, но также позволяет использовать повреждающий фактор в качестве инструмента для исследования такого уникального процесса как фотосинтетическое окисление воды и выделениу кислорода, происходящее в ФСП.

Таким образом, отсутствие ясности в понимании структурной и функциональной организации фотопереноса электрона в фотосистеме II высших растений и водорослей а также её функционироване в стрессовых условиях представляло чрезвычайный интерес как с практической, так и с теоретической точки зрения и требовало систематического исследования этой проблемы.

Цель и задачи исследования. Целью работы являлось исследование молекулярной организации ФСП и её функционирования в стрессовых условиях. В связи с этим были поставлены следующие задачи:

Выяснить возможность участия молекул Фео в реакциях фотоиндуцированного разделения зарядов в различных препаратах, содержащих активные РЦ ФСП и ФС1;

- Провести сравнительное исследование световых реакций ФСП и ФС1 при действии различных инактивирующих факторов и определить энергетические и кинетические характеристики отдельных компонентов переноса электрона в ФСП; Исследовать функциональное взаимодействие РЦ ФСП с системой фотосинтетического окисления воды и выделения кислорода;

Изучить роль Мп и других металлов в структурно-функциональной организации донорной части ФСП;

Исследовать роль бикарбоната и место его действия в ФСП; Провести скрининг новых химических соединений по их влиянию на перенос электронов в ФСП и выяснить механизмы их ингибирующего действия; Изучить механизм фотоинактивации ФСП in vitro и in vivo; Выяснить молекулярные механизмы инактивирующего действия стрессовых факторов (температура, активные формы кислорода, высокая концентрация солей, обезвоживание и др.) на ФСП.

Личный вклад соискателя. Диссертация выполнена самостоятельно. Автор лично участвовал в постановке и решении всех экспериментальных задач, обработке результатов и написании печатных трудов. В исследованиях также принимали участие В В. Климов, В.А. Шувалов, В.Г. Ладыгин, НИ. Шутилова (ИФПБ РАН; Главы 1-6), В.З. Пащенко (МГУ, Глава 1), Ю.А. Баскаков (НИИ Химических средств защиты растений, Глава 5), Н А. Пронина (ИФР РАН), Н. Мурата (Национальный Институт общей биологии, Япония, Главы 7-11), Р. Карпентер (Университет Квебека, Канада, Главы 2,5,8), С. Деметер (Инстиут физиологии растений, Венгрия, Глава 4). Автор выражает всем им глубокую благодарность.

РЕЗУЛЬТА ТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Аллахвердиев, Сулейман Ифхан оглы

выводы

1. Феофитин "а" функционирует в реакционных центрах ФСП в качестве промежуточного акцептора электрона между первичным донором, хлорофиллом Рбво, и первичным акцептором, пластохиноном QA. Величины окислительно-восстановительного потенциала Фео составляет -610 мВ, Р^о - +1,12 В. Впервые получены экспериментальные доказательства рекомбинационного происхождения "переменной" флуоресценции хлорофилла ФСП и определены его время жизни (2-4 нсек) и энергия активации (0,04-0,08 эВ), а также продемонстрирована способность ФСП к фотовосстановлению акцепторов электронов, типичных для ФС1 - метилвиологена и НАДФ+. Показана возможность использования реакции фотовосстановления Фео для количественной оценки содержания ФСП в целых клетках, хлоропластах и субхлоропластных препаратах.

2. Mn-содержащий активный центр, функционирующий в донорной части ФСП, включает в себя 4 атома Мп2+, из которых лишь 2 атома являются строго необходимыми, а два атома могут быть заменены на Са2+, Mg2+ или другой двухвалентный металл. Показана возможность реактивации переноса электрона и выделения кислорода после полного удаления эндогенного Мп2+ из препаратов ФСП с помощью экзогенного МпСЬ и целой группы синтетических моно-, ди- и тетра- ядерных Mn-содержащих комплексов, связанных с различными органическими лигандами. Установлена активирующая роль СаСЬ и водорастворимого белка 33 кДа в усилении эффективности фотосинтетического выделения кислорода.

3. Для функционирования донорной части ФСП необходим бикарбонат (БК). Реконструкция водоокисляющего комплекса после полного удаления Мп2+ из препаратов ФСП с помощью экзогенного МпСЬ возможна только в присутствии БК. Константа диссоциации БК, функционирующего на донорной стороне ФСП, составляет 20-34 мкМ. БК стабилизирует Mn-кластер и существенно снижает эффективность фото- и термоинактивации ФСП. Активность карбоангидразы -фермента, отвечающего за метаболизм БК - обнаружена в тилакоидных мембранах и связана с одним из периферийных полипептидов ФСП (вероятно, белок 33 кДа).

4. Обнаружено, по крайней мере, два переносчика электронов, функционирующих на донорной стороне ФСП между системой окисления воды и Р68о и не содержащих Мп2н, что подтверждается сохранением низкотемпературных полос термолюминесценции с максимумами при -55°С и -30°С (TJL55 и TJL30) после полного удаления Мп2+ из препаратов ФСП. На основе анализа влияния химических реагентов, модифицирующих аминокислотные остатки гистидина (диэтилпиро-карбонат) и тирозина (7-хлор-4-нитробензо-2-окса-1,3-диазол), показано, что полосы TJL55 и TJL30 возникают в результате рекомбинации зарядов в парах, соответственно, [Туг+ Фео ] и [His+ Qa"]

5. Выявлена новая группа высокоэффективных химических ингибиторов переноса электрона в ФСП (более 30 соединений) - производных перфторизопропилди-нитробензола (ПФИПДНБ) и показано, что механизм их ингибирующего действия заключается в окислительно-восстановительном взаимодействии с компонентами РЦ и формировании циклического переноса электронов, приводящего к обращению фоторазделения зарядов в ФСП. Выявлено эффективное защитное действие новых ингибиторов при фотоинактивации ФСП и установлено, что местом их связывания служит белок D2.

6. Показано существование двух типов фотоинактивации в препаратах ФСП - "акцепторного" и "донорного". "Акцепторный" тип включает: "быструю" и обратимую (ti/2 = 1-3 мин) инактивацию, которая замедляется при переходе от восстановительных к анаэробным условиям (до Хт — 4-12 мин); "медленную" и частично обратимую (ti/2 = 15-40 мин), а также "сверхмедленную" и необратимую (ti/2 >100 мин), связанную с накоплением восстановленного Qa, образованием дважды восстановленного Qa (ОдПг) и его диссоциацией. При первых двух типах фотоинактивации сохраняется разделение зарядов в реакционных центрах ФСП, тогда как после сверхмедленной фотоинактивации разделения зарядов не происходит. Полное удаление Мп2+ из препаратов ФСП сопровождается резким повышением чувствительности к фотоинактивации и потерей способности донорной части ФСП к реактивации с помощью Мп2+ и Са2+ ("донорная" фотоинактивация). Этот тип фотоинактивация усиливается при добавлении акцепторов и замедляется в присутствии Мп2+ и других доноров электронов для ФСП.

321

7. Обнаружен новый тип репарации ФСП в темноте (без синтеза белка D1 de novo) после фотоинактивации интактных клеток Synechocystis при низких температурах (0°С - 10°С). Солевой стресс и активные формы кислорода (Н2О2, ^2) при фотоинактивации подавляют синтез белка D1 de novo за счет ингибирования транскрипции и трансляции гена psbA, кодирующего предшественник белка D1.

8. Глицин-бетаин протестирует не только функцию выделения кислорода в препаратах ФСП (in vitro), но и другие реакции, связанные с переносом электрона, включая фотоокисление Рб8о и фотовосстановление Фео, при термо- и фотоинактивации. Организмы, способные синтезировать глицин-бетаин, характеризуются повышенной устойчивостью ФСП к термо- и фотоинактивации, что показано in vivo на модельной системе клеток Synechococcus, трансформированных геном codA, отвечающим за синтез глицин-бетаина.

9. Предложена модель инактивации ФСП под действием солевого и гиперосмотического стрессов. Обнаружено существование двух фаз (быстрой обратимой и медленной необратимой) инактивации ФСП под действием солевого стресса и только одной быстрой обратимой фазы инактивации под действием осмотического стресса. Обратимая фаза вызвана осмотическим эффектом соли или осмолитов, тогда как необратимая фаза обусловлена действием ионов Na+, разрушающих аппарат, необходимый для восстановления фотосистем после действия солевого стресса. Солевой и гиперосмотический стресс влияют на экспрессию разных наборов генов, необходимых для адаптации, в клетках Synechocystis. Солевой стресс активирует гены slrl390 и sir1604 кодирующие металлопротеазы FtsH, участвующие в направленной деградации поврежденного светом белка D1 фотосистемы II, и гены белков семейства CtpA, катализирующих расщепление по С-концу предшественника D1. Индукция генов семейства ctpA не происходит при гиперосмотическом стрессе. Установлена существенная роль водных каналов в адаптации ФСП к условиям гиперосмотического стресса.

10. Установлена роль ненасыщенных ЖК в устойчивости ФСП к солевому стрессу. Клетки, способные синтезировать полиненасыщенные ЖК, более устойчивые к воздействию солевого стресса. Мутант Synechocystis, дефектный по генам desA и desD, кодирующим A12- и A6- десатуразы ЖК, имеет пониженное содержание ненасыщенных ЖК и, как следствие, повышенную чувствительность к солевом стрессу. Увеличение содержания ненасыщенных ЖК в мембранах Synechococcus, полученное генно-инженерным путем, значительно усиливает устойчивость ФСП к солевому стрессу.

11. Совокупность полученных данных позволила выдвинуть новые представления о функционировании ФСП растений и цианобактерий, а также о механизмах инактивации и последующей ее репарации в стрессовых условиях. Инактивация ФСП в условиях стресса является как следствием усиления деградации эндогенных компонентов ФСП, так и результатом ингибирования транскрипции и трансляции - процессов необходимых для синтеза этих компонентов de novo и репарации.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В данной работе представлены результаты систематических исследований, проводимых в течение 25 лет. Изучение функциональной организации ФСП привело к выявлению ее важнейших характеристик. Приоритетные данные о функционировании феофитина а в качестве промежуточного акцептора электронов, а также о структуре Мп-кластера ВОК, были впоследствии подтверждены разноплановыми экспериментами и в настоящее время используются в учебных пособиях по фотосинтезу и физиологии растений (Разд. 1 и 2). В данной работе мы также показали необходимость бикарбоната для функционирования ФСП и его локализацию в донорной части РЦ (Разд. 3). Исследование низкотемпературных полос термолюминесценции привело к открытию двух переносчиков электронов, функционирующих в донорной части ФСП и не содержащих Мп (Разд. 4). Исследования электронного транспорта в РЦ ФСП привели к выявлению новой группы высокоэффективных химических ингибиторов, механизм действия которых отличается от ранее известных и заключается в формировании циклического переноса электронов вокруг РЦ ФСП (Разд. 5). Исследование процессов фотоинактивации завершилось открытием и характеристикой "донорного" и "акцепторного" типов инактивации (Разд. 6). Изучение молекулярных механизмов фотоинактивации привело к обнаружению нового типа репарации ФСП (Разд. 7), а также позволило обосновать новую гипотезу о решающей роли процессов репарации в устойчивости фотосинтези-рующих организмов к действию различных стрессовых факторов (Разд. 8-11). Таким образом, результаты данных исследований привели к формированию новых представлений о функциональной организации и инактивации ФСП.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Аллахвердиев, Сулейман Ифхан оглы, 2002 год

1. Аллахвердиев С И., Клеваник А.Б., Климов В В., Шувалов В.А., Красновский А.

2. A. (1983) Определение числа атомов марганца фунщионирующих в донорной части фотосистемы 2. Биофизика 28: 5-8.

3. Аллахвердиев С И., Шафиев М.А., Климов В В. (1985) Влияние экстрагирования и последующего добавления ионов марганца на фото окисление хлорофилла Пб8о в препаратах фотосистемы II. Биофизика 31: 223-226.

4. Аллахвердиев С.И, Климов В В., Проскуряков И.И. (1988а) Сигнал ЭПР фотосистемы 2 после полного удаления марганца из субхлоропластных частиц. Биофизика 33. 600-603.

5. Аллахвердиев С И., Климов В В. и Ладыгин В.Г. (19886) Фотовосстановление феофитина в реакционных центрах фотосистемы 2 целых клеток зеленых водорослей и цианобактерий в анаэробных условиях. Биофизика 33: 442-447.

6. Аллахвердиев С И., Музафаров Е.Н. и Климов В.В. (19896) Влияние кварцетина на перенос электронов в фотосистеме 1 и 2 хлоропластов гороха. Биофизика 34: 976-979.

7. Аллахвердиев С И. и Климов В.В. (1990) Фотовосстановление НАДФ в субхлоропластных препратах фотосистемы 2 высших растений. Биологические мембраны 7: 497-505.

8. Аллахвердиев С И., Козлов Ю.Н., Ель-Шейх М.М., Деметер Ш. и Климов

9. B.В.(1992а) Влияние химической модификации тирозина и гистидина в изолированном реакционном центре фотосистемы 2 на термолюминесценцию ТЛ55. Биологические мембраны 9: 904-914.

10. Аллахвердиев С.И., Мальцев С.В., Фейзиев Я.М. и Климов В.В. (19926) Повышение термоустойчивости фотохимических реакций субхлоропластных препаратов фотосистемы 2 после полного удаления марганца. Биологические мембраны9: 12-18.

11. Аллахвердиев С.И., Деметер Ш. и Климов В.В. (1993) Влияние химической модификации тирозина и гистидина на полосы термолюминесценции ТЛ.55 и ТЛ.25 в препаратах фотосистемы 2 высших растений. Биологические мембраны 10:483.493.

12. Ананьев Г.М., Шафиев М.А., Исаенко Т.В., Климов В.В. (1988) Фотоактивация функции выделения кислорода после полного удаления марганца из препаратов фотосистемы 2. Биофизика 33: 265.

13. Ганаго КБ., Климов В.В, Ганаго А.О., Шувалов В.А., Ерохин Ю.Е. (1982) Исследование линейного дихроизма изменений поглощения при фотовосстановлении феофитина в реакционных центрах фотосистемы II. Докл. АН СССР 263: 479-483.

14. Говинджи. (1987) Фотосинтез. Под. ред. А.А. Красновского, Москва, Мир, 1987.

15. Годик В.И. и Борисов А.Ю. (1983) О природе вариабельной флуоресценции растений; чувствительные к разобщителю изменения выхода и времени жизни флуоресценции Chlorella vulgaris. Докл. АН СССР 268: 988-991.

16. Гольдфельд М.Г., Микоян В.Д., Цапин А.И. (1976) Кремниймолибдат (NaSiMoO) как конформационно чувствительный акцептор электронов фото-системы-2 хлоропластов. Докл. Акад. Наук СССР 229: 1251-1254.

17. Гольдфельд М.Г., Цапин А.И., Возвышаева JI.B., Халилов Р.И. (1978) Парамагнитные центры и фотохимические реакции субхлоропластных фрагментов фотосистемы 2. Биофизика 23: 266-271.

18. Гольдфельд М.Г., Халилов Р.И., Хангулов С В. (1979) Светозависимый парамагнитный центр в фотосистеме 2 высших растений. Молекулярная биология 13: 324-336.

19. Гольдфельд М.Г. и Карапетян Н.В. (1986) Фотосинтез и гербициды. Журнал Всесоюз. Хим. Общ. 31: 567-576.

20. Евстигнеев В.Б. (1966) Исследование фотосенсибилизации окислительно-восстановительных реакций хлорофиллом и его аналогами электрометрическими методами. В кн.: Элементарные фотопроцессы в молекулах. М.; JL: Наука, с.243-266.

21. Еланская И.В., Карандашова И.В., Богачев А.В., Хагеманн М. (2002) Функциональный анализ генов, кодирующих NaVH'-антипортеры цианобактерии Synechocystis PCC 6803. Биохимия 67: 432-440.

22. Запрометов М.Н (1992) О функциональной роли фенольных соединений в растениях. Физиология растений 39: 1197-1207.

23. Карапетян Н.В. (1977) Переменная флуоресценция хлорофилла при фотосинтезе. Успехи современной биологии 83: 370-386.

24. Карапетян Н.В. и Климов В.В. (1973) Природа обратимого и необратимого уменьшения флуоресценции при освещении хлоропластов в восстановительныхусловиях // Физиология растений 20: 545-553.

25. Карапетян Н.В., Климов В.В., Красновский А.А. (1973) Переменная флуоресценция дигитониновых фрагментов хлоропластов. Докл. АН СССР 211: 729-732.

26. Киселев Б.А., Козлов Ю.Н., Евстигнеев В.Б. (1976) Об окислительно-восстановительных потенциалах возбужденного состояния хлорофилла. Докл. АН СССР 226: 210-213.

27. Клеваник А.В., Климов В.В., Шувалов В.А., Красновский А.А. (1977) Фотовосстановление феофитина в световой реакции фотосистемы II высших растений. Докл. АН СССР 236: 241-244.

28. Клеваник А.В. и Шувалов В.А. (1981) О квантовом выходе триплетных состояний и рекомбинационной люминесценции первичного донора электрона в реакционных центрах фотосинтезирующих бактерий. Молекулярная биология 15: 680-689.

29. Клеваник А.В., Шувалов В.А., Горюшкин Г.Е. (1979) Состояние феофитина и влияние магнитного поля на выход люминесценции Chr. minutis-simum и фотосистемы 2 зеленых растений. Докл. АН СССР 249: 1238-1241.

30. Клейтон Р. (1984) Фотосинтез. Физические механизмы и химические модели. М.: Мир, 350 с.

31. Климов В.В., Аллахвердиев С И., Пащенко В.З. (1978) Измерение энергии активации и времени жизни флуоресценции хлорофилла фотосистеме 2. Докл. АН СССР 242: 1204-1205.

32. Климов В.В., Аллахвердиев С.И., Деметер Ш, Красновский А.А. (1979) Фотовосстановление феофитина в фотосистеме 2 хлоропластов в зависимости от окислительно-восстановительного потенциала среды. Докл. АН СССР 249: 227230.

33. Климов В.В., Аллахвердиев С. И., Красновский А.А. (1979) Сигнал ЭПР при фотовосстановлении феофитина в реакционных центрах фотосистемы 2 хлоропластов. Докл. АН СССР 249: 485-488.

34. Климов В В. и Красновский А.А. (1982) Участие феофитина в первичных процессах переноса электрона в реакционных центрах фотосистемы 2. Биофизика 27: 179-189.

35. Климов В.В., Аллахвердиев С.И., Шувалов В.А,, Красновский А.А. (1982) Действие обратимой экстракции марганца на световые реакции препаратов фотосистемы 2. Докл. АН СССР 263: 1001-1005.32637