Фемтосекундные исследования процесса разделения зарядов в бактериальных реакционных центрах тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Хмельницкий, Антон Юрьевич

• Хмельницкий, Антон Юрьевич
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Хмельницкий, Антон Юрьевич

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Общая характеристика фотосинтеза

1.1.1 Антенны и процесс переноса энергии

1.1.2 Первичный перенос электрона в бактериальных реакционных центрах

1.2 Фотосинтез в аноксигенных бактериях

1.2.1 Система антенн

1.2.2 Перенос энергии в пурпурных бактериях

1.2.3 Структура бактериальных реакционных центров

1.2.4 Кофакторы РЦ фотосинтезирующих бактерий и влияние белкового окружения

на их физико-химические свойства

1.2.5 Оптический спектр РЦ ЛЬа. зрИаего1с1е$

1.3 Начальные стадии переноса электрона в бактериальных РЦ

1.3.1 Теоретический анализ переноса электрона

1.3.2 Спектральные и кинетические свойства возбужденного состояния первичного донора электрона Р ЯЬа. 8р]гаего1с1е$

1.3.3 Перенос электрона от Р* на ВА и далее на молекулу НА в РЦ КЪа. зр}гаего1с1е.<;

1.3.4 Особенность начальных стадий переноса электрона в РЦ с. аигстИасш

1.3.5 Связь когерентного движения ядер с переносом электрона в бактериальных реакционных центрах

2. МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Молекулярно-биохимические методы

2.1.1 Генетические системы для направленного мутагенеза ЯЬа. $рИаего1с1е$

2.1.2 Методы генной инженерии

2.1.3 Выращивание мутантных штаммов и выделение РЦ

2.1.4 Приготовление образцов для измерений

2.2 Оптическая спектроскопия сверхбыстрого временного разрешения 49 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Разделение зарядов внутри первичного донора электрона Р в нативных и мутантных реакционных центрах

3.2 Разделение зарядов в мутантных реакционных центрах Ккос1оЪас1ег 5ркаего'к1е$ с повышенным окислительно-восстановительным потенциалом первичного донора электрона Р

3.3 Фемтосекундное разделение зарядов в сухих пленках реакционных центров Шю(1оЬас1ег зрЬаегохйеь и СЫогоАехш аигапйасиь

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

L131LH - реакционный центр, в котором лейцин в позиции L131 заменен на гистидин M160LH - реакционный центр, в котором лейцин в позиции L160 заменен на гистидин M197FH - реакционный центр, в котором фенил ал анин в позиции М197 заменен на гистидин M202HL - реакционный центр, в котором гистидин в позиции М202 заменен на тирозин L173HL - реакционный центр, в котором гистидин в позиции L173 заменен на лейцин M160LH/L131LH/M197FH - реакционный центр, в котором лейцин в положении L160, лейцин в положении L131 и фенилаланин в положении М197 заменены на лейцин ОВ - окислительно-восстановительный

Qa, Qb - первичный и вторичный хинонный акцептор электрона

РЦ - реакционный центр

Rba. - Rhodobacter

Cjx. - Chloroflexus

Ble. - Blastochloris

АТФ - аденозинтрифосфат

НАДФ - никотинамидадениндинуклеотидфосфат (Б)Фео - (бактерио)феофитин (Б)Хл - (бактерио)хлорофилл

ВА, Вв - мономерный бактериохлорофилл A-цепи и В-цепи кофакторов переноса электрона

ДЭАЭ целлюлоза - диэтиламиноэтил целлюлоза

К - градус Кельвина

к - константа Больцмана

G - свободная энергия Гиббса

LB среда - среда Лурия-Бертани

ЛДАО - лаурилдиметиаминоксид

НА, Нв - бактериофеофитин A-цепи и В-цепи цепи кофакторов переноса электрона ПЦР - полимеразная цепная реакция пс - пикосекунда фс - фемтосекунда

Р - димер бактериохлорофилла, первичный донор электрона, специальная пара D - димер бактериохлорофилла и бактериофеофитина, первичный донор электрона гетеродимер-ных реакционных центров

Ра, Рв - бактерихлорофиллы, образующие первичный донор электрона

РЦ - реакционный центр

LH - светособирающий комплекс

ТЛ буфер - Трис-ЛДАО буфер

ТТ буфер - Трис-Тритон буфер

ФСЕ - фотосинтетическая единица

ВЦМ - внутрицитоплазматическая мембрана

ЦМ - цитоплазматическая мембрана

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Фемтосекундные исследования процесса разделения зарядов в бактериальных реакционных центрах»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность проблемы. Фотосинтез растений и водорослей является основным источником кислорода и органических соединений на Земле, которые служат для питания человека и различных живых организмов, а также запасены в виде ископаемых углеводородов. Преобразование солнечной энергии в химическую начинается с разделения зарядов в специализированных пигмент-белковых комплексах, называемых реакционными центрами (РЦ) и входящими в состав цитоплазматических мембран бактерий и мембран хлоропластов растений. Эффективность данного процесса исключительно высока (~60%), а квантовый выход первичных стадий близок к 100 %.

По ряду причин особую роль в изучении начальных стадий фотосинтеза играют бактериальные РЦ, в особенности РЦ пурпурных несерных бактерий. Они относительно легко и в больших количествах выделяются, сохраняя свою функциональную активность в течение нескольких дней при хранении в темноте при комнатной температуре. Структура РЦ пурпурных бактерий была определена кристаллографически еще в 80-х годах прошлого века. В отличие от РЦ растений и цианобактерий она сравнительно проста, в ней меньше кофакторов, причем большинство из них имеет хорошо различимые полосы поглощения в спектре РЦ. И, наконец, для реакционных центров пурпурных бактерий разработаны методы сайт-направленного мутагенеза, позволяющие делать точечные аминокислотные замены в белковых субъединицах РЦ.

Начальные стадии разделения зарядов и переноса электрона в РЦ проходят с очень высокой скоростью - порядка пикосекунд. Для изучения столь быстрых реакций используется спектроскопия с фемтосекундным разрешением. К тому же фемтосекундная спектроскопия предоставляет возможность исследовать ядерные движения кофакторов и белка, которые могут вызывать или сопровождать реакции переноса электрона. Идентификация же когерентных сигналов колебаний или вращений молекулярных групп, связанных

с хромофорами и молекулами окружения, также может дать информацию о путях начального переноса электрона. А внесение аминокислотных замен вблизи кофакторов переноса электрона позволяет изменять их физико-химические свойства.

Изучая мутантные реакционные центры Ююс1оЬаМег (ЯЬа.) $ркаего1с1е$, мы пытаемся определить роль белкового окружения кофакторов в процессе разделения зарядов и динамику переноса электрона в РЦ, чтобы в итоге выяснить, чем же обусловлен поразительно высокий, близкий к 100 процентам, квантовый выход первичного разделения зарядов. В связи с этим особенно интересны детали динамики возбужденного состояния димера специальной пары, а также первого состояния с разделенными зарядами Р+ВА~.

Недавно было показано, что молекула воды, находящаяся между молекулой специальной пары и ВА(НОН55), может участвовать в процессе разделения зарядов в РЦ пурпурной бактерии ЯЬа. 8ркаего1с1е5. Чтобы ответить на вопрос об универсальности такого механизма переноса электрона на первичный акцептор с участием молекулы воды для бактерий необходимо изучение РЦ других бактерий, например зеленой несерной бактерии СМого/1ехш (С/х) аигапНаст, ставшей вторым объектом настоящей работы.

Цели и задачи исследования. Целью являлось исследование механизма первичного разделения зарядов в реакционных центрах пурпурной бактерии ЯЬа. Брр1аего1с1е8 и зеленой несерной бактерии С/х. аигапИаст методом фем-тосекундной спектроскопии. Ставились следующие задачи:

1. Фемтосекундные исследования РЦ дикого типа и мутантных РЦ ЯЬа. яркаегогс^ея Ь173НЬ и М202НЬ, в которых одна из молекул бакте-риохлорофилла димера специальной пары заменена на бактериофеофи-тин.

2. Исследование разделения зарядов в мутантных РЦ ЯЬа. sphaeroides с повышенным окислительно-восстановительным потенциалом первичного донора электрона Р.

3. Исследование высушенных пленок РЦ ЯЪа. 8рЬаего1йе8 и С/х. аигапйа-сш методом когерентной оптической спектроскопии с фемтосекунд-ным разрешением.

Научная новизна работы. Получены данные, указывающие на то, что переносу электрона на первичный акцептор ВА предшествует сверхбыстрое разделение зарядов внутри димера специальной пары Р. В РЦ дикого типа и мутантов в дифференциальных спектрах свет-минус-темнота в ближнем ИК-диапазоне найдена полоса, предположительно принадлежащая поглощению катион-радикала одной из молекул бактериохлорофилла (БХл) специальной пары - РА6+. Впервые продемонстрировано непосредственное участие молекулы мономерного бактериохлорофилла ВА в переносе электрона в мутант-ных РЦ с повышенным потенциалом первичного донора Р. Обнаружены также свидетельства того, что положение уровня свободной энергии состояния P*BA по отношению к уровню Р* на ранних задержках составляет величину порядка энергии кТ при комнатной температуре. В результате экспериментов выяснилось, что молекула кристаллографической воды НОН55 оказывает сильное влияние на первичное разделение зарядов в РЦ Rba. sphaeroides, либо прямо участвует в этом процессе. Наши данные подтверждают предположение, что и в РЦ Cfx. aurantiacus присутствует молекула (или молекулы) воды, играющая ту же роль, что и молекула НОН55 в РЦ Rba. sphaeroides. Практическая значимость работы. Полученные данные о начальных стадиях разделения зарядов в бактериальных реакционных центрах важны с точки зрения создания оптимальных искусственных преобразователей солнечной энергии.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на трех международных конференциях: «Преобразование света при фотосинтезе» (Пущино, Россия, 2008), «15th International Congress of Photosynthesis» (Beijing, China, 2010) и «Photosynthesis Research for Sustainability» (Baku,

Azerbaijan, 2011), а также на VI съезде Российского фотобиологического общества (Шепси, Россия, 2011).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано восемь печатных работ, в том числе четыре в рецензируемых журналах из списка ВАК РФ.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Хмельницкий, Антон Юрьевич

выводы

1. Переносу электрона на первичный акцептор ВА может предшествовать сверхбыстрое разделение зарядов внутри димера специальной пары Р с о, о образованием состояния Р*(РА г в ")• В РЦ дикого типа, а также мутантов Ь173НЬ и М202НЬ в дифференциальных спектрах свет-минус-темнота в ближнем ИК-диапазоне найдена полоса при ~1100 нм, предположительно принадлежащая поглощению катион-радикалу одной из молекул бакте-риохлорофилла специальной пары - РА8+.

2. Впервые показано непосредственное участие молекулы мономерного бактериохлорофилла ВА в переносе электрона в мутантных РЦ с повышенным окислительно-восстановительным потенциалом первичного донора Р.

3. Положение уровня свободной энергии состояния РВА~ в РЦ КЬа. зркаего1с1е5 дикого типа по отношению к уровню Р* на ранних задержках, по нашим оценкам, составляет величину около 60 мВ при комнатной температуре.

4. Наши данные указывают на то, что разность свободной энергии между состояниями Р+ВА~НА и РВАНА~ в РЦ КЬа. зркаегогЛея с восстановленным С>А на временах до нескольких десятков пикосекунд составляет величину порядка кТ при комнатной температуре.

5. Получены экспериментальные свидетельства того, что молекула кристаллографической воды НОН55 оказывает сильное влияние на первичное разделение зарядов в РЦ КЬа. 8рНаего1с1е5 либо прямо участвует в этом процессе. Наши данные подтверждают предположение, что и в РЦ С^х. аигаМгасш присутствует молекула воды, играющая ту же роль, что и молекула НОН55 в РЦ ЯЬа. 8ркаего1с1е8.

Автор выражает глубокую признательность своему руководителю академику Владимиру Анатольевичу Шувалову за руководство и научную консультацию. Не могу не поблагодарить Людмилу Григорьевну Васильеву и Татьяну Хмельницкую за помощь в освоении методов сайт-направленного мутагенеза и выделения реакционных центров. Искренняя признательность Андрею Георгиевичу Яковлеву, Равилю Хатыпову и Антону Христину за помощь в проведении экспериментов по фемтосекунд-ной спектроскопии. Большая благодарность Марии Леоновой за помощь в создании и выделении мутантных реакционных центров. Хочу также поблагодарить Анатолия Яковлевича Шкуропатова за интересные и плодотворные дискуссии по теме моей диссертации.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Хмельницкий, Антон Юрьевич, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Забелин А. А., Шкуропатова В. А., Шувалов В. А., Шкуропатов. А. Я. (2012). ИК-Фурье-спектроскопия реакционного центра Chloroflexus aurantiacus: фотоокисление первичного донора электрона. Биохимия, 77(2), 196-204.

2. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. (1984). Методы генетической инженерии. Молекулярное клонирование. Москва: Мир.

3. Нокс, П. П., Кононенко, А. А., Рубин, А. Б. (1979). Функциональная активность фотосинтетических реакционных центров из Rhodopseudomonas sphaeroides при фиксированной гидратации препаратов. Биоорганическая химия, 5(6), 879-885.

4. Соколов, A.A., Лоскутов, Ю.М., Тернов, И. М. (1962). Квантовая механика. Москва: Учпедгиз.

5. Фок, М.В., Борисов, А. Ю. (1981). Роль воды в стабилизации разделенных зарядов в первичном акте фотосинтеза. Молекулярная биология, 15(3), 575-581.

6. Хатыпов, Р. А., Васильева, Л. Г., Фуфина, Т. Ю., Болгарина, Т. И., Шувалов, В. А. (2005). Влияние замещения изолейцина LI77 гистидином на пигментный состав и свойства реакционных центров пурпурной бактерии Rhodobacter sphaeroides. Биохимия, 70(11), 15271533.

7. Шувалов, В. А. (1990). Первичное преобразование световой энергии при фотосинтезе. Москва: Наука.

8. Шувалов, В. А. (2000). Преобразование солнечной энергии в первичном акте разделения зарядов в реакционных центрах фотосинтеза. Москва: Наука.

9. Шувалов, В. А., Яковлев, А. Г. (1998). Положение уровня энергии Р+В" относительно Р*, найденное по измерениям рекомбинационной флуоресценции в феофитин-модифицированных реакционных центрах Rhodobacter sphaeroides R-26. Биологические мембраны, 15(5), 455—460.

10. Яковлев, А.Г., Васильева, Л.Г., Шкуропатов, А.Я, Шувалов, В. А. (2011). Когерентные эффекты при разделении зарядов в реакционных центрах мутантов LL131H и LL131H/LM160H/FM197H Rba. sphaeroides. Биохимия, 76(10), 1359-1373.

11. Яковлев А. Г., Шувалов В. А. (2001). Разделение зарядов в реакционных центрах фотосинтеза при фемтосекундном возбуждении. Биохимия, 66(2), 261-272.

12. Alden, R. G., Parson, W. W, Chu, Z. T., Warshel, A. (1996). Orientation of the OH dipole of tyrosine (M)210 and its effect on electrostatic energies in photosynthetic bacterial reaction centers. The Journal of Physical Chemistry, 100(41), 16761-16770.

13. Allen, J. P., Artz, K., Lin, X., Williams, J. C., Ivancich, A., Albouy, D., Mattioli, T. A. (1996). Effects of hydrogen bonding to a bacteriochlorophyll-bacteriopheophytin dimer in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 35(21), 6612-6619.

14. Allen, J. P., Feher, G., Yeates, T. O., Komiya, H., Rees, D. C. (1987). Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R-26: the cofactors. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 84(\6), 5730-5734.

15. Allen, J. P., Williams, J. C. (1995). Relationship between the oxidation potential of the bacteriochlorophyll dimer and electron transfer in photosynthetic reaction centers. Journal of Bioenergetics and Biomembranes, 27(3), 275-283.

16. Allen, J. P., Williams, J. C. (2006). The influence of protein interactions on the properties of the bacteriochlorophyll dimer in reaction centers. In H. Grimm, B., Porra, R. J., Rudiger, W., Scheer (Ed.), Chlorophylls and Bacteriochlorophylls. Biochemistry, Biophysics, Functions and Applications (pp. 283-295). Springer.

17. Arlt, T., Dohse, B., Schmidt, S., Wachtveitl, J., Laussermair, E., Zinth, W., and Oesterhelt, D. (1996). Electron transfer dynamics of Rhodopseudomonas viridis reaction centers with a modified binding site for the accessory bacteriochlorophyll. Biochemistry, 35(28), 9235-9244.

18. Arlt, T., Schmidt, S., Kaiser, W., Lauterwasser, C., Meyer, M., Scheer, H., Zinth, W. (1993). The accessory bacteriochlorophyll: a real electron carrier in primary photosynthesis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 90(24), 11757-11761.

19. Artz, K., Williams, J. C., Allen, J. P., Lendzian, F., Rautter, J., Lubitz, W. (1997). Relationship between the oxidation potential and electron spin density of the primary electron donor in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 94(25), 13582-13587.

20. Becker, M., Nagarajan, V., Middendorf, D., Parson, W. W., Martin, J. E., Blankenship, R. E. (1991). Temperature dependence of the initial electron-transfer kinetics in photosynthetic reaction centers of Chloroflexus aurantiacus. Biochimica et Biophysica Acta, 1057(2), 299-312.

21. Bixon, M., Jortner, J., Michel-Beyerle, M. E. (1995). A kinetic analysis of the primary charge separation in bacterial photosynthesis. Energy gaps and static heterogeneity. Chemical Physics, 197(3), 389-404.

22. Blankenship, R. E., Feick, R., Bruce, B. D., Kirmaier, C., Holten, D., Fuller, R. C. (1983). Primary photochemistry in the facultative green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. Journal of Cellular Biochemistry, 22(4), 251-261.

23. Blankenship, R.E. (2002). Molecular Mechanisms of Photosynthesis. Wiley-Blackwell.

24. Breton, J., Martin, J. L., Migus, A., Antonetti, A., Orszag, A. (1986). Femtosecond spectroscopy of excitation energy transfer and initial charge separation in the reaction center of the photosynthetic bacterium Rhodopseudomonas viridis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, §3(14), 5121-5125.

25. Breton, J., Martin, J. L., Fleming, G. R., Lambry, J. C. (1988). Low-temperature femtosecond spectroscopy of the initial step of electron transfer in reaction centers from photosynthetic purple bacteria. Biochemistry, 27(21), 8276-8284.

26. Breton, J., Nabedryk, E., Parson, W. W. (1992). A new infrared electronic transition of the oxidized primary electron donor in bacterial reaction centers: a way to assess resonance interactions between the bacteriochlorophylls. Biochemistry, 37(33), 7503-7510.

27. Bruce, B. D., Fuller, R. C., Blankenship, R. E. (1982). Primary photochemistry in the facultatively aerobic green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 79(21), 6532-6536.

28. Bylina, E. J., Youvan, D. C. (1988). Directed mutations affecting spectroscopic and electron transfer properties of the primary donor in the photosynthetic reaction center. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 55(19), 7226-7230.

29. Camara-Artigas, A., Magee, C., Goetsch, A., Allen, J. P. (2002). The structure of the heterodimer reaction center from Rhodobacter sphaeroides at 2.55 A resolution. Photosynthesis Research, 74(1), 87-93.

30. Chang, C. H., El-Kabbani, O., Tiede, D., Norris, J., Schiffer, M. (1991). Structure of the membrane-bound protein photosynthetic reaction center from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 30(22), 5352-5360.

31. Chen, L., Holten, D., Bocian, D. F., Kirmaier, C. (2004). Effects of hydrogen bonding and structure of the accessory bacteriochlorophylls on charge separation in Rb. capsulatus reaction centers. The Journal of Physical Chemistry B, 108(29), 10457-10464.

32. Cherepy, N. J., Shreve, A. P., Moore, L. J., Franzen, S., Boxer, S. G., Mathies, R. A. (1994). Near-infrared resonance raman spectroscopy of the special pair and the accessory bacteriochlorophylls in photosynthetic reaction centers. The Journal of Physical Chemistry, 98(23), 6023-6029.

33. Chirino, A. J., Lous, E. J., Huber, M., Allen, J. P., Schenck, C. C., Paddock, M. L., Feher, G. (1994). Crystallographic analyses of site-directed mutants of the photosynthetic reaction center from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 33(15), 4584^1593.

34. Cogdell, R. J., Isaacs, N. W., Howard, T. D., McLuskey, K., Fraser, N. J., Prince, S. M. (1999). How photosynthetic bacteria harvest solar energy. Journal of Bacteriology, 757(13), 3869-3879.

35. Collins, M. L., Buchholz, L. A., Remsen, C. C. (1991). Effect of Copper on Methylomonas albus BG8. Applied and Environmental Microbiology, 57(4), 1261-1264.

36. De Rege, P. J., Williams, S. A., Therien, M. J. (1995). Direct evaluation of electronic coupling mediated by hydrogen bonds: implications for biological electron transfer. Science, 269(5229), 1409-1413.

37. Deisenhofer, J., Epp, O., Miki, K., Huber, R., Michel, H. (1984). X-ray structure analysis of a membrane protein complex. Electron density map at 3 A resolution and a model of the chromophores of the photosynthetic reaction center from Rhodopseudomonas viridis. Journal of Molecular Biology, 180(2), 385-398.

38. Deisenhofer, J., Epp, O., Miki, K., Huber, R., Michel, H. (1985). Structure of the protein subunits in the photosynthetic reaction centre of Rhodopseudomonas viridis at 3A resolution. Nature, 375(6047), 618-624.

39. Deisenhofer, J., Epp, O., Sinning, I., Michel, H. (1995). Crystallographic refinement at 2.3 A resolution and refined model of the photosynthetic reaction centre from Rhodopseudomonas viridis. Journal of Molecular Biology, 246(3), 429—457.

40. Deisenhofer, J., Michel, H. (1989). Nobel lecture. The photosynthetic reaction centre from the purple bacterium Rhodopseudomonas viridis. The EMBO Journal, 5(8), 2149-2170.

41. Du, M., Rosenthal, S. J., Xie, X., DiMagno, T. J., Schmidt, M., Hanson, D. K., Schiffer, M., et al. (1992). Femtosecond spontaneous-emission studies of reaction centers from photosynthetic bacteria. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 89(18), 8517-8521.

42. Emerson, R., Arnold, W. (1932). A separation of the reactions in photosynthesis by means of intermittent light. The Journal of General Physiology, 75(4), 391^20.

43. Ermler, U., Fritzsch, G., Buchanan, S. K., Michel, H. (1994). Structure of the photosynthetic reaction centre from Rhodobacter sphaeroides at 2.65 A resolution: cofactors and protein-cofactor interactions. Structure, 2(10), 925936.

44. Fajer, J., Brune, D. C., Davis, M. S., Forman, A., Spaulding, L. D. (1975). Primary charge separation in bacterial photosynthesis: oxidized chlorophylls and reduced pheophytin. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 72(12), 4956-4960.

45. Feick, R., Shiozawa, J. A., Ertlmaier, A. (1995). Biochemical and spectroscopic properties of the reaction center of the green filamentous bacterium, Chloroflexus aurantiacus. In C. E. Blankenship, R. E., Madigan, M. T., and Bauer (Ed.), Anoxygenic Photosynthetic Bacteria (pp. 699-708). Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, The Netherlands.

46. Finkele, U., Lauterwasser, C., Zinth, W., Gray, K. A., Oesterhelt, D. (1990). Role of tyrosine M210 in the initial charge separation of reaction centers of Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 29(37), 8517-8521.

47. Fleming, G. R., Van Grondelle, R. (1997). Femtosecond spectroscopy of photosynthetic light-harvesting systems. Current Opinion in Structural Biology, 7(5), 738-748.

48. Franken, E. M., Shkuropatov, A. Y., Francke, C., Neerken, S., Gast, P., Shuvalov, V. A. Hoff, A. J. (1997). Reaction centers of Rhodobacter sphaeroides R-26 with selective replacement of bacteriopheophytin a by pheophytin a. Biochimica et Biophysica Acta, 7327(1), 1-9.

49. Fyfe, P. K., Ridge, J. P., McAuley, K. E., Cogdell, R. J., Isaacs, N. W., Jones, M. R. (2000). Structural consequences of the replacement of glycine M203 with aspartic acid in the reaction center from Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry, 39(20), 5953-5960.

50. Gehlen, J. N., Marchi, M., Chandler, D. (1994). Dynamics affecting the primary charge transfer in photosynthesis. Science, 263(5146), 499-502.

51. Goldsmith, J. O., King, B., Boxer, S. G. (1996). Mg coordination by amino acid side chains is not required for assembly and function of the special pair in bacterial photosynthetic reaction centers. Biochemistry, 35(7), 2421-2428.

52. Goldstein, R. A., Takiff, L., Steven G., B. (1988). Energetics of initial charge separation in bacterial photosynthesis: the triplet decay rate in very high magnetic fields. Biochimica et Biophysica Acta, 934(2), 253-263.

53. Gunner, M. R., Nicholls, A., Honig, B. (1996). Electrostatic potentials in Rhodopseudomonas viridis reaction centers: implications for the driving force and directionality of electron transfer. The Journal of Physical Chemistry, 100(10), 4277-4291.

54. Hale, M. B., Blankenship, R. E., Fuller, R. C. (1983). Menaquinone is the sole quinone in the facultatively aerobic green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. Biochimica et Biophysica Acta, 723(3), 376-382.

55. Hamm, P., Gray, K. A., Oesterhelt, D., Feick, R., Scheer, H., Zinth, W. (1993). Subpicosecond emission studies of bacterial reaction centers. Biochimica et Biophysica Acta, 1142(1-2), 99-105.

56. Hamm, P., Zinth, W. (1995). Ultrafast initial reaction in bacterial photosynthesis revealed by femtosecond infrared spectroscopy. The Journal of Physical Chemistry, 99(36), 13537-13544.

57. Heller, B. A., Holten, D., Kirmaier, C. (1995). Control of electron transfer between the L- and M-sides of photosynthetic reaction centers. Science, 269(5226), 940-945.

58. Holzapfel, W., Finkele, U., Kaiser, W., Oesterhelt, D., Scheer, H., Stilz, H. U., Zinth, W. (1989). Observation of a bacteriochlorophyll anion radical during the primary charge separation in a reaction center. Chemical Physics Letters, 160(1), 1-7.

59. Holzwarth, A. R., Muller, M. G. (1996). Energetics and kinetics of radical pairs in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. A femtosecond transient absorption study. Biochemistry, 35(36), 11820-11831.

60. Hu, Y., Mukamel, S. (1990). Sequential versus superexchange electron transfer in the photosynthetic reaction center. In J. Jortner and B. Pullman (Eds.), Perspectives in Photosynthesis (pp. 171-184). Amsterdam: Kluwer Acad. Publ.

61. Huber, M. (1997). On the electronic structure of the primary electron donor in bacterial photosynthesis - the bacteriochlorophyll dimer as viewed by EPR/ENDOR methods. Photosynthesis Research, 52(1), 1-26.

62. Ivancich, A., Feick, R., Ertlmaier, A., Mattioli, T. A. (1996). Structure and protein binding interactions of the primary donor of the Chloroflexus aurantiacus reaction center. Biochemistry, 35(19), 6126-6135.

63. Jia, Y., DiMagno, T. J., Chan, C. K., Wang, Z., Popov, M. S., Du, M. Hanson, D. K. (1993). Primary charge separation in mutant reaction centers of Rhodobacter capsulatus. The Journal of Physical Chemistry, 97(50), 1318013191.

64. Johnson, E. T., Muh, F., Nabedryk, E., Williams, J. C., Allen, J. P., Lubitz, W. Breton, J. (2002). Electronic and vibronic coupling of the special pair of bacteriochlorophylls in photosynthetic reaction centers from wild-type and mutant strains of Rhodobacter sphaeroides. The Journal of Physical Chemistry B, 106(45), 11859-11869.

65. Johnson, E. T., Parson, W. W. (2002). Electrostatic interactions in an integral membrane protein. Biochemistry, 41(20), 6483-6494.

66. Jones M. R., Fowler G. J. C., Gibson L. C. D., Grief G. G, Olsen J. D., Crielaard W. and Hunter C. N. (1992). Mutants of Rhodobacter sphaeroides lacking one or more pigment-protein complexes and complementation with reaction-centre, LH1, and LH2 genes. Molecular Microbiology, 6(9), 1173— 1184.

67. Kennis, J. T., Shkuropatov, A. Y., Van Stokkum, I. H., Gast, P., Hoff, A. J., Shuvalov, V. A., Aartsma, T. J. (1997). Formation of a long-lived P+BA" state in plant pheophytin-exchanged reaction centers of Rhodobacter sphaeroides R26 at low temperature. Biochemistry, 36(51), 16231-16238.

68. Kirmaier, C., Holten, D. (1990). Evidence that a distribution of bacterial reaction centers underlies the temperature and detection-wavelength dependence of the rates of the primary electron-transfer reactions. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 87(9), 3552-3556.

69. Kirmaier, C., Holten, D., Bylina, E. J., Youvan, D. C. (1988). Electron transfer in a genetically modified bacterial reaction center containing a heterodimer. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 55(20), 7562-7566.

70. Kirmaier, C., Blankenship, R. E., Holten, D. (1986). Formation and decay of radical-pair state P I in Chloroflexus aurantiacus reaction centers. Biochimica et Biophysica Acta, 850(2), 275-285.

71. Kirmaier, C., Cua, A., He, C., Holten, D., Bocian, D. F. (2002). Probing M-branch electron transfer and cofactor environment in the bacterial

photosynthetic reaction center by addition of a hydrogen bond to the M-side bacteriopheophytin. The Journal of Physical Chemistry B, 106(2), 495-503.

72. Kirmaier, C., Holten, D. (1987). Primary photochemistry of reaction centers from the photosynthetic purple bacteria. Photosynthesis Research, 13(3), 225-260.

73. Kirmaier, C., Holten, D., Feick, R., Blankenship, R. E. (1983). Picosecond measurements of the primary photochemical events in reaction centers isolated from the facultative green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. FEBSLetters, 755(1), 73-78.

74. Kirmaier, C., Laporte, L., Schenck, C. C., Holten, D. (1995). The nature and dynamics of the charge-separated intermediate in reaction centers in which bacteriochlorophyll replaces the photoactive bacteriopheophytin. 2. The rates and yields of charge separation and recombination. The Journal of Physical Chemistry, 99(21), 8910-8917.

75. Koepke, J., Krammer, E.M., Klingen, A. R., Sebban, P., Ullmann, G. M., and Fritzsch, G. (2007). pH modulates the quinone position in the photosynthetic reaction center from Rhodobacter sphaeroides in the neutral and charge separated states. Journal of MolecularBbiology, 371(2), 396-409.

76. Lancaster, C. R., Bibikova, M. V, Sabatino, P., Oesterhelt, D., Michel, H. (2000). Structural basis of the drastically increased initial electron transfer rate in the reaction center from a Rhodopseudomonas viridis mutant described at 2.00-A resolution. The Journal of Biological Chemistry, 275(50), 3936439368.

77. Laporte, L. L., Palaniappan, V., Davis, D. G., Kirmaier, C., Schenck, C. C., Holten, D., Bocian, D. F. (1996). Influence of electronic asymmetry on the spectroscopic and photodynamic properties of the primary electron donor in the photosynthetic reaction center. The Journal of Physical Chemistry, 100(44), 17696-17707.

78. Larsson, S., Ivashin, N. V. (1999). Porphyrin analogs in bacterial photosynthesis. Journal of Applied Spectroscopy, 66(4), 539-543.

79. Lin, X., Murchison, H. A., Nagarajan, V., Parson, W. W., Allen, J. P., Williams, J. C. (1994). Specific alteration of the oxidation potential of the electron donor in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 91(22), 10265-10269.

80. Loach, P. A., Parkes-Loach, P. S. (1995). Structure-function relationships in core light harvesting complexes (LHI) as determined by characterization of the structural subunit and by reconstitution experiments. In B. C. E.

Blankenship, R. E., Madigan M. T. (Ed.), Anoxygenie Photosynthetic Bacteria (pp. 437-471). Dordrecht: Kluwer Academic Publishers.

81. Marcus, R. A., Sutin, N. (1985). Electron transfers in chemistry and biology. Biochimica et Biophysica Acta, 811(3), 265-322.

82. Martin, J. L., Breton, J., Hoff, A. J., Migus, A, Antonetti, A. (1986). Femtosecond spectroscopy of electron transfer in the reaction center of the photosynthetic bacterium Rhodopseudomonas sphaeroides R-26: Direct electron transfer from the dimeric bacteriochlorophyll primary donor to the bacteriopheophytin acceptor with a time constant 2.8 ±0.2 psec. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States ofAmerica, 83(4), 957-961.

83. Mattioli, T. A., Lin, X., Allen, J. P., Williams, J. C. (1995). Correlation between multiple hydrogen bonding and alteration of the oxidation potential of the bacteriochlorophyll dimer of reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 34(18), 6142-6152.

84. Mattioli, T. A., Williams, J. C., Allen, J. P., Robert, B. (1994). Changes in primary donor hydrogen-bonding interactions in mutant reaction centers from Rhodobacter sphaeroides: identification of the vibrational frequencies of all the conjugated carbonyl groups. Biochemistry, 33(7), 1636-1643.

85. McDermott, G., Prince, S. M., Freer, A. A., Hawthornthwaite-Lawless, A. M., Papiz, M. Z., Cogdell, R. J., Isaacs, N. W. (1995). Crystal structure of an integral membrane light-harvesting complex from photosynthetic bacteria. Nature, 374(6522), 517-521.

86. McDowell, L. M., Gaul, D., Kirmaier, C., Holten, D., Schenck, C. C. (1991). Investigation into the source of electron transfer asymmetry in bacterial reaction centers. Biochemistry, 30(34), 8315-8322.

87. Moser, C. C., Keske, J. M., Warncke, K., Farid, R. S., Dutton, P. L. (1992). Nature of biological electron transfer. Nature, 355(6363), 796-802.

88. Moss, D. A., Leonhard, M., Bauscher, M., Mäntele, W. (1991). Electrochemical redox titration of cofactors in the reaction center from Rhodobacter sphaeroides. FEBS letters, 253(1), 33-36.

89. Müh, F, Williams, J. C., Allen, J. P., Lubitz, W. (1998). A conformational change of the photoactive bacteriopheophytin in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 37(38), 13066-13074.

90. Müh, F., Lendzian, F., Roy, M., Williams, J. C., Allen, J. P., Lubitz, W. (2002). Pigment-protein interactions in bacterial reaction centers and their

influence on oxidation potential and spin density distribution of the primary donor. The Journal of Physical Chemistry B, 106(12), 3226-3236.

91. Muller, M. G., Drews, G., Holzwarth, A. (1996). Primary charge separation processes in reaction centers of an antenna-free mutant of Rhodobacter capsulatus. Chemical Physics Letters, 255(1-2), 194-202.

92. Muller, M. G., Griebenow, K., Holzwarth, A. R. (1992). Primary processes in isolated bacterial reaction centers from Rhodobacter sphaeroides studied by picosecond fluorescence kinetics. Chemical Physics Letters, 199(5), 465-469.

93. Murchison, H. A., Alden, R. G., Allen, J. P., Peloquin, J. M., Taguchi, A. K., Woodbury, N. W., Williams, J. C. (1993). Mutations designed to modify the environment of the primary electron donor of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides: phenylalanine to leucine at LI67 and histidine to phenylalanine at L168. Biochemistry, 32(13), 3498-3505.

94. Nabedryk, E., Allen, J. P., Taguchi, A. K., Williams, J. C., Woodbury, N. W., Breton, J. (1993). Fourier transform infrared study of the primary electron donor in chromatophores of Rhodobacter sphaeroides with reaction centers genetically modified at residues Ml60 and L131. Biochemistry, 32(50), 13879-13885.

95. Nagarajan, V., Parson, W. W., Davis, D., Schenck, C. C. (1993). Kinetics and free energy gaps of electron-transfer reactions in Rhodobacter sphaeroides reaction centers. Biochemistry, 32(46), 12324-12336.

96. Nagarajan, V., Parson, W. W., Gaul, D., Schenck, C. (1990). Effect of specific mutations of tyrosine-(M)210 on the primary photosynthetic electron-transfer process in Rhodobacter sphaeroides. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 57(20), 7888-7892.

97. Oelze, J., Drews, G. (1972). Membranes of photosynthetic bacteria. Biochimica et Biophysica Acta, 265(2), 209-239.

98. Ogrodnik, A., Volk, M., Letterer, R., Feick, R., Michel-Beyerle, M. E. (1988). Determination of free energies in reaction centers of Rb. sphaeroides. Biochimica et Biophysica Acta, 936(3), 361-371.

99. Ovchinnikov Yu. A., Abdulaev, N. G., Shmuckler, B. E., Zargarov, A. A., Kutuzov, M. A., Telezhinskaya, I. N., Levina, N. B. (1988). Photosynthetic reaction centre of Chloroflexus aurantiacus. Primary structure of M-subunit. FEBS letters, 232(2), 364-368.

100. Ovchinnikov Yu. A., Abdulaev, N. G., Zolotarev, A. S., Shmukler, B. E., Zargarov, A. A., Kutuzov, M. A., Telezhinskaya, I. N. (1988). Photosynthetic

reaction centre of Chloroflexus aurantiacus. I. Primary structure of L-subunit. FEBS letters, 231(1), 237-242.

101. Parot, P., Delmas, N., Garcia, D., Vermeglio, A. (1985). Structure of Chloroflexus aurantiacus reaction center: Photoselection at low temperature. Biochimica et Biophysica Acta, 809(1), 137-140.

102. Parson, W. W., Clayton, R. K., Cogdell, R. J. (1975). Excited states of photosynthetic reaction centers at low redox potentials. Biochimica et Biophysica Acta, 387(2), 265-278.

103. Parson, W. W., Warshel, A. (1987). Spectroscopic properties of photosynthetic reaction centers. 1. Theory. Journal of the American Chemical Society, 109(20), 6143-6152.

104. Parson, W. W., Warshel, A. (2004). Dependence of photosynthetic electron-transfer kinetics on temperature and energy in a density-matrix model. The Journal of Physical Chemistry B, 108(29), 10474-10483. .

105. Parson, W. W., Scherz, A., Warshel, A. (1985). No Title. Antennas and Reaction Centres from Phorosynthetic Bacteria (pp. 112-130). Berlin: Springer-Verlag.

106. Peloquin, J. M., Williams, J. C., Lin, X., Alden, R. G., Taguchi, A. K., Allen, J. P., Woodbury, N. W. (1994). Time-dependent thermodynamics during early electron transfer in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 33(26), 8089-8100.

107. Pierson, B. K., Thornber, J. P. (1983). Isolation and spectral characterization of photochemical reaction centers from the thermophilic green bacterium Chloroflexus aurantiacus strain J-10-fl. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 80(1), 80-84.

108. Plato M, Lendzian F. (1992). Molecular orbital study of electronic asymmetry in primary donors of bacterial reaction centers. In Breton J and Vermeglio A (Ed.), The Photosynthetic Bacterial Reaction Center II: Structure, Spectroscopy, and Dynamics (pp. 109-118). New York: Plenum.

109. Potter, J. A., Fyfe, P. K., Frolov, D., Wakeham, M. C., Van Grondelle, R., Robert, B., Jones, M. R. (2005). Strong effects of an individual water molecule on the rate of light-driven charge separation in the Rhodobacter sphaeroides reaction center. The Journal of Biological Chemistry, 280(29), 27155-27164.

110. Pullerits, T., and Sundstrom, V. (1996). Photosynthetic light-harvesting pigment-protein complexes: toward understanding how and why. Accounts of Chemical Research, 29(8), 381-389.

111. Ridge, J. P., Fyfe, P. K., McAuley, K. E., Van Brederode, M. E., Robert, B., Van Grondelle, R., Isaacs, N. W. (2000). An examination of how structural changes can affect the rate of electron transfer in a mutated bacterial photoreaction centre. The Biochemical Journal, 357(3), 567-578.

112. Schenck, C. C., Parson, W. W., Holten, D., Windsor, M. W. (1981). Transient states in reaction centers containing reduced bacteriopheophytin. Biochimica et Biophysica Acta, 635(2), 383-392.

113. Scherer, P. O. J., Fischer, S. F. (1987). Model studies to low-temperature optical transitions of photosynthetic reaction centers. II. Rhodobacter sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus. Biochimica et Biophysica Acta, 891(2), 157-164.

114. Schulten, K. (1999). Simplicity and complexity in proteins and nucleic acids. Dahlem University Press.

115. Sener, M. K., Olsen, J. D., Hunter, C. N., Schulten, K. (2007). Atomic-level structural and functional model of a bacterial photosynthetic membrane vesicle. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 704(40), 15723-15728.

116. Shiozawa, J. A., Lottspeich, F., Oesterhelt, D., Feick, R. (1989). The primary structure of the Chloroflexus aurantiacus reaction-center polypeptides. European Journal of Biochemistry / FEBS, 180(\), 75-84.

117. Shuvalov, V A, and Yakovlev, A. G. (2003). Coupling of nuclear wavepacket motion and charge separation in bacterial reaction centers. FEBS letters, 540( 1-3), 26-34.

118. Shuvalov, V.A., Klevanik, A. V., Ganago, A. O., Shkuropatov, A. Y., Gubanov, V. S. (1988). Burning of a narrow spectral hole at 1.7 K in the absorbance band of the primary electron donor of Rhodopseudomonas viridis reaction centers with blocked electron transfer. FEBS Letters, 237(1-2), 5760.

119. Shuvalov, V.A., Shkuropatov, A. Y., Kulakova, S. M., Ismailov, M. A., Shkuropatova, V. A. (1986). Photoreactions of bacteriopheophytins and bacteriochlorophylls in reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides and Chloroflexus aurantiacus. Biochimica et Biophysica Acta, 849(3), 337346.

120. Spiedel, D., Jones, M. R., Robert, B. (2002). Tuning of the redox potential of the primary electron donor in reaction centres of purple bacteria: effects of amino acid polarity and position. FEBS Letters, 527(1-3), 171-175.

121. Spiedel, D., Roszak, A. W., McKendrick, K., McAuley, К. E., Fyfe, P. K., Nabedryk, E., Breton, J. (2002). Tuning of the optical and electrochemical properties of the primary donor bacteriochlorophylls in the reaction centre from Rhodobacter sphaeroides: spectroscopy and structure. Biochimica et Biophysica Acta, 1554(1-2), 75-93.

122. Stanley, R. J., Boxer, S. G. (1995). Oscillations in the Spontaneous Fluorescence from Photosynthetic Reaction Centers. The Journal of Physical Chemistry, 99(3), 859-863.

123. Stocker, J. W., Taguchi, a K., Murchison, H. a, Woodbury, N. W., Boxer, S. G. (1992). Spectroscopic and redox properties of syml and (M)F195H: Rhodobacter capsulatus reaction center symmetry mutants which affect the initial electron donor. Biochemistry, 37(42), 10356-10362.

124. Stowell, M. H., McPhillips, Т. M., Rees, D. C., Soltis, S. M., Abresch, E., Feher, G. (1997). Light-induced structural changes in photosynthetic reaction center: implications for mechanism of electron-proton transfer. Science, 276(5313), 812-816.

125. Streltsov, A. M., Yakovlev, A. G., Shkuropatov A. Ya., Shuvalov, V. A. (1996). Femtosecond kinetics of electron transfer in the bacteriochlorophyll(M)-modified reaction centers from Rhodobacter sphaeroides (R-26). FEBS letters, 353(1-2), 129-132.

126. Streltsov, A.M., Aartsma, T. J., Hoff, A. J., Shuvalov, V. A. (1997). Oscillations within the Bl absorption band of Rhodobacter sphaeroides reaction centers upon 30 femtosecond excitation at 865 nm. Chemical Physics Letters, 266(3-4), 347-352.

127. Streltsov, A. M., Vulto, S. I. E., Shkuropatov, A. Y., Hoff, A. J., Aartsma, T. J., Shuvalov, V. A. (1998). BA and BB absorbance perturbations induced by coherent nuclear motions in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides upon 30-fs excitation of the primary donor. The Journal of Physical Chemistry B, 102(31), 7293-7298.

128. Sundstrom, V., Pullerits, Т., Van Grondelle, R. (1999). Photosynthetic light-harvesting: reconciling dynamics and structure of purple bacterial LH2 reveals function of photosynthetic unit. The Journal of Physical Chemistry B, 703(13), 2327-2346.

129. Takiff, L., Boxer, S. G. (1988). Phosphorescence from the primary electron donor in Rhodobacter sphaeroides and Rhodopseudomonas viridis reaction centers. Biochimica et Biophysica Acta, 932, 325-334.

130. Thielges, M., Uyeda, G., Cámara-Artigas, A., Kálmán, L., Williams, J. C., Allen, J. P. (2005). Design of a redox-linked active metal site: manganese

bound to bacterial reaction centers at a site resembling that of photosystem II. Biochemistry, 44(20), 7389-7394.

131. Treynor, T. P., Boxer, S. G. (2004). Probing excited-state electron transfer by resonance stark spectroscopy: 3. Theoretical foundations and practical applications. The Journal of Physical Chemistry B, 108(35), 13513-13522.

132. Van Brederode, M. E., Van Mourik, F., Van Stokkum, I. H., Jones, M. R., Van Grondelle, R. (1999). Multiple pathways for ultrafast transduction of light energy in the photosynthetic reaction center of Rhodobacter sphaeroides. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 96(5), 2054-2059.

133. Van Oijen AM, Ketelaars, M., Kohler, J., Aartsma, T., Schmidt, J. (1999). Unraveling the electronic structure of individual photosynthetic pigmentprotein complexes. Science, 285(5426), 400-402.

134. Van Stokkum, I. H., Beekman, L. M., Jones, M. R., Van Brederode, M. E., and Van Grondelle, R. (1997). Primary electron transfer kinetics in membrane-bound Rhodobacter sphaeroides reaction centers: a global and target analysis. Biochemistry, 36(38), 11360-11368.

135. Vasmel, H., Amesz, J. (1983). Photoreduction of menaquinone in the reaction center of the green photosynthetic bacterium Chloroflexus aurantiacus. Biochimica et Biophysica Acta, 724( 1), 118-122.

136. Vasmel, H., Amesz, J., Hoff, A. J. (1986). Analysis by exciton theory of the optical properties of the Chloroflexus aurantiacus reaction center. Biochimica et Biophysica Acta, 852(2-3), 159-168.

137. Venturoli, G., Trotta, M., Feick, R., Melandri, B. A., Zannoni, D. (1991). Temperature dependence of charge recombination from the P+Qa and P+Qb" states in photosynthetic reaction centers isolated from the thermophilic bacterium Chloroflexus aurantiacus. European Journal of Biochemistry / FEBS, 202(2), 625-634.

138. Von Kitzing, E., Kuhn, H. (1990). Primary electron transfer in photosynthetic reaction centers. The Journal of Physical Chemistry, 94(4), 1699-1702.

139. Vos, M. H., Jones, M. R., Breton, J., Lambiy, J. C., Martin, J. L. (1996). Vibrational dephasing of long- and short-lived primary donor excited states in mutant reaction centers of Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 35(8), 2687-2692.

140. Vos, M. H., Jones, M. R., Hunter, C. N., Breton, J., Lambry, J. C., Martin, J. L. (1994). Coherent dynamics during the primary electron-transfer reaction in

membrane-bound reaction centers of Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 33(22), 6750-6757.

141. Vos, M. H., Jones, M. R., Hunter, C. N., Breton, J., Martin, J. L. (1994). Coherent nuclear dynamics at room temperature in bacterial reaction centers. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 91(26), 12701-12705.

142. Vos, M. H., Lambry, J. C., Robles, S. J., Youvan, D. C., Breton, J., Martin, J. L. (1991). Direct observation of vibrational coherence in bacterial reaction centers using femtosecond absorption spectroscopy. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 88(20), 88858889.

143. Vos, M. H., Lambry, J. C., Robles, S. J., Youvan, D. C., Breton, J., Martin, J. L. (1992). Femtosecond spectral evolution of the excited state of bacterial reaction centers at 10 K. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 89(2), 613-617.

144. Vos, M. H., Rischel, C., Jones, M. R., Martin, J.L. (2000). Electrochromic Detection of a Coherent Component in the Formation of the Charge Pair P+HL- in Bacterial Reaction Centers. Biochemistry, 39(29), 8353-8361.

145. Vos, M. H., Rappaport, F., Lambry, J.C., Breton, J., Martin, J.L. (1993). Visualization of coherent nuclear motion in a membrane protein by femtosecond spectroscopy. Nature, 353(6427), 320-325.

146. Wang, H., Lin, S., Allen, J. P., Williams, J. C., Blankert, S., Laser, C., Woodbury, N. W. (2007). Protein dynamics control the kinetics of initial electron transfer in photosynthesis. Science, 37(5(5825), 747-750.

147. Wang, H., Lin, S., Woodbury, N. W. (2008). Excitation wavelength dependence of primary charge separation in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. The journal of physical chemistry. B, 772(45), 14296-14301.

148. Williams, J. C., Alden, R. G., Murchison, A., Peloquin, M., Woodbury, N. W., Allen J. P. (1992). Effects of mutations near the bacteriochlorophylls in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 31(45), 11029-11037.

149. Williams, J. C., Haffa, A. L., McCulley, J. L., Woodbury, N. W., Allen, J. P. (2001). Electrostatic interactions between charged amino acid residues and the bacteriochlorophyll dimer in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 40(50), 15403-15407.

150. Williams, J. C., Alden, R. G., Murchison, H. A., Peloquin, J. M., Woodbury, N. W., Allen, J. P. (1992). Effects of mutations near the bacteriochlorophylls in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 31(45), 11029-11037.

151. Woodbury, N. W., Becker, M., Middendorf, D., Parson, W. W. (1985). Picosecond kinetics of the initial photochemical electron-transfer reaction in bacterial photosynthetic reaction centers. Biochemistry, 24(26), 7516-7521.

152. Woodbury, N. W., Peloquin, J. M., Alden, R. G., Lin, X., Lin, S., Taguchi, A. K., Williams, J. C. (1994). Relationship between thermodynamics and mechanism during photoinduced charge separation in reaction centers from Rhodobacter sphaeroides. Biochemistry, 33(26), 8101-8112.

153. Woodbury, N. W. T., Parson, W. W. (1984). Nanosecond fluorescence from isolated photosynthetic reaction centers of Rhodopseudomonas sphaeroides. Biochimica et Biophysica Acta, 767(2), 345-361.

154. Woodbury, N. W., Lin, S., Lin, X., Peloquin, J. M., Taguchi, A. K. W., Williams, J. C., Allen, J. P. (1995). The role of reaction center excited state evolution during charge separation in a Rb. sphaeroides mutant with an initial electron donor midpoint potential 260 mV above wild type. Chemical Physics, 197(3), 405-421.

155. Xiao, W., Lin, S., Taguchi, A. K. W., Woodbury, N. W. (1994). Femtosecond Pump-Probe Analysis of Energy and Electron Transfer in Photosynthetic Membranes of Rhodobacter capsulatus. Biochemistry, 33(27), 8313-8322.

156. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Y., Shuvalov, V. A. (2000). Nuclear wavepacket motion producing a reversible charge separation in bacterial reaction centers. FEBS letters, 466(2-3), 209-212.

157. Yakovlev, A. G., Vasilieva, L. G., Shkuropatov, A. Y., Bolgarina, T. I., Shkuropatova, V. A., Shuvalov, V. A. (2003a). Mechanism of charge separation and stabilization of separated charges in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus and of YM210W(L) mutants of Rhodobacter s phaeroides excited by 20 fs pulses at 90 K. The Journal of Physical Chemistry A, 107(40), 8330-8338.

158. Yakovlev, A. G., Vasilieva, L. G., Shkuropatov, A. Y., Bolgarina, T. I., Shkuropatova, V. A., Shuvalov, V. A. (2003b). Mechanism of charge separation and stabilization of separated charges in reaction centers of Chloroflexus aurantiacus and of YM210W(L) mutants of Rhodobacter sphaeroides excited by 20 fs pulses at 90 K. The Journal of Physical Chemistry A, 707(40), 8330-8338.

159. Yakovlev, A. G., Shuvalov, V. A. (2000). Formation of bacteriochlorophyll anion band at 1020 nm produced by nuclear wavepacket motion in bacterial reaction centers. Journal of the Chinese Chemical Society, 47, 709-714.

160. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Y., Shuvalov, V. A. (2002a). Nuclear wave packet motion between P* and P(+)B(A)(-) potential surfaces with a subsequent electron transfer to H(A) in bacterial reaction centers at 90 K. Electron transfer pathway. Biochemistry, 41(41), 14019-14027.

161. Yakovlev, A. G., Shkuropatov, A. Y., Shuvalov, V. A. (2002b). Nuclear wavepacket motion between P and P(+)B(A)(-) potential surfaces with subsequent electron transfer to H(A) in bacterial reaction centers. 1. Room temperature. Biochemistry, 41(8), 2667-2674.

162. Yakovlev, A. G., Jones, M. R., Potter, J. A., Fyfe, P. K., Vasilieva, L. G., Shkuropatov, A. Y., Shuvalov, V. A. (2005). Primary charge separation between P* and BA: electron-transfer pathways in native and mutant GM203L bacterial reaction centers. Chemical Physics, 379(1-3), 297-307.

163. Zabelin, A. A., Shkuropatova, V. A., Shuvalov, V. A., Shkuropatov, A. Y. (2011). FTIR spectroscopy of the reaction center of Chloroflexus aurantiacus: photoreduction of the bacteriopheophytin electron acceptor. Biochimica et Biophysica Acta, 1807(9), 1013-1021.

164. Zhou, H., Boxer, S. (1997). Charge resonance effects on electronic absorption line shapes: application to the heterodimer absorption of bacterial photosynthetic reaction centers. The Journal of Physical Chemistry B, 5647(91), 5759-5766.