Факторы растительного ядра, контролирующие защитный ответ растений на вирусную инфекцию тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат наук Махотенко Антонида Викторовна

• Махотенко Антонида Викторовна
• кандидат наук
• 2020

Оглавление диссертации кандидат наук Махотенко Антонида Викторовна

Список сокращений

Введение

Обзор литературы

1. Общие механизмы защитного ответа растений

2. Механизмы противовирусного ответа

2.1 Врождённый иммунитет растений

2.2 РНК-интерференция как противовирусный механизм

2.3 Приобретенная устойчивость растений

2.4 Роль растительных гормонов в противовирусном ответе

3. Роль абиотических факторов в регуляции защитного ответа растений на вирусную инфекцию

4. Структура растительного ядрышка и телец Кахаля

4.1 Организация растительного ядрышка

4.2 Белковый состав и многофункциональность ядрышка

4.3. Состав и структура телец Кахаля (ТК)

5. Роль ядерных структур в защитном ответе растений

5.1 Участие фибрилларина в жизненном цикле вирусов растений

5.2 Участие телец Кахаля в жизненном цикле вирусов

5.3. Роль растительного ядрышка и ТК в ответе на абиотические стрессы

5.4. Функциональная связь ядрышка, телец Кахаля и поли(АДФ-рибозо) полимеразы

6. Объекты исследования

6.1 Y вирус картофеля (ГВК, PVY)

6.2 Вирус погремковости табака (ВПТ, TRV)

Материалы и методы

Результаты и обсуждение

1. Взаимодействие белка вируса погремковости табака с коилином, белком субъядерной структуры телец Кахаля, индуцирует защитный ответ растения, регулируемый салициловой кислотой

1.1 Оздоровление растений от инфекции ВПТ не наблюдается в трансгенных растениях в отсутствии коилина

1.2 Релокализация коилина и роль белка 16К ВПТ

1.3 Взаимодействие белков 16К и коилина in vivo и in vitro

1.4 Оздоровление растений от инфекции ВПТ зависит от салициловой кислоты

1.5 Стимуляция экспрессии генов белков, связанных с патогенезом, но не с

посттранскрипционным умолканием генов (сайленсингом)

2. Интерактивные ответы сортов картофеля (Solanum tuberosum L.) на инфекцию Y вирусом

картофеля и тепловой стресс

2.1 Исследование молекулярных механизмов устойчивости/чувствительности к повышенной

температуре и вирусной инфекции контрастных сортов картофеля

2.2. Роль салициловой кислоты в устойчивости к тепловому стрессу и заражению YВК растений картофеля сорта Чикаго

3. Интерактивный ответ трансгенных растений картофеля с гиперэкспрессией и подавленной экспрессией генов ядерных белков коилина и фибрилларина на индивидуальные и комбинированные стрессы

3.1 Молекулярно-биологический анализ трансгенных линий растений картофеля с гиперэкспрессией коилина и фибрилларина

3.2 Обработка трансгенных растений картофеля салициловой кислотой снимает эффект гиперэкспрессии ядерных белков

3.3 Снижение уровня экспрессии генов коилина и фибрилларина приводит к формированию

устойчивости растений картофеля к инфекции YВК и тепловому стрессу

3.4. Поиск белков-партнеров коилина и фибрилларина

Заключение

Выводы

Список литературы

Список сокращений

а.о. — аминокислотные остатки АБК — абсцизовая кислота АФК — активные формы кислорода БО — белок оболочки

ГК/GC — гранулярный компонент/granular component ГО/HR — гиперчувствительный ответ/hypersensitive response дпи/dpi — дни после инфицирования /days post infection дцРНК — двухцепочечная РНК ЖК — жасмоновая кислота

МАМР — microbial-associated molecular patterns, микробные молекулярные структуры миРНК — малые интерферирующие РНК мякРНК — малые ядрышковые РНК мяРНК — малые ядерные РНК

OPC/ORF — открытая рамка считывания, open reading frame оцРНК — одноцепочечная РНК пре-рРНК — предшественники рРНК

ПФК/DFC — плотный фибриллярный компонент/dense fibrillar component

РНК-и — РНК-интерференция

рРНК — рибосомальная РНК

СК/SA — салициловая кислота/salicylic acid

ТК — Тельца Кахаля

ФЦ/FC — фибриллярный центр/fibrillar centers

DAMP — damage-associated molecular patterns, молекулярные структуры, связанные с повреждением

ER — extreme resistance, реакция сверхустойчивости

ETI — effector-triggered immunity, иммунитет, индуцируемый эффекторами ISR — системная индуцированная устойчивость (induced systemic resistance) LRR — leucine-rich repeat, лейцин-богатый повтор

NADs — nucleolus-associated chromatin domains, домены хроматина, ассоциированные с ядрышком

NOR — nucleolus organizer region, области ядрышкового организатора NoV — nucleolar cavities or vacuoles, ядрышковые везикулы

PAMP — pathogen-associated molecular patterns, молекулярные структуры патогенов

PARP1 —Poly(ADP-ribose) Polymerase 1, поли(АДФ)рибополимераза

PRR — pattern recognition receptors, рецепторы, распознающие патогенные молекулярные

структуры

PTGS — посттранскрипционный сайленсинг генов

PTI — patterns-triggered immunity, иммунитет, индуцируемый патогенными молекулярными структурами

RDR —RNA-dependent RNA polymerase -РНК-зависимая РНК-полимераза

RISC — RNA-Induced Silencing Complex

RLK — рецептор-подобные киназы (receptor-like kinases)

RLP — рецептор-подобные белки (receptor-like proteins)

SAR — системная приобретенная устойчивость (systemic acquired resistance)

TGS — транскрипционный сайленсинг генов

VIGS — Virus-Induced Gene Silencing, вирус-индуцированный сайленсинг генов Название вирусов:

ЛВК — А вирус картофеля (Potato virus A, PVA) ХВК —X вируса картофеля (Potato virus X, PVX) YВК — Y вирус картофеля (Potato virus Y, PVY)

ВАВММК — восточноафриканский вирус мозаики маниока Камерун (East African cassava

mosaic Cameroon virus, EACMCV)

ВАММ — вирус африканской мозаики маниока (African cassava mosaic virus, ACMV)

ВЖКЛТ — вирус желтой курчавости листьев томата (Tomato yellow leaf curl virus, TYLCV)

ВЗМТ — вирус золотой мозаики томата (Tomato golden mosaic virus, TGMV)

ВКА — вирус карликовости арахиса (Peanut stunt virus, PSV)

ВКВС — вирус курчавости верхушки свеклы (Beet curly top virus, BCTV)

ВКЛХ — вирус курчавости листьев хлопка (Cotton leaf crumple virus, CLCrV)

ВКПТом — вирус кольцевой пятнистости томата (Tomato ringsport virus, ToRSV)

ВКПЦ — вирус кольцевой пятнистости цимбидиума (Cymbidium ringspot virus, CymRSV)

ВМИМ — вирус мозаики индийского маниока (Indian cassava mosaic virus, ICMV)

ВМоТ — вирус мозаики турнепса (Turnip mosaic virus, TuMV)

ВМСТ — вирус мозаики сахарного тростника (Sugarcane mosaic virus, SCMV)

ВМТ — вирус мозаики томата (Tomato mosaic virus, ToMV)

ВМТ — вирус морщинистости турнепса (Turnip crincle virus, TCV)

ВМЦК — вирус мозаики цветной капусты (Cauliflower mosaic virus, CaMV)

ВНПЛ — вирус некротического пожелтения салата (Lettuce necrotic yellows virus, LNYV)

ВОЖТ — вирус просветления жилок турнепса (Turnip vein clearing virus,TVCV)

ВПБС — вирус пятнистости бобовых стручков (Bean pod mottle virus, BPMV)

ВПТ — вирус погремковости табака (Tobacco rattle virus, TRV)

ВРА — вирус розетчатости арахиса (Groundnut rosette virus, GRV)

ВСЛК — вирус скручивания листьев капусты (Cabbage leaf curl virus, CaLCuV)

ВСЛК — вирус скручивания листьев картофеля (Potato leaf roll virus, PLRV)

ВТМ — вирус табачной мозаики (Tobacco mosaic virus, TMV)

ВХТ — вирус хлороза томата (Tomato chlorosis virus, ToCV)

ВЧКТ — вирус чёрной кольчатости томата (Tomato black ring nepovirus, TBRV)

ВШМЯ — вирус штриховатой мозаики ячменя (Barley stripe mosaic virus, BSMV)

ВШР — вирус штриховатости риса (Rice stripe virus, RSV)

ВШС — вирус шарки сливы (Plum pox virus, PPV)

крВТМ — ВТМ крестоцветных (Crucifer-infecting tobacco mosaic virus, crTMV)

ПЛВМ — полулатентный вирус мятлика (Poa semilatent virus, PSLV)

сатВМБ — сателлит вируса мозаики бамбука (Satellite RNA of Bamboo mosaic virus,

satBaMV)

Введение

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Факторы растительного ядра, контролирующие защитный ответ растений на вирусную инфекцию»

Актуальность работы.

Настоящая работа посвящена изучению молекулярных механизмов, контролирующих защитные ответы растений на заражение вирусом погремковости табака (ВПТ, род Tobravirus) и Y вирусом картофеля (YBK, род Potyvirus), в регуляции которых принимают участие белки субъядерных структур - коилин, структурный белок телец Кахаля и фибрилларин - основной белок ядрышек. Ядрышко и тельца Кахаля (ТК) являются важными субъядерными органеллами. Хорошо известными функциями ядрышка являются транскрипция рДНК, процессинг и модификация (метилирование) рРНК и сборка рибосом. ТК физически и функционально связаны с ядрышком и участвуют в созревании определённых ядерных РНК, а также в сборке, модификации и транспорте различных классов рибонуклеопротеидных (РНП) частиц (например, сплайсосомных малых ядерных РНП, малых ядрышковых РНП, теломеразы). В дополнение к этим хорошо изученным функциям все больше фактов свидетельствует о том, что ядрышко и ТК также участвуют во многих других важных клеточных процессах, таких как рост и гибель клеток, клеточный цикл и ответы на стрессы различной природы. Таким образом, в последнее время стало очевидным, что ядрышко и ТК являются сложными и многофункциональными регуляторными компартментами, роль которых в разнообразных биологических процессах мы только начинаем понимать. Кроме того, известно, что вирус-специфические белки многих вирусов человека, животных и растений локализуются в ядре/ядрышке и способны использовать компоненты этой важнейшей органеллы клетки, переключая их с исполнения естественных функций на новые роли в вирусной инфекции. Степень разработанности темы.

Недавно было показано, что ТК и их основной структурный белок коилин, влияют на взаимодействия между растениями-хозяевами и вирусами (Shaw et al, 2014). Причём растения, у которых экспрессия коилина была подавлена, в результате чего ТК не образовывались, по-разному реагировали на заражение различными вирусами: для некоторых вирусов коилин/ТК не только активно использовались вирусами в усилении их репликации, но также участвовали в подавлении защитной реакции растения-хозяина на вирусную инфекцию, напротив, при инфекции вирусами из других таксономических групп коилин/ТК усиливали защитный ответ растения.

Эти результаты показали, что коилин обладает новыми неожиданными функциями в защитном ответе растений на заражение вирусными патогенами. Действительно, в отличие от растений дикого типа, трансгенные растения, в которых экспрессия гена коилина была подавлена с помощью РНК-интерференции, не выздоравливали от

инфекции ВПТ и демонстрировали стойкие тяжёлые симптомы и высокий уровень накопления вируса. В то же время, такие растения были резистентны к инфекции YB^ принадлежащему к другой неродственной таксономической группе. Сходные результаты были получены для фибрилларина, одного из основных белков ядрышка.

Однако механизмы взаимодействия растений с вирусами, опосредованные коилином и фибрилларином, оставались малоизученными. Цель работы:

Исследование роли ядерных белков, коилина и фибрилларина, в защитном ответе растений на заражение вирусом погремковости табака (ВПТ, род Tobravirus) и Y вирусом картофеля ^ВК, род Potyvirus). Задачи:

-Изучение взаимодействия коилина и белка 16К ВПТ и его роли в активации защитного ответа, опосредованного салициловой кислотой (СК).

-Изучение характера интерактивных ответов контрастных по отношению к стрессам различной природы растений картофеля.

-Исследование роли СК в защитном ответе растений картофеля на инфекцию YBК. -Анализ молекулярных ответов трансгенных растений картофеля с гиперэкспрессией и растений с пониженным уровнем экспрессии коилина и фибрилларина на вирусную инфекцию и тепловой стресс.

-Выявление прямого взаимодействия ядерных белков между собой. Научная новизна.

Показано, что оздоровление растений Nicotiana tabacum и Nicotiana benthamiana от ВПТ на поздних сроках инфекции регулируется механизмом, зависимым от коилина, белка телец Кахаля (ТК). Коилин взаимодействует с вирусным белком 16К, перераспределяется из ТК в ядрышко, что приводит к индукции биосинтеза/накопления фитогормона салициловой кислоты (СК) в ответ на инфекцию ВПТ и вызывает активацию поздних стадий базового защитного ответа растения, зависимого от СК.

Показано, что интерактивные ответы растений картофеля (Solanum tuberosum L.), контрастных по отношению к инфекции YBК и повышенной температуре существенно различаются уровнем экспрессии генов PR-белков, маркеров сигнального пути, регулируемого СК, и белков теплового шока. Фенотип растений восприимчивого сорта Чикаго меняется на резистентный при обработке СК, что сопровождается значительным увеличением экспрессии генов PR-белков и генов HSP.

С использованием трансгенных растений картофеля с гиперэкспрессией генов коилина и фибрилларина показано, что эти ядерные белки являются негативными

регуляторами защитного ответа на стресс. Негативный эффект гиперэкспрессии снимается при обработке трансгенных растений экзогенной СК.

Ингибирование экспрессии фибрилларина и коилина в растениях картофеля по механизму РНК-интерференции приводит к молекулярным изменениям в сигнальных, зависимых от СК, защитных путях и усиливает защитную реакцию растения, приводя к формированию устойчивости растений картофеля к YВК.

Продемонстрировано прямое взаимодействие между коилином и фибрилларином. Предполагается, что оба белка участвуют в общем сигнальном пути защитного ответа растений на биотический и абиотический стрессы, контролируемого в основном СК. Научная и практическая значимость.

Полученные данные о роли ядерных белков коилина в фибрилларина в защитном ответе растений на вирусную инфекцию расширяют наши знания о механизмах взаимодействия растений и вирусов и неканонических функциях ядерных белков.

Идентифицированные ядерные белки, контролирующие ответы на стресс биотической и абиотической природы, могут рассматриваться как перспективные мишени для селекционного процесса и создания с использованием технологий редактирования генов устойчивых сортов важных сельскохозяйственных культур (например, картофеля). Использованная в данной работе технология обработки растений дцРНК к гену интереса для подавления его экспрессии представляется перспективной для практического применения. Личный вклад автора.

Личный вклад автора заключается в анализе литературных данных, планировании и проведении экспериментов, обработке и анализе полученных экспериментальных данных. Автор принимал участие в подготовке статей к публикации и представлял результаты исследований на конференциях. Методология и методы исследования.

Исследования выполнены с использованием современных методов молекулярной биологии, вирусологии, генной инженерии и клеточной биологии. Уровень экспрессии генов растений оценивали методом ПЦР в режиме реального времени. Для подавления экспрессии генов коилина и фибрилларина использовали метод вирус-индуцированного сайленсинга генов и новый метод обработки растений экзогенной дцРНК, комплементарной гену-интереса. Исследования релокализации белков в ядре изучали методом конфокальной лазерной сканирующей микроскопии. Для выявления белок-белковых взаимодействий был использован широкий спектр методов - дрожжевая двугибридная система, Фар-Вестерн блоттинг, ко-иммунопреципитация и бимолекулярная

флуоресцентная комплементация. Работа выполнена с использованием современного оборудования.

Положения, выносимые на защиту:

1. Взаимодействие основного белка телец Кахаля (ТК) коилина и вирусного белка 16К ВПТ модулирует процесс выздоровления растений Nicotiana от вирусной инфекции.

2. Релокализация коилина из ТК в ядрышко влияет на биосинтез/накопление салициловой кислоты, что в свою очередь приводит к активации защитного ответа растений на поздних стадиях развития вирусной инфекции.

3. Защитные ответы контрастных по отношению к инфекции YBK и повышенной температуре сортах картофеля Solanum tuberosum различаются уровнем экспрессии генов PR-белков, маркеров сигнального пути, регулируемого СК, и белков теплового шока.

4. Обработка растений картофеля экзогенной салициловой кислотой меняет фенотип восприимчивого сорта на резистентный.

5. Коилин и фибрилларин выступают в роли негативных регуляторов защитного ответа растений на комплексный (биотический/абиотический стресс), эффект которых зависит от СК.

6. Снижение уровня экспрессии генов коилина и фибрилларина сопровождается увеличением резистентности растений картофеля к инфекции YBK

Степень достоверности и апробация результатов.

Достоверность результатов подтверждается их воспроизводимостью в повторных экспериментах, наличием положительных и отрицательных контролей. По теме диссертационной работы было опубликовано 3 статьи в рецензируемых журналах, индексируемых в международных системах цитирования (Web of Science, Scopus, PubMed) и рекомендованных для защиты в диссертационном совете МГУ по специальности 03.01.03 - молекулярная биология. Результаты работы были представлены на 17 международном конгрессе по вирусологии (Сингапур, Сингапур, 2017), 42-44 конгрессах Федерации европейских биохимических обществ (Иерусалим, Израиль, 2017; Прага, Чехия, 2018; Краков, Польша, 2019), симпозиуме Европейского общества молекулярной биологии (EMBO) (Бишенхейм, Франция, 2018). Структура и объем диссертации.

Материалы диссертации изложены на 122 страницах машинописного текста и включают 32 рисунка и 4 таблицы. Диссертация состоит из разделов: список сокращений, введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты и обсуждение, выводы, список литературы (последний раздел содержит 242 источника).

Список публикаций по теме диссертации:

Kalinina N.O., Makarova S.S., Makhotenko A.V., Love A.J., Taliansky M. (2018).The multiple functions of the nucleolus in plant development, disease and stress responses. Frontiers in Plant Science, 9:132.

Makarova S., Makhotenko A., Spechenkova N., Love A.J., Kalinina N.O., Taliansky M. (2018). Interactive responses of potato (Solanum tuberosum L.) plants to heat stress and infection with Potato virus Y. Frontiers in microbiology, 9:2582.

Shaw J., Yu C., Makhotenko A.V., Makarova S.S., Love A.J., Kalinina N.O., MacFarlane S., Chen J., Taliansky M.E. (2019). Interaction of a plant virus protein with the signature Cajal body protein coilin facilitates salicylic acid-mediated plant defence responses. New Phytologist, 224, 439-453. Материалы конференций:

Makhotenko A., Makarova S., Shaw J., Love A., Kalinina N., Taliansky M. (2017). Silencing of the nuclear proteins, fibrillarin and coilin, reduces accumulation of potato virus Y. 17th International Congress of Virology, International Union of Microbiological Societies. Сингапур, Сингапур.

Makarova S.S., Makhotenko A.V., Taliansky M.E., Kalinina N.O. (2017). Coilin and fibrillarin are possible players in plant responses to abiotic stress factor. 42nd FEBS Congress "From molecules to cells and back". Иерусалим, Израиль.

Kalinina N., Makhotenko A., Taliansky M., Miroshnichenko D., Dolgov S., Makarova S.

(2018). Response of potato (Solanum tuberosum cv.Chicago) plants to biotic, abiotic and combined stresses. EMBO Workshop "Target of rapamycin (TOR) signaling in photosynthetic organisms". Бишенхейм, Франция.

Makhotenko A., Makarova S., Miroshnichenko D., Taliansky M., Dolgov S., Kalinina N., Spechenkova N. (2018). New functions of plant nucleolar protein, fibrillarin in responses to virus infection and heat stress. The 43rd FEBS Congress. Прага, Чехия.

Makhotenko A., Makarova S.,Taliansky M., Dolgov S., Kalinina N., Miroshnichenko D.

(2019). Nucleolar fibrillarin as a negative regulator of resistance to biotic and abiotic stresses mediated by salicylic acid. The 44th FEBS Congress. Краков, Польша.

Обзор литературы

1. Общие механизмы защитного ответа растений.

Растения обладают иммунной системой, которая позволяет им бороться с различными патогенами, такими как бактерии, грибы и вирусы.

Выделяют две системы врождённого иммунитета растений: иммунитет, связанный с узнаванием молекулярных паттернов, ассоциированных с патогеном (MAMP или PAMP), рецепторами растения (PAMP-иммунитет - PTI, patterns-triggered immunity) и иммунитет, индуцируемый эффекторами патогена (ETI, effector-triggered immunity) (Jones and Dangl, 2006). Примерами PAMPs являются флагеллин, входящий в состав жгутиков бактерий, хитин и глюканы клеточной стенки грибов, липополисахариды грамотрицательных бактерий, т.е. эволюционно высоко консервативные молекулы, характерные для многих видов патогенов. Узнавание PAMP осуществляется специальными рецепторами (PRR), расположенными на поверхности клеточной стенки растений (Jones and Dangl, 2006; Monaghan and Zipfel, 2012). Считается, что PTI формирует неспецифическую устойчивость на уровне вида патогена. Молекулярные соединения, образующиеся в результате повреждения и инфицирования растения (damage-associated molecular patterns -DAMPs) также могут активировать PTI (Yamaguchi et al., 2010). Узнавание DAMP осуществляется тремя видами рецепторов, одними из которых является семейство рецепторов WAK, которые являются мембранными рецепторными киназами. Показано, что в случае нарушения структуры клетки рецепторы активируют сигнальные каскады, путём фосфорилирования MAMP, увеличивается приток ионов Ca2+ и транскрипция генов устойчивости (Bacete et al., 2017).

Однако многие патогены способны избегать узнавания PTI рецепторами растений. Патогенные бактерии секретируют в клетки растений особые белки-эффекторы Avr, которые могут подавлять иммунный ответ или наоборот активировать, выступая в роли элиситора. Действие эффектора зависит от наличия специальных рецепторов в цитоплазме клеток растения (Zorzatto et al., 2015). Эффекторы патогена могут распознаваться прямо или опосредовано специальными белками растений, продуктами R-генов (гены резистентности или устойчивости), которые индуцируют защитный ответ в виде ETI. ETI характеризуется узнаванием штаммо-и видоспецифичных эффекторов патогенов.

R-гены кодируют белки, которые при взаимодействии с молекулами эффекторов запускают сигнальный каскад в клетке. В составе R-белков выделяют С-концевой домен с лейцин-богатыми повторами (LRR), который распознает эффектор, центральные киназные домены, необходимые для фосфорилирования и активации защитных каскадов, и N-концевой домен (Michelmore et al., 2013).

Важным механизмом защиты растений от патогенов является РНК-интерференция (РНК-и), которая регулирует экспрессию генов, приводя к подавлению (сайленсингу) работы клеточного гена или репликации вируса (Moon and Park, 2016). Процесс РНК-интерференции состоит из инициации, эффекторной фазы и амплификации сигнала. Во время инициации двухцепочечные РНК (дцРНК) различного происхождения процессируются белком Dicer (DCR, в растениях DICER-LIKE, DCL) семейства РНКаз III на малые интенферирующие РНК(миРНК) длиной 21-24 нт (Bernstein et al., 2001). Для работы Dicer требуются белки DRB, которые связывают дцРНК (Eamens et al., 2012a). МиРНК метилируются белком HEN1 на З'-конце и взаимодействуют с белками Argonaute (AGO), эффекторами комплекса RISC (RNA-Induced Silencing Complex) или RITS (RNA Induced Transcriptional Silencing complex) (Paudel and Sanfaçon, 2018). Направляемый миРНК комплекс RISC индуцирует разрезание комплементарных РНК-мишеней (вызывая посттранскрипционный сайленсинг, PTGS), тогда как комплекс RITS вызывает метилирование гистонов и/или ДНК, что приводит к транскрипционному сайленсингу генов (TGS) (Creamer and Partridge, 2011). У растений эффекторная стадия может приводить к усилению сигнала сайленсинга за счет активности РНК-зависимых РНК-полимераз (RNA-dependent RNA polymerase, RDR). Разнообразие механизмов РНКи обусловлено различными белками AGO, RDR, DRB и DCL, участвующими в процессе (Csorba et al., 2015).

Многие вирусы, в том числе растений, кодируют белки-супрессоры сайленсинга, которые противостоят механизму РНК-интерференции. Описано большое разнообразие супрессоров с разными механизмами действия (Csorba et al., 2015). Например, некоторые супрессоры ингибируют РНК-и на стадии инициации и распознавания РНК, влияют на сборку и стабильность комплекса RISC (Wieczorek and Obrepalska-Steplowska, 2015). Кроме того, вирус может иметь более одного супрессора сайленсинга (Lu et al., 2004), нацеленных на разные этапы процесса РНК-интерференции (Csorba et al., 2015).

2. Механизмы противовирусного ответа.

При рассмотрении механизмов противовирусного защитного ответа растений в этом разделе основное внимание было уделено данным, полученным при изучении инфекции вирусами семейства Potyviridae, и в частности инфекции растений Y вирусом картофеля ^ВК, Potato virus Y, PVY). Этот вирус является одним из наиболее опасных и экономически значимых патогенов картофеля. Кроме того, устойчивость растений к заражению этим вирусом является предметом изучения в настоящей работе. 2.1 Врождённый иммунитет растений.

Узнавание PAMP осуществляется специальными рецепторами PRRs, большинство

из которых являются рецептор-подобными киназами (RLKs, Receptor-like kinases), состоящими из внеклеточного домена, соединенного трансмембранным доменом с внутриклеточным киназным доменом (Wu and Zhou, 2013). Идентифицированы RLKs с различными внеклеточными доменами распознавания лигандов, например, лейцин-богатые повторы (LRR) или лектин/лектин-подобные. Однако именно LRR-RLKs являются наиболее изученными и представленными в растениях (Caplan et al., 2008). Также среди PRRs выделяют рецептор-подобные белки (RLPs, Receptor-like proteins), которые структурно схожи с RLK, но в их составе отсутствует киназный домен. Показано, что LRR-RLP часто образуют комплексы с LRR-RLK для связывания с лигандом и/или передачи сигнала. LRR-RLPs могут регулировать специфичность узнавания домена LRR-RLK (Jamieson et al., 2018).

В настоящее время не обнаружены специфические PRRs, узнающие вирусные PAMP, однако показано, что защитные системы PTI ингибируют развитие вирусной инфекции. Предполагается, что в качестве PAMP могут выступать нуклеиновые кислоты вирусов. Взаимодействие растения и вируса индуцирует сложный набор защитных ответов, таких как накопление активных форм кислорода (АФК), синтез салициловой кислоты (СК), активация транскрипции защитных генов и отложение каллозы (Nicaise, 2014). Кроме того, восходящий и нисходящий компоненты сигнального пути PTI играют роль в противовирусной защите. Для эффективной защиты против РНК-вирусов в растениях арабидопсиса необходима активация корецепторов PTI - BAK1 и BKK1 (K0rner et al., 2013), а MAPK4, негативный регулятор передачи сигналов PTI, подавляет защитную систему растений сои при заражении вирусом пятнистости бобовых стручков (ВПБС, Bean pod mottle virus, BPMV) (Miller et al., 2016). Предварительная активация PTI с помощью хитозана посредством взаимодействия хитина с соответствующими PRRs, эффективна против вирусной инфекции (Iriti and Varoni, 2014). Согласно модели врожденного иммунитета растений (Jones and Dangl, 2006),последующая активация ETI связана с ингибированием PTI вирусным эффектором (Рис. 1).

Рисунок 1. Схема врождённого иммунитета растений (из Miller et al., 2016).

Работа системы ETI связана с активностью R-генов, продукты которых распознают эффекторы патогенов. В случае вирусов в качестве эффекторов могут выступать любые вирусные белки (репликаза, транспортный белок и белок оболочки) (Gouveia et al., 2017). В настоящее время охарактеризовано большое число R-генов различных растений (de Ronde et al., 2014; Sanfacon, 2015; Hashimoto et al., 2016). Большая часть R-генов картофеля (Solanum tuberosum) идентифицирована в дикорастущих видах. Интродукция данных генов устойчивости к вирусам (в частности к Y вирусу картофеля) позволила вывести устойчивые сорта картофеля (Smyda et al., 2013).

R-гены могут запускать два варианта защитного ответа. Гиперчувствительный ответ (HR, ГО) на уровне инфицированных листьев блокирует дальний транспорт по растению, но не влияет на межклеточный транспорт и репликацию вируса. Большая часть зараженных клеток погибает, образуя локальные некрозы на листьях растений. В противоположность HR, при сверхустойчивости (ER) подавляется процесс репликации вируса, таким образом видимых симптомов вирусной инфекции на растении практически не наблюдается (небольшие точечные некрозы, которые отсутствуют на системных листьях) (Valkonen, 2015).

При заражении Y вирусом картофеля ^ВК, Potato virus Y, PVY) cверхустойчивость картофеля обеспечивается генами Ry, а гиперчувствительный ответ -

генами Ny, Nc, Nz. В зависимости от варианта гена, который запускает HR в ответ на проникновение YBK, выделяют следующие штаммы вируса: YBKO (обычный штамм), YBKC (штаммы C) и YBKZ (штаммы Z) (Singh et al., 2008).

Гены Ny и Nc распознают белок НС-Pro и не узнают белок оболочки (БО) вируса в качестве элиситора (Valkonen, 2015). НС-Pro участвует в процессе распространения вируса тлями, а также необходим для подавления РНК-интерференции в клетках растений. Новые рекомбинантные штаммы YBK, имеющие YBКO-подобный БО, преодолевают эффект Ny, т.к. их 5'-концевая часть генома, включая HC-Pro-кодирующую последовательность, происходит от YBKN (Glais et al., 2002). Ny распознает трехмерную структуру HC-Pro YBKO, которая отличается от YBKN восемью аминокислотными остатками в центральной части белка (а.о. в регионе от 227 до 327) (Tian and Valkonen, 2013, 2015). Остаются неидентифицированными а.о. HC-Pro YBKC, которые распознает Nc (Moury et al., 2011), и не выяснено, какой белок YBK узнается продуктами гена Nz.

Установлено, что действие некоторых HR-генов зависит от температурных условий. Так повышенная температура может понижать эффективность защитного ответа растений, что приводит к системному распространению вирусной инфекции и формированию сильных симптомов, таких как летальные некротические симптомы (Valkonen, 2015). Например, при инокуляции YBKO растений картофеля сорта Пито (Pito) при температуре 16/18°C наблюдается формирование HR, но при повышенной температуре (19/24°C) YBKO транспортируется из инокулированных листьев, вызывая опадание листьев и формирование мозаики на новообразованных листьях растений (Valkonen, 2015). Гены HR Ny-1 и Ny-2 формируют устойчивость сортов картофеля при 20°C к заражению рекомбинантным штаммом YBK «Wilga-type» (Glais et al., 2002), однако эффективность защитного ответа снижается при 28°C (Szajko et al., 2014). HR-гены, экспрессируемые дикими видами картофеля S. sparsipilum (Bitt.) Juz et Buk. и S. sucrense Hawkes, «защищают» растения от инфекции YBKN при низкой, но не при высоких температурах (Valkonen, 2015).

Штаммы YBKN обычно вызывают формирование мягких симптомов на растениях, и большинство сортов картофеля к ним толерантны. Однако с 1980-х годов в посадках картофеля стали распространяться варианты YBKN, которые вызывают более серьезные симптомы в виде мозаики и пожелтения листьев и некроза клубней. Анализ последовательности вирусного генома показал, что новые штаммы возникли в результате рекомбинации между штаммами YBKO и YBKN (Singh et al., 2008). Следует отметить, что некоторые штаммы группы YBKN способны преодолеть защитный эффект всех трех генов устойчивости (Singh et al., 2008). Также описаны различные рекомбинантные штаммы

группы YBKE, включая штаммы, которые преодолевают все три гена устойчивости, но, в отличие от YBKN, не вызывают некроза жилок растений табака (Galvino-Costa et al., 2012; Singh et al., 2008).

Доминантные вирус-специфические R-гены, обуславливающие формирование сверхустойчивости, ингибируют репликацию вируса и защищают растения картофеля практически от всех штаммов вирусов. Гены Ry, отвечающие за формирование сверхустойчивости к YBK (Valkonen, 2015), расположены в IX, XI и XII хромосомах картофеля. Два аллеля (Rysto и Ry-fsto) (Flis et al., 2005) обнаружены в S. stoloniferum, ген Rychc в S. chacoense и Ryadg в S. tuberosum ssp. Andigena. Ген Ny-DG, присутствующий в диплоидном клоне картофеля DG-68, обладает ER-подобным ответом (Szajko et al., 2019). Недавно выявлен доминантный ген Ry(o)phu в растениях S. tuberosum ssp. Phureja, формирующий устойчивость к штаммам YBKO, YBKNTN и YBKN-Wi (Torrance et al., 2020). В генотипах, несущих гены Ry(o)phu и Rysto, репликация штамма YBKN605 ограничена локальными участками, а в сорте Tacna (несущего ген Ryadg) вирус не детектирован (Torrance et al., 2020). Ген Rysto кодирует внутриклеточный рецептор с лейцин-богатыми повторами и N-концевым доменом рецептора Toll/интерлейкина-1(TIR), который формирует устойчивость растений картофеля и табака к различным штаммам YBK и А вируса картофеля (ABK, Potato virus A, PVA).

R-гены расположены в хромосомах в виде кластеров, причём рядом могут быть расположены гомологи генов, обеспечивающих ER и HR к разным штаммам вирусов, либо различным вирусам и другим патогенам (Valkonen, 2015). Однако ER гены эпистатичны по отношению к HR генам. Соответственно, в генотипе картофеля, несущем одновременно гены Ry и Ny, при инокуляции YBKO экспрессируются только гены ER. Bидимо, гены ER действуют на более ранней стадии инфекции и более эффективны, чем гены HR. Аналогичные данные были получены в сравнительных исследованиях гена Rx картофеля (ER при инфекции X вирусом картофеля (XBK, Potato virus X, PVX) и N-гена табака (Valkonen, 2015).

Одним из наиболее эффективных охарактеризованных генов устойчивости к вирусам в растениях картофеля является ген Rx (Valkonen, 2015). Он кодирует белок семейства NBS-LRR, который распознает БО XBK в качестве элиситора. Показано, что он также может распознавать БО вируса мозаики тополя, другого представителя потексвирусов (Farnham and Baulcombe, 2006).

Ген Y-1, выделенный из S. tuberosum ssp. Andigena, наиболее структурно схож с N-геном табака. Y-1 распознает YBK, вызывая гибель заражённых клеток, но не предотвращает системного распространения вируса в растениях картофеля (Vidal et al.,

2002). Y-1 локализован в XI хромосоме картофеля в кластере R-генов, содержащем также ген Na, формирующий HR при заражении ЛВК, и ген Ryadg, придающий сверхустойчивость к YBK (Hämäläinen et al., 2000). Также выделен ген G-Ry, который, по-видимому, является гомологом Y-1, и повышает устойчивость к YBK (Lee et al., 2010).

В целом следует отметить, что устойчивость определяемая R-генами, является узко специфичной и, как правило, направлена против определенного штамма вируса. Кроме того, эта устойчивость преодолевается патогеном при его мутации. Вместе с тем именно R-гены используются при традиционной селекции для создания устойчивых сортов растений.

Некоторые охарактеризованные доминантные R-гены не кодируют NB-LRR белки и не вызывают защитные ответы по типу ETI (Gouveia et al., 2017). Например, белок гена Tm-1 томата, связывается с полимеразой вируса мозаики томата (ВМТ, Tomato mosaic virus, ToMV), ингибируя репликацию вирусной РНК (Ishibashi and Ishikawa, 2014). Выявлены также нетипичные доминантные гены устойчивости, участвующие во взаимодействии растений с потивирусами. Например, тиоредоксин (с модифицированными аминокислотами в активном сайте) подавляет накопление РНК вируса мозаики сахарного тростника (ВМСТ, Sugarcane mosaic virus, SCMV) (Liu et al., 2017). В растениях сои идентифицирован ген Rsv4, кодирующий РНКазу Н, которая разрезает вирусную дцРНК (Ishibashi et al., 2019).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Махотенко Антонида Викторовна, 2020 год

Список литературы

1. Abdul-Razzak A., Guiraud T., Peypelut M., Walter J., Houvenaghel M.C., Candresse T., Le

Gall O., German-Retana S. (2009). Involvement of the cylindrical inclusion (CI) protein in the overcoming of an eIF4E-mediated resistance against Lettuce mosaic potyvirus. Mol Plant Pathol., 10(1), 109-113. doi: 10.1111/j .1364-3703.2008.00513.x.

2.Adams-Phillips L., Briggs A.G., Bent A.F. (2010). Disruption of poly(ADPribosyl)ation mechanisms alters responses of Arabidopsis to biotic stress. Plant Physiol., 152, 267-280. doi: 10.1104/pp.109.148049.

3. Aguilar E., Allende L., Del Toro F.J., Chung B.N., Canto T., Tenllado F. (2015). Effects of

Elevated CO2and Temperature on Pathogenicity Determinants and Virulence of Potato virus X/Potyvirus-Associated Synergism. Mol Plant Microbe Interact., 28(12), 1364-1373. doi: 10.1094/MPMI-08-15-0178-R.

4. Alamillo J.M., Saenz P., Garcia J. (2006). Salicylic acid-mediated and RNA-silencing defense

mechanisms cooperate in the restriction of systemic spread of plum pox virus in tobacco. Plant J., 48(2), 217-227.

5.Ala-Poikela M., Goytia E., Haikonen T., Rajamaki M.L., Valkonen J.P.T. (2011). Helper component proteinase of the genus Potyvirus is an interaction partner of translation initiation factors eIF(iso)4E and eIF4E and contains a 4E binding motif. J Virol., 85(13), 6784-6794. doi: 10.1128/JVI.00485-11.

6.Alazem M., Lin N.S. (2015). Roles of plant hormones in the regulation of host-virus interactions. Mol Plant Pathol., 16(5), 529-40. doi: 10.1111/mpp.12204.

7. Allasia V., Industri B., Ponchet M., Quentin M., Favery B., Keller H. (2018). Quantification of

Salicylic Acid (SA) and SA-glucosides in Arabidopsis thaliana. Bio-protocol, 8(10): e2844

8.Amara I., Capellades M., Ludevid M.D., Pages M., Goday A. (2013). Enhanced water stress tolerance of transgenic maize plants over-expressing LEA Rab28 gene. J. Plant Physiol., 170, 864-873. doi: 10.1016/j.jplph.2013.01.004

9. Andika I.B., Maruyama K., Sun L., Kondo H., Tamada T., Suzuki N. (2015). Different Dicer-

like protein components required for intracellular and systemic antiviral silencing in Arabidopsis thaliana. Plant Signaling and Behavior, 10: e1039214.

10. Anfoka G., Moshe A., Fridman L., Amrani L., Rotem O., Kolot M., Zeidan M., Czosnek H., Gorovits R. (2016). Tomato yellow leaf curl virus infection mitigates the heat stress response of plants grown at high temperatures. Sci. Rep., 6:19715. doi: 10.1038/srep19715

11. Ascencio-Ibanez J.T., Sozzani R., Lee T.J., Chu T.M., Wolfinger R.D., Cella R., Hanley-Bowdoin L. (2008). Global analysis of Arabidopsis gene expression uncovers a complex array of changes impacting pathogen response and cell cycle during geminivirus infection. Plant Physiol., 148(1), 436-454.

12. Bacete L., Melida H., Miedes E., Molina A. (2017). Plant cell wall-mediated immunity: cell wall changes trigger disease resistance responses. Plant journal, 93, 614-636. doi.org/10.1111/tpj .13807.

13. Baebler S., Witek K., Petek M., Stare K., Tusek-Znidaric M., Pompe-Novak M., Renaut J., Szajko K., Strzelczyk-Zyta D., Marczewski W. et al. (2014). Salicylic acid is an indispensable component of the Ny-1 resistance-gene-mediated response against Potato virus Y infection in potato. JExpBot, 65(4), 1095-1109.

14. Baebler S., Coll A., Gruden K. (2020). Plant Molecular Responses to Potato Virus Y: A Continuum of Outcomes from Sensitivity and Tolerance to Resistance. Viruses, 12(2):217. doi: 10.3390/v12020217.

15. Baebler S., Krecic-Stres H., Rotter A., Kogovsek P., Cankar K., Kok E.J.,Gruden K., Kovac M., Zel J., Pompe-Novak M. et al. (2009). PVYNTN elicits a diverse gene expression response in different potato genotypes in the first 12 h after inoculation. Mol. Plant Pathol., 10, 263-275. doi: 10.1111/j.1364-3703.2008.00530.x

16. Baebler S., Stare K., Kovac M., Blejec A., Prezelj N., Stare T., Kogovsek P., Pompe-Novak M., Rosahl S., Ravnikar M. et al. (2011). Dynamics of responses in compatible potato-Potato virus Yinteraction are modulated by salicylic acid. PLoS One, 6:e29009. doi: 10.1371/j ournal.pone.0029009

17. Bari R., Jones J.D. (2009). Role of plant hormones in plant defence responses. Plant Mol Biol, 69(4), 473-488. doi: 10.1007/s11103-008-9435-0.

18. Berges S.E., Vile D., Vazquez-Rovere C., Blanc S., Yvon M., Bediee A., Rolland G., Dauzat M., van Munster M. (2018). Interactions Between Drought and Plant Genotype Change Epidemiological Traits of Cauliflower mosaic virus. Front Plant Sci., 24, 9:703. doi: 10.3389/fpls.2018.00703.

19. Bernardo P., Charles-Dominique T., Barakat M., Ortet P., Fernandez E., Filloux D., Hartnady P., Rebelo T.A., Cousins S.R., Mesleard F. et al. (2018). Geometagenomics illuminates the impact of agriculture on the distribution and prevalence of plant viruses at the ecosystem scale. ISME J.,12(1), 173-184. doi: 10.1038/ismej.2017.155.

20. Bernstein E., Denli A.M., Hannon G.J. (2001). The rest is silence. RNA, 7(11), 1509-1521.

21. Bhattacharyya D., Chakraborty S. (2018). Chloroplast: the Trojan horse in plant-virus interaction. Mol Plant Pathol, 19(2), 504-518. doi: 10.1111/mpp.12533.

22. Boevink P.C., Wang X., McLellan H., He Q., Naqvi S., Armstrong M.R., Zhang W., Hein I., Gilroy E.M., Tian Z.et al. (2016). A Phytophthora infestans RXLR effector targets plant PP1c isoforms that promote late blight disease. Nat. Commun., 7:10311. doi:

10.103 8/ncomms 10311

23. Boisvert F.M., van Koningsbruggen S., Navascues J., Lamond A.I. (2007). The multifunctional nucleolus. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 8, 574-585. doi: 10.1038/nrm2184Boisvert et al., 2007;

24. Boulon S., Westman B.J., Hutten S., Boisvert F.M., Lamond A.I. (2010). The nucleolus under stress. Mol. Cell, 40(2), 216-227. doi: 10.1016/j.molcel.2010.09.024

25. Briggs A G. and Bent A.F. (2011). Poly(ADP-ribosyl)ation in plants. Trends Plant Sci, 16, 372-380. doi: 10.1016/j.tplants.2011.03.008

26. Calil I.P., Fontes E.P.B. (2017). Plant immunity against viruses: Antiviral immune receptors in focus. Ann. Bot., 119, 711-723.

27. Campos L., Granell P., Tarraga S., Lopez-Gresa P., Conejero V., Belles J.M., Rodrigo I., Lison P. (2014). Salicylic acid and gentisic acid induce RNA silencing-related genes and plant resistance to RNA pathogens. Plant PhysiolBiochem., 77, 35-43.

28. Canetta E., Kim S.H., Kalinina N.O., Shaw J., Adya A.K., Gillespie T., Brown J.W.S., Taliansky M. (2007). A plant virus movement protein forms ringlike complexes with the major nucleolar protein, fibrillarin, in vitro. J. Mol. Biol., 376, 932-937. doi: 10.1016/j.jmb.2007.12.039

29. Caplan J., Padmanabhan M., Dinesh-Kumar S.P. (2008). Plant NB-LRR immune receptors: from recognition to transcriptional reprogramming. Cell Host and Microbe, 3(3), 123-135.

30. Carbonell A., Carrington J.C. (2015). Antiviral roles of plant ARGONAUTES. Current Opinion in Plant Biology, 27,111-117.

31. Carr J.P., Lewsey M.G., Palukaitis P. (2010). Signaling in induced resistance. Adv Virus Res, 76, 57-121. doi: 10.1016/S0065-3527(10)76003-6.

32. Carr J.P., Donnelly R., Tungadi T., Murphy A.M., Jiang S., Bravo-Cazar A., Yoon J.Y., Cunniffe N.J., Glover B.J., Gilligan C.A. (2018). Viral manipulation of plantstress responses and host interactions with insects. Advances in Virus Research, 102, 177-197

33. Chandrasekhara C., Mohannath G., Blevins T., Pontvianne F., Pikaard C.S. (2016). Chromosome-specific NOR inactivation explains selective rRNA gene silencing and dosage control in Arabidopsis. Genes Dev., 30, 177-190. doi: 10.1101/gad.273755.115

34. Chandra-Shekara A.C., Gupte M., Navarre D., Raina S., Raina R., Klessig D., Kachroo P. (2006). Light-dependent hypersensitive response and resistance signaling against Turnip Crinkle Virus in Arabidopsis. Plant J., 45(3), 320-34. doi: 10.1111/j.1365-313X.2005.02618.x.

35. Chang C.H., Hsu F.C., Lee S.C., Lo Y.S., Wang J.D., Shaw J., Taliansky M., Chang B.Y., Hsu Y.H., Lin N.S. (2016). The Nucleolar Fibrillarin protein is required for helper virus-independent long-distance trafficking of a subviral satellite RNA in plants. Plant Cell, 28, 2586-2602. doi: 10.1105/tpc.16.00071.

36. Chellappan P., Vanitharani R., Ogbe F., Fauquet C.M. (2005). Effect of temperature on geminivirus-induced RNA silencing in plants. Plant Physiol., 138(4), 1828-1841. doi: 10.1104/pp.105.066563. Epub 2005 Jul 22.

37. Chen L., Zhang L., Li D., Wang F., Yu D. (2013). WRKY8 transcription factor functions in the TMV-cg defense response by mediating both abscisic acid and ethylene signaling in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 21, 110(21):E1963-71.

38. Chen L.F., Gilbertson R.L. (2009). Curtovirus-cucurbit interaction: acquisition host plays a role in leafhopper transmission in a host-dependent manner. Phytopathology, 99(1), 101-108. doi: 10.1094/PHYT0-99-1-0101.

39. Chung B Y., Miller W.A., Atkins J.F., Firth A.E. (2008). An overlapping essential gene in the Potyviridae. Proc Natl Acad Sci USA, 105(15), 5897-902. doi: 10.1073/pnas.0800468105.

40. Cioce M., Lamond A.I. (2005). Cajal bodies: a long history of discovery. Annu Rev CellDev Biol., 21,105-131. https://doi.org/10.1146/annurev.cellbio.20.010403.103738.

41. Collier S., Pendle A., Boudonck K., van Rij T., Dolan L., Shaw P. (2006). A distant coilin homologue is required for the formation of cajal bodies in Arabidopsis. Mol Biol Cell, 17, 2942-2951. https://doi.org/10.1091/mbc.e05-12-1157.

42. Creamer K.M., Partridge J.F. (2011). RITS-connecting transcription, RNA interference, and heterochromatin assembly in fission yeast. Wiley Interdiscip Rev RNA, 2(5), 632-646. doi: 10.1002/wrna.80.

43. Csorba T., Kontra L., Burgyan J. (2015). Viral silencing suppressors: tools forged to fine-tune host-pathogen coexistence. Virology, 479-480, 85-103. doi: 10.1016/j.virol.2015.02.028

44. Cui X., Wei T., Chowda-Reddy R.V., Sun G., Wang A. (2010). The Tobacco etch virus P3 protein forms mobile inclusions via the early secretory pathway and traffics along actin microfilaments.Virology, 397(1), 56-63. doi: 10.1016/j.virol.2009.11.015.

45. Dale M.F.B., Robinson D.J., Griffiths D.W., Todd D., Bain H. (2000). Effects of tuber-borne M-type strain of tobacco rattle virus on yield and quality attributes of potato tubers of the cultivar Wilja. Eur. J. Plant Pathol, 106, 275-282.

46. Dale M.F.B., Robinson D.J., Todd D. (2004). Effects of systemic infections with Tobacco rattle virus on agronomic and quality traits of a range of potato cultivars. Plant Pathol., 53, 788-793.

47. De Block M., Verduyn C., De Brouwer D., Cornelissen M. (2005). Poly(ADP-ribose) polymerase in plants affects energy homeostasis, cell death and stress tolerance. Plant J, 41, 95-106. doi: 10.1111/j.1365-313X.2004.02277.x

48. de Ronde D., Butterbach P., Kormelink R. (2014). Dominant resistance against plant viruses. Front. PlantSci, 5:307. doi: 10.3389/fpls.2014.00307

49. Del Toro F.J., Aguilar E., Hernandez-Walias F.J., Tenllado F., Chung B.N., Canto T. (2015). High Temperature, High Ambient CO2 Affect the Interactions between Three Positive-Sense RNA Viruses and a Compatible Host Differentially, but not Their Silencing Suppression Efficiencies. PLoS One, 27,10(8):e0136062. doi: 10.1371/journal.pone.0136062.

50. Del Toro F.J., Rakhshandehroo F., Larruy B., Aguilar E., Tenllado F., Canto T. (2017). Effects of simultaneously elevated temperature and CO2 levels on Nicotiana benthamiana and its infection by different positive-sense RNA viruses are cumulative and virus type-specific. Virology, 511, 184-192. doi: 10.1016/j.virol.2017.08.015.

51. Deleris A., Gallego-Bartolome J., Bao J., Kasschau K.D., Carrington J.C., Voinnet O. (2006). Hierarchical action and inhibition of plant Dicer-like proteins in antiviral defense. Science, 313, 68-71.

52. Dempsey D.A., Pathirana M.S., Wobbe K.K., Klessig D.F. (1997). Identification of an Arabidopsis locus required for resistance to Turnip crinkle virus. Plant J, 11(2), 301-311. doi: 10.1046/j.1365-313x.1997.11020301.x.

53. Dempsey D.A., Klessig D.F. (2017). How does the multifaceted plant hormone salicylic acid combat disease in plants and are similar mechanisms utilized in humans? BMC Biol, 15, 23. doi: 10.1186/s12915-017-0364-8

54. Dona M., Confalonieri M., Minio A., Biggiogera M., Buttafava A., Raimondi E., Delledonne M., Ventura L., Sabatini M.E., Macovei A. (2013). RNA-Seq analysis discloses early senescence and nucleolar dysfunction triggered by Tdp1a depletion in Medicago truncatula. J. Exp. Bot, 64, 1941-1951. doi: 10.1093/jxb/ert063

55. Donaire L., Barajas D., Martinez-Garcia B., Martinez-Priego L., Pagan I., Llave C. (2008). Structural and genetic requirements for the biogenesis of Tobacco rattle virus-derived small interfering RNAs. Journal of Virology, 82, 5167-5177.

56. Eamens A.L., Kim K.W., Curtin S.J., Waterhouse P.M. (2012). DRB2 is required for microRNA biogenesis in Arabidopsis thaliana. PLoS One, 7(4):e35933.doi: 10.1371/journal.pone.0035933.

57. Elena S.F., Rodrigo G. (2012). Towards an integrated molecular model of plant-virus interactions. Curr Opin Virol., 2(6), 719-724. doi: 10.1016/j.coviro.2012.09.004.

58. Faoro F., Gozzo F. (2015). Is modulating virus virulence by induced systemic resistance realistic? Plant Sci., 234, 1-13. doi: 10.1016/j.plantsci.2015.01.011.

59. Farnham G., Baulcombe D.C. (2006). Artificial evolution extends the spectrum of viruses that are targeted by a disease-resistance gene from potato. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 103(49), 18828-18833. DOI 10.1073/pnas.0605777103.

60. Fischer U., Dröge-Laser W. (2004). Overexpression of NtERF5, a new member of the tobacco ethylene response transcription factor family enhances resistance to tobacco mosaic virus. Mol Plant Microbe Interact., 17(10), 1162-1171.

61. Flis B.,Hennig J., Strzelczyk-Zyta D., Gebhardt C., Marczewski W. (2005). The Ry-fsto gene from Solanum stoloniferum for extreme resistant to Potato virus Y maps to potato chromosome XII and is diagnosed by PCR marker GP122 718 in PVY resistant potato cultivars. Mol. Breed., 15, 95-101.

62. Fu Z.Q.,Yan S., Saleh A., Wang W., Ruble J., Oka N., Mohan R., Spoel S.H., Tada Y., Zheng N. et al. (2012). NPR3 and NPR4 are receptors for the immune signal salicylic acid in plants. Nature, 16, 486(7402), 228-32. doi: 10.1038/nature11162.

63. Galvino-Costa S.B.F., Figueira A.D.R., Camargos V.V., Geraldino P.S., Hu X.J., Nikolaeva O.V., Kerlan C., Karasev A.V. (2012). A novel type of Potato virus Y recombinant genome, determined for the genetic strain PVYe. Plant Path., 61, 388-398.

64. Garcia-Ruiz H., Takeda A., Chapman E.J., Sullivan C.M., Fahlgren N., Brempelis K.J., Carrington J.C. (2010). Arabidopsis RNAdependent RNA polymerases and dicer- like proteins in antiviral defense and small interfering RNA biogenesis during turnip mosaic virus infection. The Plant Cell, 22, 481-496.

65. Ghazala W., Waltermann A., Pilot R., Winter S., Varrelmann M. (2008). Functional characterization and subcellular localization of the 16K cysteine-rich suppressor of gene silencing protein of Tobacco rattle virus. Journal of General Virology, 89, 1748-1758.

66. Ghoshal B., Sanfacßon H. (2015). Symptom recovery in virus-infected plants:revisiting the role of RNA silencing mechanisms. Virology, 479-480: 167-179

67. Glais L., Tribodet M., Kerlan C. (2002). Genomic variability in Potato potyvirus Y (PVY): evidence that PVY(N)W and PVY(NTN) variants are single to multiple recombinants between PVY(O) and PVY(N) isolates. Arch Virol., 147(2),363-378.

68. Golldack D., Li C., Mohan H., Probst N. (2014). Tolerance to drought and salt stress in plants: unravelling the signaling networks. Front. Plant Sci., 5:151. doi: 10.3389/fpls.2014.00151

69. Gonzalez-Camacho F., Medina F.J. (2006). The nucleolar structure and the activity of NopA100, a nucleolin-like protein, during the cell cycle in proliferating plant cells. Histochem. Cell Biol., 125, 139-153. doi: 10.1007/s00418-005-0081-1

70. Gouveia B.C., CaliI P.l, Machado J.P.B., Santos A.A., Fontes E.P.B. (2017). Immune Receptors and Co-receptors in Antiviral Innate Immunity in Plants. Front. Microbiol., 10(4): e1341025. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.02139

71. Greco A. (2009). Involvement of the nucleolus in replication of human viruses. Rev. Med. Virol., 19, 201-214. doi: 10.1002/rmv.614

72. Green K.J., Chikh-Ali M., Hamasaki R.T., Melzer M.J., Karasev A.V. (2017). Potato virus Y (PVY) Isolates from Physalis peruviana are Unable to Systemically Infect Potato or Pepper and Form a Distinct New Lineage Within the PVY(C) Strain Group. Phytopathology, 107(11), 1433-1439. doi: 10.1094/PHYT0-04-17-0147-R.

73. Guo Y., Jia M., Yang Y., Zhan L., Cheng X., Cai J., Zhang J., Yang J., Liu T., Fu Q., et al. (2017). Integrated analysis of tobacco miRNA and mRNA expression profiles under PVY infection provids insight into tobacco-PVY interactions. Sci. Rep, 7, 4895.

74. Hamalainen J.H., Kekarainen T., Gebhardt C., Watanabe K.N., Valkonen J.P.T. (2000). Recessive and dominant genes interfere with the vascular transport of Potato virusA in diploid potatoes. Mol. Plant Microbe Interact., 13, 402-412. doi 10.1094/MPMI.2000.13.4.402.

75. Hanley-Bowdoin L., Bejarano E.R., Robertson D., Mansoor S. (2013). Geminiviruses: masters at redirecting and reprogramming plant processes. Nature Reviews Microbiology, 11, 777-788.

76. Hartung F., Suer S., Puchta H. (2007). Two closely related RecQ helicases have antagonistic roles in homologous recombination and DNA repair in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 18836-18841. doi: 10.1073/pnas.0705998104

77. Hashimoto M., Neriya Y., Yamaji Y., Namba S. (2016). Recessive Resistance to Plant Viruses: Potential Resistance Genes Beyond Translation Initiation Factors. Front Microbiol., 26, 7:1695. doi: 10.3389/fmicb.2016.01695.

78. Haupt S., Stroganova T., Ryabov E., Kim S.H., Fraser G., Duncan G., Mayo M.A., Barker H., Taliansky M. (2005). Nucleolar localization of potato leafroll virus capsid proteins. J. Gen. Virol, 86, 2891-2896. doi: 10.1099/vir.0.81101-0

79. Hiscox J.A. (2007). RNA viruses: hijacking the dynamic nucleolus. Nat. Rev. Microbiol., 5, 119-127. doi: 10.1038/nrmicro1597

80. Hoegen E., Stromberg A., Pihlgren U., Kombrink E. (2002). Primary structure and tissue-specific expression of the pathogenesis-related protein PR1b in potato. Mol. Plant Pathol., 3, 329-345. doi: 10.1046/j.1364-3703.2002.00126.x

81. Iriti M., Varoni E.M. (2015). Chitosan-induced antiviral activity and innate immunity in plants. Environ Sci PollutRes Int., 22(4), 2935-2944. doi: 10.1007/s11356-014-3571-7.

82. Ishibashi K. and Ishikawa M. (2014). Mechanisms of tomato mosaic virus RNA replication and its inhibition by the host resistance factor Tm-1. Curr. Opin. Virol., 9, 8-13. doi: 10.1016/j.coviro.2014.08.005

83. Ishibashi K., Saruta M., Shimizu T., Shu M., Anai T., Komatsu K., Yamada N., Katayose Y., Ishikawa M..Ishimoto M. et al. (2019). Soybean antiviral immunity conferred by dsRNase targets the viral replication complex. Nat. Commun., 10, 1-10.

84. Ivanov K.I., Eskelin K., Basic M., De S., Löhmus A., Varjosalo M., Mäkinen K. (2016). Molecular insights into the function of the viral RNA silencing suppressor HCPro. The Plant Journal, 85, 30-45.

85. Ivanov K.I., Eskelin K., Löhmus A., Mäkinen K. (2014). Molecular and cellular mechanisms underlying potyvirus infection. J Gen Virol, 95, 1415-1429. doi: 10.1099/vir.0.064220-0.

86. James N.J., Howell G.J., Walker J.H., Blair G.E. (2010). The role of Cajal bodies in the expression of late phase adenovirus proteins. Virology, 399(2), 299-311.

87. Ji Y. and Tulin A.V. (2013). Post-transcriptional regulation by poly(ADPribosyl)ation of the RNA-binding proteins. Int. J. Mol. Sci., 14, 16168-16183. doi: 10.3390/ijms140816168

88. Jiang J., Laliberte J.F. (2011). The genome-linked protein VPg of plant viruses-a protein with many partners.Curr Opin Virol., 1(5), 347-354. doi: 10.1016/j.coviro.2011.09.010.

89. Jin Y., Ma D., Dong J., Li D., Deng C., Jin J., Wang T.(2007). The HC-pro protein of potato virus Y interacts with NtMinD of tobacco. Mol Plant Microbe Interact., 20(12), 1505-11. doi: 10.1094/MPMI-20-12-1505.

90. Jones R.A., Kehoe M.A. (2016). A proposal to rationalize within-species plant virus nomenclature: benefits and implications of inaction. Arch Virol, 161(7), 2051-2057. doi: 10.1007/s00705-016-2848-1.

91. Jones J.T., Kumar A., Pylypenko L.A., Thirugnanasambandam A., Castelli L., Chapman S., Cock P.J.A., Grenier E., Lilley C.J., Phillips M.S. et al. (2009). Identification and functional characterization of effectors in expressed sequence tags from various life cycle stages of the potato cyst nematode Globodera pallida. Mol. Plant Pathol., 10, 815-828. doi:

10.1111/j .1364-3703.2009.00585.x

92. Jones J.D.G., Dangl J.L.(2006). The plant immune system. Nature, 444, 323-329.

93. Jovel J., Walker M., Sanfa9on H. (2011). Salicylic acid-dependent restriction of Tomato ringspot virus spread in tobacco is accompanied by a hypersensitive response, local RNA silencing, and moderate systemic resistance. Mol Plant Microbe Interact., 24(6), 706-18. doi: 10.1094/MPMI-09-10-0224.

94. Jungkunz I., Link K., Vogel F., Voll L.M., Sonnewald S., Sonnewald U. (2011). AtHsp70-15-deficient Arabidopsis plants are characterized by reduced growth, a constitutive cytosolic protein response and enhanced resistance to TuMV. Plant J., 66, 983-995. doi: 10.1111/j.1365-313X.2011.04558.x

95. Kalinina N.O., Makarova S., Makhotenko A., Love A., Taliansky M. (2018). The multiple functions of the nucleolus in plant development, disease and stress responses. Frontiers in plant science, 9, 9:132. doi: 10.3389/fpls.2018.00132.

96. Karasev A.V., Gray S.M.(2013). Continuous and emerging challenges of Potato virus Y in potato. Annu Rev Phytopathol., 51, 571-586. doi: 10.1146/annurev-phyto-082712-102332.

97. Khan A., Garbelli A., Grossi S., Florentin A., Batelli G., Acuna T., Zolla G., Kaye Y., Paul L.K., Zhu J.K. et al. (2014). The Arabidopsis STRESS RESPONSE SUPPRESSOR DEAD-box RNA helicases are nucleolar- and chromocenter-localized proteins that undergo stressmediated relocalization and are involved in epigenetic gene silencing. Plant J., 79, 28-43. doi: 10.1111/tpj .12533

98. Khan M.I.R. and Khan N.A. (2013). Salicylic acid and jasmonates: approaches in abiotic stress tolerance. J. PlantBiochem. Physiol., 1:e113. doi: 10.4172/2329-9029.1000e113

99. Kim S.H., Koroleva O.A., Lewandowska D., Pendle A.F., Clark G.P., Simpson C.G., Shaw P.J., Brown J.W.S. (2009). Aberrant mRNA transcripts and the nonsense-mediated decay proteins UPF2 and UPF3 are enriched in the Arabidopsis nucleolus. Plant Cell, 21, 20452057. doi: 10.1105/tpc.109.067736

100.Kim S.H., Macfarlane S., Kalinina N.O., Rakitina D.V., Ryabov E.V., Gillespie T., Haupt S., Brown J.W.S., Taliansky M. (2007a). Interaction of a plant virus-encoded protein with the major nucleolar protein fibrillarin is required for systemic virus infection. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 11115-11120. doi: 10.1073/pnas.0704632104

101.Kim S.H., Ryabov E.V., Kalinina N.O., Rakitina D.V., Gillespie T., MacFarlane S., Haupt S., Brown J.W.S.,Taliansky M. (2007b). Cajal bodies and the nucleolus are required for a plant virus systemic infection. EMBO J, 26, 2169-2179. doi: 10.1038/sj.emboj.7601674

102.Kim S.H., Spensley M., Choi S.K., Calixto C.P., Pendle A.F., Koroleva O., Shaw P.J., Brown J.W.S. (2010). Plant U13 orthologues and orphan snoRNAs identified by RNomics of RNA from Arabidopsis nucleoli. Nucleic Acids Res., 38, 3054-3067. doi:

10.1093/nar/gkp 1241

103.Kogovsek P., Pompe-Novak M., Baebler S., Rotter A., Gow L., Gruden, K., Foster G.D., Boonham N., Ravnikar M. (2010). Aggressive and mild Potato virus Y isolates trigger different specific responses in susceptible potato plants. Plant Pathol., 59, 1121-1132. doi: 10.1111/j.1365-3059.2010.02340.x

104.Kogovsek P., Pompe-Novak M., Petek M., Fragner L., Weckwerth W., Gruden K. (2016) Primary Metabolism, Phenylpropanoids and Antioxidant Pathways Are Regulated in Potato as a Response to Potato virus Y Infection. PLoS One. 4, 11(1), e0146135.

105.Kogovsek P., Kladnik A., Mlakar J., Znidaric M.T., Dermastia M., Ravnikar M., Pompe-Novak M. (2011) Distribution of Potato virus Y in potato plant organs, tissues, and cells. Phytopathology. 101, 11, 1292-300.

106.K0rner C.J., Klauser D., Niehl A., Dominguez-Ferreras A., Chinchilla D., Boller T., Heinlein M., Hann D.R. (2013). The immunity regulator BAK1 contributes to resistance

against diverse RNA viruses. Mol Plant Microbe Interact., 26(11), 1271-80. doi: 10.1094/MPMI-06- 13-0179-R.

107.K0rner C.J., Pitzalis N., Pena E.J., Erhardt M., Vazquez F., Heinlein M. (2018). Crosstalk between PTGS and TGS pathways in natural antiviral immunity anddisease recovery. Nature Plants, 4: 157-164.

108.Koroleva O.A., Calder G., Pendle A.F., Kim S.H., Lewandowska D., Simpson C.G., Jones I.M., Brown J.W.S., Shaw P.J. (2009). Dynamic behavior of Arabidopsis eIF4A-III, putative core protein of exon junction complex: fast relocation to nucleolus and splicing speckles under hypoxia. Plant Cell, 21, 1592-1606. doi: 10.1105/tpc.108.060434

109.Kotova E., Jarnik M., Tulin A.V. (2009). Poly (ADP-ribose) polymerase 1 is required for protein localization to Cajal body. PLoS Genet, 5:1000387. doi: 10.1371/j ournal.pgen. 10003 87

110.Landeo-Rios Y., Navas-Castillo J., Moriones E., Canizare M.C. (2015). The p22 RNA silencing suppressor of the crinivirus Tomato chlorosis virus preferentially binds long dsRNAs preventing them from cleavage. Virology, 488: 129-136.

111.Le Gall H., Philippe F., Domon J.M., Gillet F., Pelloux J., Rayon C. (2015). Cell Wall Metabolism in Response to Abiotic Stress. Plants (Basel), 16,4(1), 112-166. doi: 10.3390/plants4010112.

112.Lee W.S., Fu S.F., Li Z., Murphy A.M., Dobson E.A., Garland L., Chaluvadi S.R.,Lewsey M.G., Nelson R.S., Carr J.P. (2016). Salicylic acid treatment andexpression of an RNA-dependent RNA polymerase 1 transgene inhibit lethalsymptoms and meristem invasion during Tobacco mosaic virus infection in Nicotiana benthamiana. BMC Plant Biology, 16: 15.

113.Lee W.S., Fu S.F., Verchot-Lubicz J., Carr J.P. (2011). Genetic modification ofalternative respiration in Nicotiana benthamianaaffects basal and salicylic acid-induced resistance to Potato virus X. BMC Plant Biology, 11: 41.

114.Lee C., Park J., Hwang I., Park Y., Cheong, H. (2010) Expression of G-Ry derived from the potato (Solanum tuberosum L.) increases PVYo resistance. J. Agric. Food Chem., 58, 72457251.

115.Lee S.Y., Kim H., Hwang H.J., Jeong Y.M., Na S.H., Woo J.C., Kim S.G. (2010). Identification of Tyrosyl-DNA phosphodiesterase as a novel DNA damage repair enzyme in Arabidopsis. Plant Physiol., 154, 1460-1469. doi: 10.1104/pp.110.165068.

116.Leonelli L., Pelton J., Schoeffler A., Dahlbeck D., Berger J., Wemmer D.E., Staskawicz B. (2011). Structural elucidation and functional characterization of the Hyaloperonospora arabidopsidis effector protein ATR13. PLoS Pathog., 7:1002428. doi: 10.1371/j ournal.ppat. 1002428.

117.Lewandowska D., ten Have S., Hodge K., Tillemans V., Lamond A.I., Brown J.W. (2013). Plant SILAC: stable-isotope labelling with amino acids of arabidopsis seedlings for quantitative proteomics. PLoS ONE, 8:72207. doi: 10.1371/journal.pone.0072207.

118.Lewsey M.G., Carr J.P. (2009). Effects of DICER-like proteins 2, 3 and 4 on Cucumber mosaic virus and Tobacco mosaic virus infections in salicylic acid-treated plants. Journal of General Virology, 12: 3010-3014.

119.Li J., Lin X., Chen A., Peterson T., Ma K., Bertzky M., Ciais P., Kapos V., Peng C., Poulter B. (2013). Global priority conservation areas in the face of 21st century climate change. PLoS One, 8:e54839. doi: 10.1371/journal.pone.0054839

120.Li W., Zhao Y., Liu C., Yao G., Wu S., Hou C., Zhang M., Wang D. (2012). Callose deposition at plasmodesmata is a critical factor in restricting the cellto-cell movement of Soybean mosaic virus. Plant Cell Rep., 31, 905-916. doi: 10.1007/s00299-011-1211-y

121.Li Z., Zhang Y., Jiang Z., Jin X., Zhang K., Wang X., Han C., Yu J., Li D. (2017). Hijacking of the nucleolar protein fibrillarin by TGB1 is required for cell-to-cell movement of Barley stripe mosaic virus. Mol. Plant Pathol., 19(5), 1222-1237. doi: 10.1111/mpp.12612

122.Liu J.L., Wu Z., Nizami Z., Deryusheva S., Rajendra T.K., Beumer K.J., Gao H., Matera A.G., Carroll D., Gall J.G. (2009). Coilin is essential for Cajal body organization in Drosophila melanogaster. Mol Biol Cell, 20(6), 1661-1670

123.Liu Q., Liu H., Gong Y., Tao Y., Jiang L., Zuo W., Yang Q., Ye J., Lai J., Wu J., et al. (2017). An Atypical Thioredoxin Imparts Early Resistance to Sugarcane Mosaic Virus in Maize. Mol. Plant, 10, 483-497.

124.Lorkovic Z.J. and Barta, A. (2008). Role of Cajal bodies and nucleolus in the maturation of the U1 snRNP in Arabidopsis. PLoS ONE, 3:3989. doi: 10.1371/journal.pone.0003989.

125.Love A.J., Geri C., Laird J., Carr C., Yun B.W., Loake G.J., Tada Y., Sadanandom A.,Milner J.J. (2012). Cauliflower mosaic virus protein P6 inhibits signalingresponses to salicylic acid and regulates innate immunity. PLoS ONE, 7:e47535.

126.Love A.J., Laval V., Geri C., Laird J., Tomos A.D., Hooks M.A., Milner J.J. (2007). Components of Arabidopsis defense- and ethylene-signaling pathways regulate susceptibility to Cauliflower mosaic virus by restricting long-distance movement. Mol Plant Microbe Interact., 20(6), 659-670.

127.Love A.J., Yun B.W., Laval V., Loake G.J., Milner J.J. (2005). Cauliflower mosaic virus,a compatible pathogen of Arabidopsis, engages three distinct defense-signalingpathways and activates rapid systemic generation of reactive oxygen species. Plant Physiology, 139: 935948.

128.Love A.J., Yu C., Petukhova N.V., Kalinina N.O., Chen J., Taliansky M.E. (2017). Cajal bodies and their role in plant stress and disease responses. RNA Biol., 14, 779-790. doi: 10.1080/15476286.2016.1243650.

129.Lozano-Durán R., Rosas-Díaz T., Luna A.P., Bejarano E.R. (2011). Identification of host genes involved in geminivirus infection using a reverse genetics approach. PLoS One, 6(7):e22383.

130.Lu R., Folimonov A., Shintaku, M. (2004). Three distinct suppressors of RNA silencing encoded by a 20-kb viral RNA genome. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 15742-15747.

131.Luo X. and Kraus W.L. (2012). On PAR with PARP: cellular stress signaling through poly(ADP-ribose) and PARP-1. Genes Dev., 26, 417-432. doi: 10.1101/gad.183509.111.

132.Macfarlane S.A. (2010). Tobraviruses-plant pathogens and tools for biotechnology. Mol Plant Pathol, 11(4):577-583. doi: 10.1111/j.1364-3703.2010.00617.x.

133.Machyna M., Heyn P., Neugebauer K.M. (2013). Cajal bodies: where form meets function. Wiley Interdiscip Rev RNA, 4(1):17-34.

134.Maki-Valkama T., Valkonen J.P., Kreuze J.F., Pehu E. (2000) Transgenic resistance to PVY(O) associated with post-transcriptional silencing of P1 transgene is overcome by PVY(N) strains that carry highly homologous P1 sequences and recover transgene expression at infection. Mol Plant Microbe Interact. 4, 366-73

135.Makinen K. (2019). Plant susceptibility genes as a source for potyvirus resistance. Ann. Appl. Biol., 1-8.

136.Manfre A., Glenn M., Nuñez A., Moreau R.A., Dardick C. (2011). Light quantity and photosystem function mediate host susceptibility to Turnip mosaic virus via a salicylic acid-independent mechanism. Mol Plant Microbe Interact, 24(3):315-327. doi: 10.1094/MPMI-08-10-0191.

137.Mann K.S., Johnson K.N., Carroll B.J., Dietzgen R.G. (2016). Cytorhabdovirus P protein suppresses RISC-mediated cleavage and RNA silencing amplification in planta. Virology, 490: 27-40.

138.Manova V. and Gruszka D. (2015). DNA damage and repair in plants-from models to crops. Front. Plant Sci, 6:885. doi: 10.3389/fpls.2015.00885

139.Martínez de Alba A.E., Elvira-Matelot E., Vaucheret H. (2013). Gene silencing in plants: a diversity of pathways. Biochim Biophys Acta., 1829(12):1300-8. doi: 10.1016/j.bbagrm.2013.10.005.

140.Martin-Hernandez A.M., Baulcombe D. (2008). Tobacco rattle virus 16-kilodaltonprotein encodes a suppressor of RNA silencing that allows transient viral entryin meristems. Journal of Virology, 82: 4064-4071.

141.Mauch-Mani B., Mauch F. (2005). The role of abscisic acid in plant-pathogen interactions. Curr Opin Plant Biol., 8(4):409-14.

142.McKeown, P. C., and Shaw, P. J. (2009). Chromatin: linking structure and function in the nucleolus. Chromosoma, 118, 11-23. doi: 10.1007/s00412-008-0184-2

143.Michel V., Julio E., Candresse T., Cotucheau J., Decorps C., Volpatti R., Moury B., Glais L., Jacquot E., de Borne F.D. (2019). A complex eIF4E locus impacts the durability of va resistance to Potato virus Y in tobacco. Mol Plant Pathol., 20(8):1051-1066. doi: 10.1111/mpp.12810.

144.Michelmore R.W., Christopoulou M., Caldwell K.S. (2013). Impacts of resistance gene genetics, function, and evolution on a durable future. Annu Rev Phytopathol., 51, 291-319. doi: 10.1146/annurev-phyto-082712-102334.

145.Miller R.N.G., Alves G.S.C., Sluys M.A.V. (2017). Plant immunity: unravelling the complexity of plant responses to biotic stresses. Annals of Botany, 119: 681-687. doi:10.1093/aob/mcw284.

146.Moon, J. Y. and Park, J. M. (2016). Cross-talk in viral defense signaling in plants. Front. Microbiol, 7:2068. doi: 10.3389/fmicb.2016.02068.

147.Moore J.W., Loake G.J., Spoel S.H. (2011). Transcription dynamics in plant immunity. Plant Cell, 23(8), 2809-2820. doi: 10.1105/tpc.111.087346.

148.Moury B., Simon V. (2011). dN/dS-based methods detect positive selection linked to tradeoffs between different fitness traits in the coat protein of Potato virus Y. Mol Biol Evol, 28(9), 2707-17. doi: 10.1093/molbev/msr105.

149.Moury B., Caromel B., Johansen E., Simon V., Chauvin L., Jacquot E., Kerlan C., Lefebvre V. (2011). The helper component proteinase cistron of potato virus Y induces hypersensitivity and resistance in potato genotypes carrying dominant resistance genes on chromosome IV. Mol. Plant Microbe Interact, 24, 787-797.

150.Moyo L., Ramesh S.V., Kappagantu M., Mitter N., Sathuvalli V., Pappu H.R. (2017). The effects of potato virus Y-derived virus small interfering RNAs of three biologically distinct strains on potato (Solanum tuberosum) transcriptome. Virology Journal, 14: 129.

151.Murano K., Okuwaki M., Hisaoka M., Nagata K. (2008). Transcription regulation of the rRNA gene by a multifunctional nucleolar protein, B23/nucleophosmin, through its histone chaperone activity. Mol. Cell. Biol., 28, 3114-3126. doi: 10.1128/MCB.02078-07

152.Nagy P.D. and Pogany J. (2010). Global genomics and proteomics approaches to identify host factors as targets to induce resistance against Tomato bushy stunt virus. Adv.Virus Res, 76, 123-177. doi: 10.1016/S0065-3527(10)76004-8

153.Nakashita H., Yasuda M., Nitta T., Asami T., Fujioka S., Arai Y., Sekimata K., Takatsuto S., Yamaguchi I., Yoshida S. (2003). Brassinosteroid functions in a broad range of disease resistance in tobacco and rice. Plant J., 33(5):887-98.

154.Niedojadlo J., Kubicka E., Kalich B., Smolinski D.J. (2014). Poly(A) RNAs including coding proteins RNAs occur in plant Cajal bodies. PLoS One, 9(11):e111780.

155.Noctor G., Mhamdi A. (2017). Climate Change, CO2, and Defense: The Metabolic, Redox, and Signaling Perspectives. Trends Plant Sci., 22(10):857-870. doi: 10.1016/j.tplants.2017.07.007.

156.Obr§palska-St§plowska A., Renaut J., Planchon S., Przybylska A., Wieczorek P., Barylski J., Palukaitis P. (2015). Effect of temperature on the pathogenesis, accumulation of viral and satellite RNAs and on plant proteome in peanut stunt virus and satellite RNA-infected plants. Front Plant Sci., 29;6:903. doi: 10.3389/fpls.2015.00903.

157.Oka K., Kobayashi M., Mitsuhara I., Seo S. (2013). Jasmonic acid negatively regulates resistance to Tobacco mosaic virus in tobacco. Plant Cell Physiol., 54(12):1999-2010.

158.Olson M.O. and Dundr M. (2005). The moving parts of the nucleolus. Histochem. Cell Biol, 123, 203-216. doi: 10.1007/s00418-005-0754-9.

159.Jamieson P.A., Shan L., He P. (2018). Plant Cell Surface Molecular Cypher: Receptor-Like Proteins and Their Roles in Immunity and Development. Plant Sci., 274: 242-251.

160.Palukaitis P. (2012). Resistance to viruses of potato and their vectors. Plant Pathol. J., 28, 248-258. doi: 10.1099/vir.0.82477-0

161.Pandey P., Irulappan V., Bagavathiannan M.V., Senthil-Kumar M. (2017). Impact of combined abiotic and biotic stresses on plant growth and avenues for crop improvement by exploiting physio-morphological traits. Front. Plant Sci., 8:537. doi: 10.3389/fpls.2017.00537

162.Park C.J, Kim K.J., Shin R., Park J.M., Shin Y.C., Paek K.H. (2004). Pathogenesis-related protein 10 isolated from hot pepper functions as a ribonuclease in an antiviral pathway. Plant J, 37(2):186-98. doi: 10.1046/j.1365-313x.2003.01951.x.

163.Park S.W., Kaimoyo E., Kumar D., Mosher S., Klessig D.F. (2007). Methyl salicylate is a critical mobile signal for plant systemic acquired resistance. Science, 5;318(5847): 113-6. doi: 10.1126/science.1147113.

164.Patil B.L. and Fauquet C.M. (2015). Light intensity and temperature affect systemic spread of silencing signal in transient agroinfiltration studies. Mol Plant Pathol, 16(5), 484-494. doi: 10.1111/mpp.12205.

165.Paudel D.B. and Sanfa9on H. (2018). Exploring the Diversity of Mechanisms Associated With Plant Tolerance to Virus Infection. Front. Plant Sci., 2;9:1575. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01575.

166.Petre B., Saunders D.G., Sklenar J., Lorrain C., Win J., Duplessis S., Kamoun S. (2015). Candidate effector proteins of the rust pathogen melampsora laricipopulina target diverse plant cell compartments. Mol. Plant Microbe Interact, 28, 689-700. doi: 10.1094/MPMI-01-15-0003-R

167.Piroux N., Saunders K., Page A., Stanley J. (2007). Geminivirus pathogenicity protein C4 interacts with Arabidopsis thaliana shaggy-related protein kinase AtSKeta, a component of the brassinosteroid signalling pathway. Virology, 5; 362(2), 428-440.

168.Pontes O., Vitins A., Ream T.S., Hong E., Pikaard C.S., Costa-Nunes P. (2013). Intersection of small RNA pathways in Arabidopsis thaliana sub-nuclear domains. PLoS ONE, 8:65652. doi: 10.1371/journal.pone.0065652.

169.Pontvianne F., Abou-Ellail M., Douet J., Comella P., Matia I., Chandrasekhara C.,Debures A., Blevins T., Cooke R., Medina F.J. et al. (2010). Nucleolin is required for DNA methylation state and the expression of rRNA gene variants in Arabidopsis thaliana. PLoS Genet., 6:1001225. doi: 10.1371/journal.pgen.1001225.

170.Pontvianne F., Carpentier M.C., Durut N., Pavlistova V., Jaske K., Schorova S., Parrinello H., Rohmer M., Pikaard C.S., Fojtova M. et al. (2016). Identification of nucleolus-associated chromatin domains reveals a role for the nucleolus in 3D organization of the A. thaliana genome. Cell Rep. 16, 1574-1587. doi: 10.1016/j.celrep.2016.07.016

171. Pontvianne F., Matia I., Douet J., Tourmente S., Medina F.J., Echeverria, M., Vasquez J.S. (2007). Characterization of AtNUC-L1 reveals a central role of nucleolin in nucleolus organization and silencing of AtNUC-L2 gene in Arabidopsis. Mol. Biol. Cell., 18, 369-379. doi: 10.1091/mbc.E06-08-0751

172.Prasch C.M. and Sonnewald U. (2013). Simultaneous application of heat, drought, and virus to Arabidopsis plants reveals significant shifts in signaling networks. Plant Physiol., 162(4):1849-66. doi: 10.1104/pp.113.221044.

173.Qu F., Ye X., Morris T.J. (2008). Arabidopsis DRB4, AGO1, AGO7, and RDR6 participate in a DCL4-initiated antiviralRNA silencing pathway negatively regulated by DCL1. Proceedings of the Nationtal Academy of Sciences, USA, 105: 14732-14737.

174.Quenouille J., Vassilakos N., Moury B. (2013). Potato virus Y: a major crop pathogen that has provided major insights into the evolution ofviral pathogenicity. Molecular Plant Pathology, 14, 439-452. doi.org/10.1111/mpp.12024.

175.Raja P., Jackel J.N., Li S., Heard I.M., Bisaro D M. (2014). Arabidopsis doublestranded RNA binding protein DRB3 participates in methylation-mediated defense against geminiviruses. Journal of Virology, 88, 2611-2622.

176.Rajamaki M.L. and Valkonen J.P. (2009). Control of nuclear and nucleolar localization of nuclear inclusion protein a of picorna-like Potato virus A in Nicotiana species. Plant Cell, 21, 2485-2502. doi: 10.1105/tpc.108.064147

177.Ratcliff F.G., MacFarlane S.A., Baulcombe DC. (1999). Gene silencing without DNA:RNA-mediated cross-protection between viruses. Plant Cell, 11, 1207-1215.

178.Renák D., Gibalová A., Solcová K., Honys D. (2014). A new link between stress response and nucleolar function during pollen development in Arabidopsis mediated by AtREN1 protein. Plant Cell Environ., 37, 670-683. doi: 10.1111/pce.12186.

179.Rizhsky L., Liang H., Shuman J., Shulaev V., Davletova S., Mittler R. (2004). When defense pathways collide. The response of Arabidopsis to a combination of drought and heat stress. Plant Physiol, 134, 1683-1696. doi: 10.1104/pp.103.033431.

180.Robinson D.J. (2004). Identification and nucleotide sequence of a Tobacco rattle virus RNA-1 variant that causes spraing disease in potato cv.Bintje. J. Phytopathol., 152, 286-290.

181.Rodriguez-Negrete E., Lozano-Duran R., Piedra-Aguilera A., Cruzado L., Bejarano E.R., Castillo A.G. (2013). Geminivirus Rep protein interferes with the plant DNA methylation machinery and suppresses transcriptional gene silencing. New Phytologyst, 199, 464-475.

182.Rohrig S., Schropfer S., Knoll A., Puchta H. (2016). The RTR complex partner RMI2 and the DNA Helicase RTEL1 are both independently involved in preserving the stability of 45S rDNA repeats in Arabidopsis thaliana. PLoS Genet, 12:e1006394. doi: 10.1371/journal.pgen.1006394.

183.Ruiz-Ferrer V., Voinnet O. (2009). Roles of plant small RNAs in biotic stress responses. Annual Review of Plant Biology, 60: 485-510.

184.Sanfa9on H. (2015). Plant Translation Factors and Virus Resistance. Viruses, 24, 7(7), 3392419. doi: 10.3390/v7072778.

185.Santala J., Valkonen J.P.T. (2018) Sensitivity of Small RNA-Based Detection of Plant Viruses. Front Microbiol. May 14, 9, 939.

186.Sato S., Yano H., Makimoto Y., Kaneta T., Sato Y. (2005). Nucleolonema as a fundamental substructure of the nucleolus. J. Plant Res., 118, 71-81. doi: 10.1007/s10265-005-0204-8

187.Scholthof K B., Adkins S., Czosnek H., Palukaitis P., Jacquot E., Hohn T., Hohn B., Saunders K., Candresse T., Ahlquist P. et al. (2011). Top 10 plant viruses in molecular plant pathology. Mol Plant Pathol., 12(9), 938-54. doi: 10.1111/j.1364-3703.2011.00752.x.

188.Schulz P., Jansseune K., Degenkolbe T., Méret M., Claeys H., Skirycz A., Teige M., Willmitzer L., Hannah M.A. (2014). Poly(ADP-ribose)polymerase activity controls plant growth by promoting leaf cell number. PLoS ONE, 9:90322. doi: 10.1371/journal.pone.0090322.

189.Semashko M.A., Rakitina D.V., González I., Canto T., Kalinina N.O., Taliansky M.E. (2012). Movement protein of hordeivirus interacts in vitro and in vivo with coilin, a major structural protein of Cajal bodies. Doklady Biochemistry and Biophysics, 442, 57-60. 190.Semashko M.A., González I., Shaw J., Leonova O.G., Popenko V.I., Taliansky M.E., Canto T., Kalinina N.O. (2012). The extreme N-terminal domain of a hordeivirus TGB1 movement protein mediates its localization to the nucleolus and interaction with fibrillarin. Biochimie, 94, 1180-1188. doi: 10.1016/j.biochi.2012. 02.005 191.Seo J.S., Diloknawarit P., Park B.S., Chua N.H. (2018). ELF18 - INDUCED LONG NONCODING RNA 1 evicts fibrillarin from mediator subunit to enhance PATHOGENESIS - RELATED GENE 1 (PR1) expression. New Phytologyst, 221, 20672079. doi.org/10.1111/nph.15530 192.Shaw J., Love A.J., Makarova S.S., Kalinina N.O., Harrison B.D., Taliansky M.E. (2014). Coilin, the signature protein of Cajal bodies, differentially modulates the interactions of plants with viruses in widely different taxa. Nucleus, 5(1), 85-94. 193.Shaw P.J. and Brown J.W. (2004). Plant nuclear bodies. Curr. Opin. Plant Biol., 7, 614-620.

doi: 10.1016/j .pbi.2004.09.011 194.ShawP. and Brown J. (2012). Nucleoli: composition, function, and dynamics. Plant Physiol.,

158, 44-51. doi: 10.1104/pp.111.188052. 195.Singh DP., Moore C.A., Gilliland A., Carr J.P. (2004). Activation of multiple

antiviraldefence mechanisms by salicylic acid. Molecular Plant Pathology, 5:57-63. 196.Singh R.P., Valkonen J.P.T., Gray S.M., Boonham N., Jones R.A.C., Kerlan C., Schubert J. (2008). Discussion paper: The naming of Potato virus Y strains infecting potato. Arch. Virol., 153(1),1-13. DOI 10.1007/s00705-007-1059-1. 197.Skopelitis D.S., Paranychianakis N.V., Paschalidis K.A., Pliakonis E.D., Delis I.D., Yakoumakis D.I., Kouvarakis A., Papadakis A.K., Stephanou E.G., Roubelakis-Angelakis K.A. (2006). Abiotic stress generates ROS that signal expression of anionic glutamate dehydrogenases to form glutamate for proline synthesis in tobacco and grapevine. Plant Cell, 18(10), 2767-81; PMID:17041150; https://doi.org/10.1105/tpc.105.038323 198.Smyda P., Jakuczun H., D^bski K., Sliwka J., Thieme R., Nachtigall M., Wasilewicz-Flis I. , Zimnoch-Guzowska E. (2013). Development of somatic hybrids Solanum x michoacanum Bitter. (Rydb.) (+) S. tuberosum L. and autofused 4x S. x michoacanum plants as potential sources of late blight resistance for potato breeding. Plant Cell Rep., 32(8), 1231-1241. doi: 10.1007/s00299-013-1422-5. 199.Soitamo A.J., Jada B., Lehto K. (2012). Expression of geminiviral AC2 RNA silencing suppressor changes sugar and jasmonate responsive gene expression in transgenic tobacco plants. BMC Plant Biol, 7, 12:204.

200.Stam R., Howden A.J., Delgado-Cerezo M., Amaro T.M., Motion G.B., Pham J., Huitema E. (2013). Characterization of cell death inducing Phytophthora capsici CRN effectors suggests diverse activities in the host nucleus. Front. Plant Sci., 4:387. doi: 10.3389/fpls.2013.00387

201.Stepinski D. (2009). Immunodetection of nucleolar proteins and ultrastructure of nucleoli of soybean root meristematic cells treated with chilling stress and after recovery. Protoplasma, 235, 77-89. doi: 10.1007/s00709-009-0 033-z

202.Stepinski D. (2012). Immunofluorescent localization of ubiquitin and proteasomes in nucleolar vacuoles of soybean root meristematic cells. Eur. J. Histochem., 56,13. doi: 10.4081/ejh.2012.e13

203.Stepinski D. (2014). Functional ultrastructure of the plant nucleolus. Protoplasma, 251, 1285-1306. doi: 10.1007/s00709-014-0648-6

204.Szajko K., Strzelczyk-Zyta D., Marczewski W. (2014) Ny-1 and Ny-2 genes conferring hypersensitive response to potato virus Y (PVY) in cultivated potatoes: mapping and marker-assisted selection validation for PVY resistance in potato breeding. Mol. Breed, 34, 267-271.

205.Szajko K., Yin Z.,Marczewski W. (2019). Accumulation of miRNA and mRNA Targets in Potato Leaves Displaying Temperature-Dependent Responses to Potato Virus Y. Potato Res., 62, 379-392.

206.Szittya G., Silhavy D., Molnár A., Havelda Z., Lovas A., Lakatos L., Bánfalvi Z., Burgyán J., Takakura Y., Udagawa H., et al. (2018). Mutation of a Nicotiana tabacum L. eukaryotic translation-initiation factor gene reduces susceptibility to a resistance-breaking strain of Potato virus Y. Mol. Plant Pathol., 19, 2124-2133.

207.Taliansky M.E., Brown J.W., Rajamaki M.L., Valkonen J.P., Kalinina N.O. (2010). Involvement of the plant nucleolus in virus and viroid infections: parallels with animal pathosystems. Adv. Virus Res, 77, 119-158. doi: 10.1016/B978-0-12-385034-8.00005-3

208.Tavert-Roudet G., Abdul-Razzak A., Doublet B., Walter J., Delaunay T., German-Retana S., Michon T., Le Gall O., Candresse T. (2012). The C terminus of lettuce mosaic potyvirus cylindrical inclusion helicase interacts with the viral VPg and with lettuce translation eukaryotic initiation factor 4E. J Gen Virol, 93, 184-193. doi: 10.1099/vir.0.035881-0.

209.Terzi L.C., Simpson G.G. (2009). Arabidopsis RNA immunoprecipitation. Plant J., 59(1),163-168. doi: 10.1111/j.1365-313X.2009.03859.x.

210.Tian R.H., Zhang G.Y., Yan C.H., Dai Y.R. (2000). Involvement of poly(ADP-ribose) polymerase and activation of caspase-3-like protease in heat shock-induced apoptosis in tobacco suspension cells. FEBSLett, 474, 11-15. doi: 10.1016/S0014-5793(00)01561-1

211.Tian Y.P. and Valkonen J.P.T. (2013). Genetic determinants of Potato virus Y required to overcome or trigger hypersensitive resistance to PVY strain group O controlled by the gene Ny in potato. Mol. Plant Microbe Interact., 26, 297-305.

212.Tian nd Valkonen J.P.T. (2015). Recombination of strain O segments to HCpro-encoding sequence of strain N of Potato virus Y modulates necrosis induced in tobacco and in potatoes carrying resistance genes Ny or Nc. Mol. Plant Pathol., 16(7), 735-747.

213.Torrance L., Cowan G.H., McLean K., MacFarlane S., Al-Abedy A.N., Armstrong M., Lim T.Y., Hein I., Bryan G.J. (2020). Natural resistance to Potato virus Y in Solanum tuberosum Group Phureja. Theor. Appl. Genet., 133(3), 967-980.

214.Tuttle JR., Idris A.M., Brown J.K., Haigler C.H., Robertson D. (2008). Geminivirus-mediated gene silencing from Cotton leaf crumple virus is enhanced by low temperature in cotton. Plant Physiol., 148(1), 41-50. doi: 10.1104/pp.108.123869.

215.Nicaise V. (2014). Crop immunity against viruses: outcomes and future challenges. Front Plant Sci., 5:660.

216.Valkonen J. (2015). Virus-host interactions and breeding for resistance in potato. Breeding Sci, 65(1), 69-76. DOI 10.1270/jsbbs.65.69

217.Varrelmann M., Maiss E., Pilot R., Palkovics L. (2007). Use of pentapeptide-insertion scanning mutagenesis for functional mapping of the plum pox virus helper component proteinase suppressor of gene silencing. J Gen Virol., 88, 1005-1015. doi: 10.1099/vir.0.82200-0.

218.Vidal S., Cabrera H., Andersson R.A., Fredriksson A., Valkonen J.P.T. (2002). Potato gene Y-1 is an N gene homolog that confers cell death upon infection with Potato virus Y. Mol. Plant Microbe Interact., 15, 717-727.

219.Wang H., Buckley K.J., Yang X., Buchmann R.C., Bisaro D M. (2005). Adenosine kinase inhibition and suppression of RNA silencing by geminivirus AL2 and L2 proteins. Journal of Virology, 79, 7410-7418.

220.Wang H., Hao L.,Shung C.Y., Sunter G.,Bisaro DM. (2003). Adenosine kinase is inactivated by geminivirus AL2 and L2 proteins. The Plant Cell, 15, 3020-3032.

221.Wang X.B., Wu Q., Ito T.,Cillo F., Li W.X., Chen X., Yu J.L., Ding S.W. (2010). RNAi-mediated viral immunity requires amplification of virus-derived siRNAs in Arabidopsis thaliana. Proceedings of the Nationtal Academy of Sciences, USA, 107, 484-489.

222.Wei T., Wang A. (2008). Biogenesis of cytoplasmic membranous vesicles for plant potyvirus replication occurs at endoplasmic reticulum exit sites in a COPI- and COPII-dependent manner. J Virol., 82(24), 12252-12264. doi: 10.1128/JVI.01329-08.

223.Wei T., Zhang C., Hong J., Xiong R., Kasschau K.D., Zhou X., Carrington J.C., Wang A. (2010). Formation of complexes at plasmodesmata for potyvirus intercellular movement is

mediated by the viral protein P3N-PIPO. PLoS Pathog, 24;6(6):e1000962. doi: 10.1371/journal.ppat.1000962.

224.Weis B.L., Kovacevic J., Missbach S., Schleiff E. (2015). Plantspecific features of ribosome biogenesis. Trends Plant Sci., 20, 729-740. doi: 10.1016/j.tplants.2015.07.003

225.Whitham S.A., Quan S., Chang H.S., Cooper B., Estes B., Zhu T., Wang X., Hou Y.M.

(2003). Diverse RNA viruses elicit the expression of common sets of genes in susceptible Arabidopsis thaliana plants. Plant J., 33(2), 271-83. doi: 10.1046/j.1365-313x.2003.01625.x.

226.Wieczorek P. and Obrepalska-Steplowska A. (2015). Suppress to survive-implication of plant viruses in PTGS. PlantMol. Biol. Rep., 33, 335-346.

227.Wulff B.B., Kruijt M., Collins P.L., Thomas C.M., Ludwig A.A., De Wit P.J., Jones J.D.

(2004). Gene shuffling-generated and natural variants of the tomatoresistance gene Cf-9 exhibit different auto-necrosis-inducing activities in Nicotiana species. The Plant Journal, 6, 942-956.

228.Wu Y. and Zhou J.M. (2013). Receptor-like kinases in plant innate immunity. J. Integrative Plant Biology, 55, 12, 1271-1286.

229.Yamaguchi Y., Huffaker A., Bryan A.C., Tax F.E., Ryan C.A. (2010). PEPR2 is a second receptor for the Pep1 and Pep2 peptides and contributes to defense responses in Arabidopsis. The Plant Cell, 22, 508-522.

230.Yambao M.L., Yagihashi H., Sekiguchi H., Sekiguchi T., Sasaki T., Sato M., Atsumi G., Tacahashi Y., Nakahara K.S., Uyeda I. (2008). Point mutations in helper component protease of clover yellow vein virus are associated with the attenuation of RNA-silencing suppression activity and symptom expression in broad bean. Arch Virol., 153(1), 105-15. doi: 10.1007/s00705-007-1073-3.

231.Yang J.Y., Iwasaki M., Machida C., Machida Y., Zhou X., Chua N.H. (2008). betaC1, the pathogenicity factor of TYLCCNV, interacts with AS1 to alter leaf development and suppress selective jasmonic acid responses. Genes Dev., 15, 22(18), 2564-2577.

232.Yang S.J., Carter S.A., Cole A.B., Cheng N.H., Nelson R.S. (2004). A natural variant of a host RNA-dependent RNA polymerase is associated with increased susceptibility to viruses by Nicotiana benthamiana. Proceedings of the NationalAcademy of Sciences, USA, 16, 6297-6302.

233.Yang X., Xie Y., Raja P., Li S., Wolf J.N., Shen Q., Bisaro D.M., Zhou X. (2011). Suppression of methylation-mediated transcriptional gene silencing by betaC1-SAHH protein interaction during geminivirus-betasatellite infection. PLoS Pathogens, 7: e1002329.

234.Ye L., Fu X., Ge F. (2012). Enhanced sensitivity to higher ozone in a pathogen-resistant tobacco cultivar. JExpBot., 63(3), 1341-1347. doi: 10.1093/jxb/err361.

235.Yoshiyama K.O. (2016). SOG1: a master regulator of the DNA damage response in plants. Genes Genet. Syst., 90, 209-216. doi: 10.1266/ggs.15- 00011

236.Yoshiyama K.O., Kimura S., Maki H., Britt A.B., Umeda M. (2014). The role of SOG1, a plant-specific transcriptional regulator, in the DNA damage response. Plant Signal. Behav., 9:e28889. doi: 10.4161/psb. 28889

237.Zhang C., Wu Z., Li Y., Wu J. (2015). Biogenesis, function, and applications of virus-derived small RNAs in plants. Frontiers in Microbiology, 6: 1237.

238.Zhang X., Zhang X., Singh J., Li D., Qu F. (2012). Temperature-dependent survival of turnip crinkle virus-infected Arabidopsis plants relies on an RNA silencing-based defense that requires dcl2,AGO2,and HEN1. Journal of Virology, 86, 6847-6854.

239.Zhao P., Wang D., Wang R., Kong N., Zhang C., Yang C., Wu W., Ma H., Chen Q. (2018). Genome-wide analysis of the potato Hsp20 gene family: identification, genomic organization and expression profiles in response to heat stress. BMC Genomics, 19, 61. doi: 10.1186/s12864-018-4443-1

240.Zheng L., Du Z., Lin C., Mao Q., Wu K., Wu J., Wei T., Wu Z., Xie L. (2015). Rice stripe tenuivirus p2 may recruit or manipulate nucleolar functions through an interaction with fibrillarin to promote virus systemic movement. Mol. Plant Pathol, 16, 921-930. doi: 10.1111/mpp.12220

241.Zhu X., Caplan J., Mamillapalli P., Czymmek K., Dinesh-Kumar S.P. (2010). Function of endoplasmic reticulum calcium ATPase in innate immunity-mediated programmed cell death. EMBOJ., 3, 29(5), 1007-1018. doi: 10.1038/emboj.2009.402.

242.Zorzatto C., MacHado J.P.B., Lopes K.V.G., Nascimento K.J.T., Pereira W.A., Brustolini O.J.B., Reis P.A.B., Calil I.P., Deguchi M., Sachetto-Martins G., et al. (2015). NIK1-mediated translation suppression functions as a plant antiviral immunity mechanism. Nature, 520, 679-682.