Электрогенный перенос электрона на донорном участке пигмент-белкового комплекса фотосистемы 2 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.02, кандидат биологических наук Курашов, Василий Николаевич

• Курашов, Василий Николаевич
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Курашов, Василий Николаевич

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.!.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Химические реакции фотосинтеза.

1.2. Принципы организации хлоропластов и тилакоидных мембран.

1.3. Структурные особенности ФС 2.

1.3.1. Рентгеноструктурный анализ.

1.3.2. Марганцевый кластер и сайт связывания иона хлора и кальция.

1.3.3. Внутриклеточная сборка МщСа- кластера.

1.4. Сборка Mn4CajClx~K!iacmepa in vitro (фотоактивация).

1.4.1. Комплексы ФС 2, лишённые Мп.

1.4.2. Неорганические кофакторы.

1.4.3. Роль белковых субъединиц в процессе сборки Мп4Са-кластера.

1.5. Функциональные аспекты ФС 2.

1.5.1. Разделение зарядов между Рб8о и Qa.

1.5.2. Выделение молекулярного кислорода: каталитический сайт, кинетика и механизм КВК.

1.5.3. Восстановление Рб80+ путем переноса электрона от Yz.

1.5.4. Реакции переноса электронов в препаратах, лишенных Мп4Са-кластера.

1.5.5. Генерация мембранного потенциала в комплексах ФС 2.

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

2.1. Препаративные методы.

2.1.1. Используемы реактивы.

2.1.2. Выделение мембранных фрагментов, обогащенных ФС 2 (BBY-частиц).

2.1.3. Выделение ядерных комплексов ФС 2 с активным КВК.

2.1.4. Удаление марганцевого кластера.

2.1.5. Фотоактивация.

2.1.6. Блокирование высокоаффинного Мп-связывающего участка.

2.1.7. Электрофорез.

2.1.8. Приготовление протеолипосом, содержащих ядерные комплексы ФС 2.

2.2. Аналитические методы.

2.2.1. Оптические измерения.

2.2.2. Флуориметрические измерения.

2.2.3. Полярографический метод измерения кислорода.

2.2.4. Прямой электрометрический метод регистрации А^.

2.2.5. Кинетический анализ сигналов.

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ.

3.1. Транспорт электрона на донорном участке комплексов ФС 2, лишённых марганцевого кластера и его реконструкция в препаратах, лишённых марганцевогокластера.

3.1.1. Флуориметрические измерения.

3.1.2. Электрометрические измерения.

3.2. Исследование низкоаффинного сайта окисления марганца.

3.3. Влияние экзогенных доноров электронов на кинетику генерации А Ч*

3.4. Влияние синтетических марганец-содерэкащих комплексов на кинетику генерации А Ч*.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Электрогенный перенос электрона на донорном участке пигмент-белкового комплекса фотосистемы 2»

Актуальность темы. Фотосинтез - процесс, с помощью которого фототрофные организмы преобразуют энергию излучения Солнца в энергию химически стабильных органических соединений. В результате фотосинтеза ежегодно происходит выделение 150-200 млрд. тонн молекулярного кислорода в атмосферу Земли и образуется около 200 млрд. тонн первичной биомассы (Barber 2007).

Первичные процессы фотосинтеза в цианобактериях, водорослях и высших растениях осуществляются в тилакоидных мембранах, где локализованы трансмембранные белковые комплексы фотосистемы 2 (ФС 2), цитохрома b^f и фотосистемы 1. Светозависимое окисление воды и выделение молекулярного кислорода катализируется комплексом ФС 2, представляющим собой НгО-пластохинон-оксидоредуктазу, механизм функционирования которой до сих пор является предметом интенсивных исследований. Сложность исследования функционирования этого фермента обусловлена его лабильностью, а также тем, что суммарный процесс включает ряд сопряженных реакций: светоиндуцированное разделение зарядов между первичным донором электронов Р68о и первичным хинонным акцептором QA, последующее одноэлектронное восстановление Рб8о+ редокс-активным аминокислотным остатком Yz (тирозин 161 D1 -полипептида реакционного центра), двухэлектронное восстановление вторичного хинонного акцептора QB и четырехэлектронное окисление молекулы воды.

Одной из наиболее актуальных проблем в изучении функционирования ФС 2 является выяснение механизма переноса зарядов на донорном участке фермента, содержащем кластер Мп4Са, его лигандное окружение и близлежащий тирозин Yz. Перспективным подходом в этих исследованиях является изучение механизма генерации трансмембранной разности электрических потенциалов (ДЧ^) комплексами ФС 2 в условиях однократного срабатывания фермента, что существенно облегчает интерпретацию наблюдаемых явлений по сравнению со стационарными процессами.

Цель и задачи исследования. Целью работы являлось исследование механизмов переноса электрона на донорном участке пигмент-белкового комплекса ФС 2 с помощью флуориметрических и прямого электрометрического методов.

В работе были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать особенности реакции переноса электронов в ядерных комплексах ФС 2, лишенных марганцевого кластера [ФС 2 (-Мп)] и сопоставить полученные данные с результатами для нативных комплексов ФС 2.

2. Исследовать механизм реакции переноса электрона между реконструированным марганцем и радикалом тирозина Уу' в комплексах ФС 2 (-Мп).

3. Изучить реакцию переноса электрона от марганца к тирозину в препаратах ФС 2 (-Мп) с блокированным железом высокоаффинным сайтом связывания марганца.

4. Исследовать влияние различных экзогенных доноров электронов и синтетических марганец-содержащих комплексов на кинетику генерации мембранного потенциала.

5. Описать механизм восстановления тирозина У2" от искусственных доноров электронов.

Научная новизна работы.

В условиях реконструкции транспорта электрона в присутствии экзогенного Мп в препаратах ФС 2 (-Мп) было продемонстрировано наличие дополнительной электрогенной фазы, обусловленной восстановлением редокс-активного тирозина Ух' от Мп. Было выявлено два участка окисления марганца и показано, что перенос электрона через низкоаффинный сайт не сопряжен с образованием мембранного потенциала. Обнаружено, что электрогенный характер восстановления тирозина Yz не является специфичным для марганца, а имеет место и в случае искусственных доноров электронов (дифенилкарбазид, синтетический трехъядерный марганцевый комплекс). При этом наблюдаемая значительная по амплитуде дополнительная электрогенная стадия свидетельствует о достаточно низкой диэлектрической проницаемости на участке белка между и границей белок-вода. Предложена модель, согласно которой низкомолекулярный донор электронов гидроксиламин может диффундировать через каналы на донорной стороне белка к марганец-связывающему сайту с последующим восстановлением Уг'.

Практическая значимость исследования. Полученные результаты существенно расширяют и углубляют современный уровень знаний о механизмах функционирования пигмент-белкового комплекса ФС 2 и важны для понимания процессов переноса зарядов на донорной стороне ФС 2. Результаты могут быть использованы в биотехнологии для создания эффективных искусственных систем, преобразующих и запасающих солнечную энергию; в устройствах, осуществляющих фотолиз воды с образованием водорода и кислорода.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Курашов, Василий Николаевич

выводы

1) Методами регистрации флуоресценции продемонстрирована возможность реконструкции переноса электрона на донорном участке ядерных комплексов ФС 2 из шпината, лишённых Мп4Са кластера [ФС 2 (-Мп)]. На протеолипосомах, содержащих ФС 2 (—Мп), с помощью прямого электрометрического метода показана дополнительная генерация мембранного потенциала (А^Р), обусловленная переносом электрона от марганца к редокс-активному аминокислотному остатку тирозину У2" в ответ на вспышки лазера. Сходство относительной амплитуды этой электрогенной фазы (~5% от У2"0л , т ~50 мкс) с величиной электрогенеза, обусловленного восстановлением У2" марганцевым кластером в препаратах ФС 2 с активным комплексом окисления воды, позволило заключить, что диэлектрическая проницаемость на участке между сайтом связывания Мп и У2 в препаратах ФС 2 (—Мп) остается такой же, как и в нативных ядерных комплексах.

2) С помощью регистрации переменной флуоресценции на ядерных комплексах ФС 2 продемонстрировано наличие двух сайтов окисления экзогенного марганца. С помощью прямого электрометрического метода показано, что в отличие от электрогенной реакции переноса электрона от марганца к тирозину У2* через высокоаффинный сайт, реакция переноса электрона от марганца к У2" через низкоаффинный сайт не сопряжена с генерацией АТ. Одной из возможных причин может быть различное расположение сайтов окисления марганца относительно У2.

3) Показано, что окисление искусственного донора электрона дифенилкарбазида (ДФК) радикалом тирозина У2* сопряжено с образованием Д*-Р (~17% от фазы У/'Од-, т ~3 мс). Это обусловлено векторным внутрибелковым переносом электрона от сайта связывания ДФК на границе белок-вода к У2\

4) Замедление спада фотоэлектрического ответа в присутствии гидроксиламина (ЫНгОН) по сравнению с контролем свидетельствует об эффективном переносе электрона между МН2С)Н и реакционным центром ФС 2. При этом перенос электрона от МН2ОН к тирозину У2" либо может быть электронейтральным, либо вносить незначительный по сравнению с гидрофобными донорами (ДФК, ТМФД) вклад в наблюдаемый электрогенез. Предложена гипотеза, в соответствии с которой 1чГН2ОН способен диффундировать через один из каналов диаметром 2,0-3,0 А, видимых в структуре ФС 2 и ведущих от границы белка к сайту связывания Мп4Са, с последующим донированием электрона на У2\

5) В присутствии синтетического трехъядерного марганцевого комплекса-1 выявлена дополнительная генерация Д^, обусловленная переносом электрона на донорном участке ФС 2 (-Мл). Наблюдаемая двухфазная кинетика нарастания обусловлена: 1) восстановлением тирозина У2' от Мп (А1 ~5% от У2'С>а~, ~50 мкс), встраивающегося в высокоаффинный Мп-связывающий сайт после освобождения от триподных лигандов, и 2) векторным переносом электрона от марганцевого комплекса на поверхности белка к окисленному атому марганца в Мп-связывающем сайте (А2 ~25%, т2 ~160 мс).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Целью диссертационной работы явилось изучение механизмов переноса электрона на донорном участке ФС 2 с помощью методов регистрации переменной флуоресценции, кинетики индукции флуоресценции и трансмембранной разности электрических потенциалов (А^Р). Использованный прямой электрометрический метод позволяет проводить измерения кинетики генерации фотопотенциала с разрешением 100 нс в режиме однократного срабатывания фермента, что существенно облегчает интерпретацию наблюдаемых явлений.

Работа была проведена на изолированных ядерных комплексах ФС 2 из шпината, выделенных в присутствии глицинбетаина и содержащих весь набор функциональных кофакторов, включая вторичный хинонный акцептор СЫ. Эти образцы представляют собой минимальную функциональную единицу, способную катализировать окисление воды. Локализация комплекса окисления воды вблизи наружной поверхности протеолипосомальной мембраны позволяет изучать взаимодействие между экзогенными донорами электронов и РЦ ФС 2.

В первом разделе экспериментальной части работы представлены результаты исследования переноса электрона на донорном участке ФС 2 с активным комплексом окисления воды и ФС 2, лишенной марганцевого кластера. Была показана возможность реконструкции электрогенной реакции транспорта электрона между марганцем и редокс-активным тирозином в образцах ФС 2 (-Мп).

Во втором разделе экспериментальной части были исследованы препараты ФС 2 с блокированным высокоаффинным Мп-связывающим сайтом (—Мп+Ре). Были выявлены два сайта окисления Мп. Отсутствие дополнительного электрогенеза в кинетике генерации Д*Р в препаратах ФС 2 (-Мп+Ре) указывает на электронейтральную природу реакции переноса электрона от Мп, связанного в низкоаффинном сайте, к Ух в Б1-субъединице.

Дальнейшие два раздела работы были посвящены исследованию влияния различных экзогенных доноров электронов, таких как дифенилкарбазид и гидроксиламин, а также двух синтетических трехъядерных марганцевых комплексов (173-1 и 173-2) на кинетику генерации фотопотенциала в препаратах ФС 2 (-Мп). Было продемонстрировано наличие дополнительной генерации мембранного потенциала в присутствии ДФК и комплекса 173-1, обусловленной векторным переносом электрона внутри комплекса РЦ. Электронейтральная или небольшая по амплитуде (—5% от быстрой фазы) электрогенная реакция переноса электрона между ТчПНгОН и РЦ ФС 2, вероятно, обусловлена восстановлением У/' от ЫН2ОН, диффундировавшего через каналы большого диаметра на донорном участке ФС 2 к сайту связывания Мп4Са кластера.

Полученные данные важны для понимания молекулярных механизмов электрогенеза, связанного с переносом зарядов на донорном участке ФС 2.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Курашов, Василий Николаевич, 2010 год

1. Barber J. Biological solar energy I I Philos Transact A Math Phys Eng Sci. -2007.-V. 365-P. 1007-23.

2. Takahashi T., Inoue-Kashino N., Ozawa S., Takahashi Y., Kashino Y., Satoh K. Photosystem II complex in vivo is a monomer // J Biol Chem. — 2009. V. 284, -P. 15598-606.

3. Watanabe M., Iwai M., Narikawa R., Ikeuchi M. Is the photosystem II complex a monomer or a dimer? // Plant Cell Physiol. 2009. - V. 50, - P. 1674-80.

4. Zouni A., Witt H.T., Kern J., Fromme P., Krauss N., Saenger W., Orth P. Crystal structure of photosystem II from Synechococcus elongatus at 3. 8 A resolution // Nature. 2001. - V. 409, - P. 739-43.

5. Kern J., Loll B., Zouni A., Saenger W., Irrgang K.D., Biesiadka J. Cyanobacterial photosystem II at 3.2 A resolution the plastoquinone binding pockets // Photosynth Res. - 2005. - V. 84, - P. 153-9

6. Kamiya N., Shen J.R. Crystal structure of oxygen-evolving photosystem II from Thermosynechococcus vulcanus at 3.7-A resolution // Proc Natl Acad Sci USA. 2003. - V. 100,-P. 98-103.

7. Murray J.W., Maghlaoui K, Barber J. The structure of allophycocyanin from Thermosynechococcus elongatus at 3.5 A resolution II Acta Crystallogr Sect F Struct Biol Cryst Commun. 2007. - V. 63, - P. 998-1002.

8. Loll В., Kern J., Saenger W., Zouni A., Biesiadka J. Towards complete cofactor arrangement in the 3.0Â resolution structure of photosystem II // Nature 2005. -V. 438,-P. 1040-1044.

9. Guskov A., Kern J., Gabdulkhakov A., Broser M., Zouni A. and Saenger W. Photosystem Cyanobacterial photosystem II at 2.9-Â resolution and the role of quinones, lipids, channels and chloride // Nat Struct Mol Biol. 2009. - V. 16, -P. 334-42.

10. Nelson N., Yocum C.F. Structure and functions of photosystems I and II // Annual Review of Plant Biology. 2006. - V. 57, - P. 521-565.

11. Sakurai I., Shen J.R., Leng J., Ohashi S., Kobayashi M., Wada H. Lipids in oxygen-evolving photosystem II complexes of cyanobacteria and higher plants // J. Biochem. 2006. - V. 140, - P. 201-209.

12. Krasnovsky A.A. Jr. Singlet molecular oxygen in photobiochemical systems: IR phosphorescence studies // Membr. Cell. Biol- 1998. -V. 12, P. 665-690.

13. Telfer A., What is b-carotene doing in the photosystem II reaction centre? // Phil. Trans. R. Soc. Lond. В 2002. - V. 357, - P. 1431-1440.

14. Kwa S.L.S., Newell W.R., van Grondelle R. & J.P. Dekker. The reaction center of Photsystem II studied with polarized fluorescence spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta- 1992. -V. 1099,-P. 193-202.

15. Krivanek R., Kern J., Zouni A., Dau H. & Haumann, M. Spare quinones in the QB cavity of crystallized photosystem II from Thermosynechococcus elongates // Biochim. Biophys. Acta 2007. - V. 1767, - P. 520-527.

16. Каминская О. П., Шувалов В. А., Ренгер Г. Наличие хинон-связывающего участка в комплексе ФС 2, отличного от QA и QB и взаимодействующего с цитохромом Ь559 // Доклады Академии наук. 2007. - Т. 412, N 2. - С. 266268.

17. Kaminskaya О., Shuvalov V.A., Renger G. Evidence for a novel quinone-binding site in the photosystem II (PS II) complex that regulates the redox potential of cytochrome b559 // Biochemistry. 2007. - V. 46, - P. 1091-105.

18. Shen J.R., Inoue Y. Binding and functional properties of two new extrinsic components, cytochrome c-550 and a 12-kDa protein, in cyanobacterial photosystem II // Biochemistry. 1993. - V. 32, - P. 1825-32.

19. Peloquin, J. M. & Britt, R. D. EPR/ENDOR characterization of the physical and electronic structure of the OEC Mn cluster // Biochim. Biophys. Acta -2001. V. 1503,-P. 96-111.

20. Ferreira K.N., Iverson T.M., Maghlaoui K., Barber J. & Iwata S. Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center // Science 2004. - V. 303, - P. 1831-1838.

21. Murray J.W. and Barber J. Structural characteristics of channels and pathways in photosystem II including the identification of an oxygen channel // J. Struct. Biol 2007. - V. 159, - P. 228-237.

22. Ananyev G.M., Dismukes G.C. Assembly of the tetra—Mn site of photosynthetic water oxidation by photoactivation: Mn stoichiometry and detection of a new intermediate // Biochemistry. 1996. - V. 35, - P. 4102-9.

23. Ananyev G.M., Zaltsman L., Vasko C., Dismukes G.C. The inorganic biochemistry of photosynthetic oxygen evolution/water oxidation II Biochim Biophys Acta.- 2001.-V. 1503, -P. 52-68.

24. Dasgupta J., Ananyev G.M., Dismukes G.C. Photoassembly of the Water-Oxidizing Complex in Photosystem II // Coord Chem Rev. 2008. - V. 252, - P. 347-360.

25. Ananyev G.M., Dismukes G.C. High-resolution kinetic studies of the reassembly of the tetra-manganese cluster of photosynthetic water oxidation: proton equilibrium, cations, and electrostatics // Biochemistry. 1996. - V. 35, -P. 14608-17.

26. Klimov V.V., Allakhverdiyev S.I., Feyziev Y.M., Baranov S.V. Bicarbonate requirement for the donor side of photosystem II // FEBS Letters. — 1995. V. 363,-P. 251-255.

27. Klimov V.V., Baranov S.V. Bicarbonate requirement for the water-oxidizing complex of photosystem II // Biochim. Biophys. Acta. — 2001. — V. 1503, P. 187-196.

28. Hunziker D., Abramowicz D.A., Damoder R., Dismukes G.C., in: J. Biggins (Ed.), Progress in Photosynthesis Research, vol. I, Martinus-Nijhoff, Dordrecht, 1987, p. 5.597.

29. Renger G., Renger T. Photosystem II: The machinery of photosynthetic water splitting // Photosynth Res. 2008. - V. 98, - P. 53-80.

30. Hankamer B., Barber J., Boekema E.J. Structure and membrane organization of photosystem II in green plants // Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol. — 1997. -V. 48,-P. 641-671.

31. Rogner M., Chisholm D.A., Diner B.A. Site-directed mutagenesis of the psbC gene of photosystem II: isolation and functional characterization of CP43-less photosystem II core complexes // Biochemistry. — 1991. V. 30, - P. 5387-95.

32. Qian M., Al-Khaldi S.F., Putnam-Evans C., Bricker T.M., Burnap R.L. Photoassembly of the photosystem II (Mn)4 cluster in site-directed mutants impaired in the binding of the manganese-stabilizing protein // Biochemistry. -1997.-V. 36,-P. 15244-52.

33. Dekker J.P, Boekema E.J. Supramolecular organization of thylakoid membrane proteins in green plants // Biochim Biophys Acta. 2005. - V. 1706, - P. 12-39.

34. Renger G. Oxidative photosynthetic water splitting: energetics, kinetics and mechanism // Photosynth Res. 2007. - V. 92, - P. 407-25.

35. Raszewski G., Diner B.A., Schlodder E., Renger T. Spectroscopic properties of reaction center pigments in photosystem II core complexes: revision of the multimer model //Biophys J. 2008. - V. 95, - P. 105-19.

36. Raszewski G., Saenger W., Renger T. Theory of optical spectra of photosystem II reaction centers: location of the triplet state and the identity of the primary electron donor // Biophys J. 2005. - V. 88, - P. 986-98.

37. Novoderezhkin V.I., Palacios M.A., van Amerongen H., van Grondelle R. Excitation dynamics in the LHCII complex of higher plants: modeling based on the 2.72 Angstrom crystal structure // J Phys Chem B. 2005. - V. 109, - P. 10493-504.

38. Raszewski G., Renger T. Light harvesting in photosystem II core complexes is limited by the transfer to the trap: can the core complex turn into a photoprotective mode? // J Am Chem Soc. 2008. - V. 130, - P. 4431-46.

39. Joliot P., Barbieri G. and Chabaud R Un nouveau modèle des centres photochimiques du système II II Photochem Photobiol 10 (1969) 309-329.

40. Kok B., Forbush B. and McGloin M. Cooperation of charges in photosynthetic O2 evolution -1. A linear four step mechanism II Photochem. Photobiol. 1970. -V. 11,-P. 457-475

41. Dau H., Haumann M. The manganese complex of photosystem II in its reaction cycle Basic framework and possible realization at the atomic level // Coordination Chemistry Reviews - 2008. V. 252, - P. 273-295

42. Boussac A., Zimmermann J.L., Rutherford A.W. EPR signals from modified charge accumulation states of the oxygen evolving enzyme in Ca2+-deficient photosystem II // Biochemistry. 1989. - V. 28, - P. 8984-9.

43. Tommos C., Hoganson C.W., Valentin M.D., Lydakis-Simantiris N., Dorlet P., Westphal K., Chu H.A., McCracken J., Babcock G.T. Manganese and tyrosyl radical function in photosynthetic oxygen evolution // Curr Opin Chem Biol. -1998.-V. 2,-P. 244-52.

44. Renger G., Kiihn P. Reaction pattern and mechanism of light induced oxidative water splitting in photosynthesis // Biochim Biophys Acta. — 2007. V. 1767, -P. 458-71.

45. Debus R.J. Amino acid residues that modulate the properties of tyrosine Y(Z) and the manganese cluster in the water oxidizing complex of photosystem II // Biochim Biophys Acta. 2001. - V. 1503, - P. 164-86.

46. Hoganson C.W., Babcock G.T. A metalloradical mechanism for the generation of oxygen from water in photosynthesis // Science. — 1997. V. 277, - P. 19536.

47. Haumann M., Junge W. Photosynthetic water oxidation: a simplex-scheme of its partial reactions // Biochim Biophys Acta. 1999. - V. 1411, - P. 86-91.

48. Tommos C., Babcock G.T. Proton and hydrogen currents in photosynthetic water oxidation // Biochim Biophys Acta. 2000. - V. 1458, - P. 199-219.

49. Tommos C., McCracken J., Styring S., Babcock G.T. Stepwise disintegration of the photosynthetic oxygen evolving complex // J. Am. Chem. Soc. — 1998. V. 120,-P. 10441-10452.

50. Rappaport F., Lavergne J. Coupling of electron and proton transfer in the photosynthetic water oxidase // Biochim. Biophys. Acta. — 2001. — V. 1503, P. 246-259.

51. Nugent J.H., Muhiuddin I.P., Evans M.C. Electron transfer from the water oxidizing complex at cryogenic temperatures: the SI to S2 step // Biochemistry.- 2002.-V. 41,-P. 4117-26.

52. Zhang C., Styring S. Formation of split electron paramagnetic resonance signals in photosystem II suggests that tyrosine(Z) can be photooxidized at 5 K in the So and Si states of the oxygen-evolving complex // Biochemistry. 2003. - V. 42, — P. 8066-76.

53. Boussac A., Sugiura M., Lai T.L., Rutherford A.W. Low-temperature photochemistry in photosystem II from Thermosynechococcus elongatus induced by visible and near-infrared light // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci.- 2008. V. 363, - P. 1203-10.

54. Zhang C., Boussac A., Rutherford A.W. Low-temperature electron transfer in photosystem II: a tyrosyl radical and semiquinone charge pair // Biochemistry. — 2004. V. 43, - P. 13787-95.

55. Ioannidis N., Zahariou G., Petrouleas V. Trapping of the S2 to S3 state intermediate of the oxygen-evolving complex of photosystem II // Biochemistry.- 2006. — V. 45,-P. 6252-9.

56. Petrouleas V., Koulougliotis D., Ioannidis N. Trapping of metalloradical intermediates of the S-states at liquid helium temperatures. Overview of thephenomenology and mechanistic implications // Biochemistry. 2005. - V. 44, -P. 6723-8.

57. Berthold D.A., Babcock G.T., and Yocum C.F. A highly resolved, oxygen evolving Photosystem II preparation from spinach thylakoid membranes. EPR and electron transport properties // FEBS Lett 1981. -V. 134, - P. 231-234.

58. Ren Y., Zhang C., Bao H., Shen J., Zhao J. Probing tyrosine Z oxidation in Photosystem II core complex isolated from spinach by EPR at liquid helium temperatures // Photosynth. Res. 2009. - V. 99, - P. 127-38.

59. Meyer T.J., Huynh M.H., Thorp H.H. The possible role of proton-coupled electron transfer (PCET) in water oxidation by photosystem II // Angew Chem Int Ed Engl. 2007. - 46, - P. 5284-304.

60. Ishida N., Sugiura M., Rappaport .F, Lai T.L., Rutherford A.W., Boussac A. Biosynthetic exchange of bromide for chloride and strontium for calcium in the photosystem II oxygen-evolving enzymes // J Biol Chem. — 2008. -V. 283, P. 13330-13340.

61. Hong S.K., Pawlikowski S.A., Vander Meulen K.A., Yocum C.F. The oxidation state of the photosystem II manganese cluster influences the structure of manganese stabilizing protein //Biochim Biophys Acta. — 2001. — V. 1504, P. 262-274.

62. Conjeaud H., Mathis P. The effects of pH on the reductions kinetics of P680 in Tris-treated chloroplasts // Biochim. Biophys. Acta. 1980. - V. 590, - P. 353359.

63. Ahlbrink R., Haumann M., Cherepanov D., Bogershausen O., Mulkidjanian A., Junge W. Function of tyrosine Z in water oxidation by photosystem II: electrostatical promotor instead of hydrogen abstractor // Biochemistry. 1998. — V. 37,-P. 1131-1142.

64. Meyer B., Schlodder E., Dekker J.P., Witt H.T. 02 evolution and Chln+ (P680+) nanosecond reduction kinetics in single flashes as a function of pH // Biochim. Biophys. Acta. 1989. - V. 974, - P. 36-43.

65. Schlodder E., Brettel K., Witt H.T. Relation between microsecond reduction kinetics of photooxidized chlorophyll a (P-680) and photosynthetic water oxidation Biochim // Biophys. Acta. 1985. - V. 808, - P. 123-131.

66. Schilstra M.J., Rappaport F., Nugent J.H.A., Barnett C.J., Klug D.R. Proton/hydrogen transfer affects the S-state-dependent microsecond phases of P680+reduction during water splitting // Biochemistry. — 1998. V. 37, - P. 3974-3981.

67. Hays A.M., Vassiliev I.R, Golbeck J.H., Debus RJ. Role of D1-His 190 in the proton-coupled oxidation of tyrosine Yz in manganese-depleted photosystem II // Biochemistry.- 1999.-V. 38, P. 11851-11865.

68. Eckert H.-J., Renger G. Temperature dependence of P680+reduction in 02-evolving PS II membrane fragments at different redox states Si of the water oxidizing system // FEBSLett. 1988. - V. 236, - P. 425-431.

69. Reinman S., Mathis P. Influence of temperature on photosystem II electron transfer reactions // Biochim. Biophys. Acta. 1981. - V. 635, - P. 249-258.

70. Babcock G.T., Sauer K. The rapid component of electron paramagnetic resonance signal II: a candidate for the physiological donor to photosystem II in spinach chloroplasts // Biochim. Biophys. Acta. — 1975. — V. 376, P. 329-344.

71. Mitchell P. Chemiosmotic coupling in oxidative and photosynthetic phosphorylation // Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 1966. - V.41, - P. 445-502.

72. Junge W., Witt H.T. On the ion transport system of photosyntrhesis. Investigations on a molecular level // Z. Naturforsch. 1968. - V. 222, - P. 244254.

73. Bulychev A.A., Andrianov V.K., Kurella G.A., Litvin F.F. Micro-electrode measurements of the transmembrane potential of chloroplasts and its photoinduced changes // Nature. 1972. - V. 236, - P. 175-177.

74. Fowler C.F., Кок B. Direct observation of a light-induced electric field in chloroplasts // Biochim. Biophys. Acta. 1974. - V. 357, - P. 308-318.

75. Schuurmans J.J., Casey R.P., Kraayenhof R. Transmembrane electrical potential formation in spinach chloroplasts. Investigation using rapidly-responding extrinsic probe // FEBSLetters. 1978. - V. 94, - P. 405-409.

76. Семенов А.Ю., Чаморовский C.K., Мамедов М.Д. Электрогенные реакции в комплексах фотосистемы I // Биофизика. — 2004. — Т. 49, Р. 227-238.

77. Рубин А.Б. Биофизика. М.: Книжный дом «Университет», - 2000.

78. Рубин А.Б., Кренделева Т.Е. Регуляция первичных процессов фотосинтеза // Успехи биологической химии. — 2003. — Т. 43, — Р. 225-266.

79. Witt H.T., Zikler A. Electrical evidence for the field indicating change in bioenergetic membranes // FEBSLett. -1973. V. 37, - P. 307-310.

80. Graber P., Trissl H-W. On the rise time and polarity of the photovoltage generated by light gradients in chloroplasts suspensions // FEBS Lett. 1981. -V. 123,-P. 95-99.

81. Trissl H-W., Leibl W. Primary charge separation in photosystem II involves two electrogenic steps II FEBS Lett- 1989. V. 244, - P. 85-88.

82. Leibl W., Breton J., Deprez J., Trissl H-W. Photoelectric study on the kinetics of trapping and charge stabilization in oriented PS II membranes // Photosynth Res. 1989.-V. 22,-P. 257-275.

83. Trissl H-W., Breton J., Deprez J., Leibl W. Primary electrogenic reactions in photosystem II as probed by the light-gradient method // Biochim Biophys Acta — 1987.-V. 893,-P. 305-319.

84. Pokorny A., Wulf K., Trissl H-W. An electrogenic reaction associated with the re-reduction of P680 by tyr Z in photosystem II // Biochim Biophys Acta. — 1994. -V. 1184,-P. 65-70.

85. Hook F., Brzezinski P. Light-induced voltage changes associated with electron and proton transfer in photosystem II core complexes reconstituted in phospholipid monolayers // Biophys J- 1994. V. 66, - P. 2066-2072.

86. Mamedov M.D., Lovyagina E.R., Verkhovski M.I., Semenov A.Y., Cherepanov D.A., Shinkarev V.P. Generation of electric potential by photosystem II from thermophilic cyanobacteria // Biochemistry (Mosc) — 1995. V. 59, - P. 327341.

87. Haumann M., Mulkidjanian A., Junge W. Electrogenicity of electron and proton transfer at the oxidizing side of photosystem II // Biochemistry 1997. - V. 36, -P. 9304-9315.

88. Mamedov M.D., Tyunyatkina A.A., Siletsky S.A., Semenov A.Y. Voltage changes involving photosystem II quinone-iron complex turnover // Eur Biophys J. 2006. - V. 35, - P. 647-654.

89. Schliephake W., Junge W., Witt H.T. Correlation between field formation, proton translocation, and the light reactions in photosynthesis // Z Naturforsch BJ- 1968.-V. 23,-P. 1571-1578.

90. Vredenberg W.J. P515: a monitor of photosynthetic energiziation in chloroplast membranes // Physiol Plant 1981. - V. 53, - P. 598-602.

91. Arnon D.I. Copper enzymes in isolated chloroplasts Polyphenoloxidase in Beta vulgaris II Plant Physiol. - 1949. - V. 24, - P. 1-15.

92. Kalaidzidis Ya.L., Gavrilov A.V., Zaitsev P.V., Kalaidzidis A.L., Korolev, E.V. PLUK-An Environment for Software Development // Programming and Computer Software. 1997-V. 23,-P. 206-212.

93. Murata N., Mohanty P.S., Hayashi H., Papageorgiou G.G. Glycinebetaine stabilizes the association the extrinsic proteins with the photosynthetic oxygen-evolving complex // FEBS Letters. 1992. - V. 296, - P. 187-189.

94. Bogershausen O. and Junge W. Rapid proton transfer under flashing light at both functional sides of dark-adapted Photosystem II particles // Biochim. Biophys. Acta.- 1995.-V. 1230,-P. 177-185.

95. Diner B.A., Babcock G.T. Structure, dynamics, and energy conversion efficiency in photosystem II. / Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions // Ort, D. R., and Yocum, C. F. (eds.), Dordrecht: Kluwer, - 1996. - P. 213-247.

96. Semin K., Ghirardi M.L. and Seibert M. Blocking of electron donation by Mn to Yz following incubation of Mn-depleted photosystem II membranes with Fe in the light // Biochemistry 2002. - V. 41, - P. 5854-5864.

97. Pospisil P., Dau H. Chlorophyll fluorescence transients of Photosystem II membrane particles as a tool for studying photosynthetic oxygen evolution // Photosynthesis Research 2000. - V. 65, - P. 41-52.

98. Lazar D. The polyphasic chlorophyll a fluorescence rise measured under high intensity of exciting light // Functional Plant Biology 2006. - V. 33, - P. 9-30.

99. Butler W.L. On the Primary Nature of Fluorescence Yield Changes Associated with Photosynthesis //Proc Natl Acad Sci USA 1972. - V. 69, - P. 34203422.

100. Мамедов М.Д., Бешта O.E., Туровская K.H., Мамедова А.А., Неверов К.В., Самуилов В.Д., Семенов А.Ю. Фотоэлектрические ответы кислород-выделящих комплексов фотосистемы II // Биохимия. — 1999. Т.64, - С.606-611.

101. Mamedov M.D., Beshta О.Е., ShutilovaN.I., Semenov A.Yu., Samuilov V.D. Photoelectric response generated under non-heme iron reduction on the photosystem II acceptor side // Biochemistry (Moscow). 2000. - V.65, - P. 728-731.

102. Rappaport F., Guergova-Kuras M., Nixon P.J., Diner BA., Lavergne J. Kinetics and pathways of charge recombination in photosystem II // Biochemistry. -2002. V.41, - P. 8518-8527.

103. Johnson G.N., Rutherford A.W., Krieger A. A change in the midpoint potential of the quinoneQA in photosystem II associated with photoactivation of oxygen evolution // Biochim. Biophys. Acta. 1995. - V. 1229, - P. 202-207.

104. Garbes A., Reifarth F., Kurreck J., Renger G., Parak F. Correlation between protein flexibility and electron transfer from QA- to QB in PSII membrane fragments from spinach // Biochemistry. 1998. V. 37, - P. 11399-11404.

105. Vassiliev I.R., Jung Y.S., Mamedov M.D., Semenov A.Yu., Golbeck J.H. Near-IR absorbance changes and electrogenic reactions in the microsecond-to-second time domain in Photosystem I // Biophys J. 1997. V. 72, - P. 301-315.

106. Blubaugh D.J., Cheniae G.M., Kinetics of photoinhibition in hydroxylamineextracted photosystem II membranes: relevance to photoactivation and sites of electron donation // Biochemistry — 1990. — V. 29, — P. 5109-5118.

107. Hoganson C.W, Ghanotakis D.F., Babcock G.T., Yocum C.F., Mn2+ reduces Yz+ in manganese-depleted Photosystem II preparations // Photosynth. Res. 1989. -V. 22,-P. 285-293.

108. Magnuson A.,. Andreasson L.-E, Different manganese binding sites in photosystem II probed by selective chemical modification of histidyl and carboxylic acid residues // Biochemistry 1997. — V. 36, — P. 3254-3261.

109. Ono T., Mino H., Unique binding site for Mn2+ ion responsible for reducing an oxidized YZ tyrosine in manganese-depleted photosystem II membranes // Biochemistry- 1999.-V. 38,-P. 8778-8785.

110. Lovyagina E.R., Davletshina L.N., Kultysheva M.Yu., Timofeev K.N., Ivanov• • 2*4* •

111. I., Semin B.K., Characteristic features of the interaction between Fe cations and the donor site of the manganese-depleted photosystem II // Plant Physiol. (Moscow) 2005. - .V. 52, - P. 7-14.

112. Ghirardi M.L., Lutton T.W., Seibert M., Interactions between diphenylcarbazide, zinc, cobalt, and manganese on the oxidizing side of photosystem II // Biochemistry- 1996. V. 35, - P. 1820-1828.

113. Semin B.K., Seibert M. Iron bound to the high-affinity Mn-binding site of the oxygen-evolving complex shifts the pK of a component controlling electron transport via Yz // Biochemistry 2004. - V. 43. - P. 6772-6782.

114. Semin B.K., Seibert M. A carboxylic residue at the high-affinity, Mn-binding site participates in the binding of iron cations that block the site, Biochim. Biophys. Acta-2006.-V. 1757,-P. 189-197.

115. Semin B.K., Ivanov I.I., Rubin A.B., Parak F., High-specific binding of Fe" at the Mn-binding site in Mn-depleted PSII membranes from spinach, FEBS Lett. -1995.-V. 375,-P. 223-226.

116. Heredia P., De Las Rivas J. Fluorescence induction of photosystem II membranes shows the steps till reduction and protonation of the quinone pool // J. Plant Physiol. -2003. -V. 160,-P. 1499-1506.

117. Blubaugh D.J. and Cheniae G.M. Kinetics of photoinhibition in hydroxylamine-extracted photosystem II membranes: relevance to photoactivation and sites of electron donation // Biochemistry. 1990. - V. 29, - P. 5109-5118.

118. Babcock G.T., Barry B.A., Debus R.J., Hoganson C.W., Atamian M., Mcintosh L., Sithole I., Yocum C.F. // Water oxidation in photosystem II: from radical chemistry to multielectron chemistry. Biochemistry. 1989. - V. 28, - P. 95579565.

119. Magnuson A. and Andreasson L.-E. Different manganese binding sites in photosystem II probed by selective chemical modification of histidyl and carboxylic acid residues // Biochemistry. 1997. - V. 36, - P. 3254-3261.

120. Yerkes C.F. and Babcock G.T. Photosystem II oxidation of charged electron donors. Surface charge effects // Biochim. Biophys. Acta. — 1980. — V. 590, — P. 360-372.

121. Chroni S., Ghanotakis D.F. Accessibility of tyrosine Yz to exogenous reductants and Mn2+ in various Photosystem II preparations // Biochim Biophys Acta — 2001.-V. 1504,-P. 432-437.

122. Gopta O.A., Tyunyatkina. A.A., Kurashov V.N., Semenov A.Yu. and Mamedov M.D. Effect of redox-mediators on the flash-induced membrane potential in Mn-depleted photosystem II core particles // Europian Biophysical. Journal — 2008. -V. 37,-P. 1045-1050.

123. Toth S.Z., Puthur J.T., Nagy V. and Garab G. Experimental evidence for ascorbate-dependent electron transport in leaves with inactive oxygen-evolving complexes // Plant Physiol. 2009. - V. 149,-P. 1568-1578.

124. Drachev L.A., Kaminskaya O.P., Konstantinov A.A., Kotova E.A., Mamedov M.D., Samuilov V.D., Semenov A.Yu. and Skulachev V.P // Biochim. Biophys. Acta. 1986. - V. 848, - P. 137-146.

125. Mamedov M.D., Mamedova A.A., Chamorovsky S.K. and Semenov A.Yu // FEBS Letters.,- 2001. -V. 500,-P. 172-176.

126. Semenov A.Yu., Cherepanov D.A. and Mamedov M.D. Electrogenic reactions and dielectric properties of photosystem II // Photosynth. Res. — 2008. V. 98, — P. 121-130.

127. Maroti P., and Wraight C.A. Kinetics of KT ion binding by the P+QA~state of bacterial photosynthetic reaction centers: rate limitation within the protein // Biophys. J. 1997. -V. 73,-P. 367-381.

128. Noring B., Shevela D., Renger G., Messinger J. Effects of methanol on the Si-state transitions in photosynthetic water-splitting // Photosynth. Res. — 2008. V. 98,-P. 251-260.

129. Ho F.M., and Styring S. Access channels and methanol binding site to the CaMn4 cluster in Photosystem II based on solvent accessibility simulations, with implications for substrate water access // Biochim. Biophys. Acta. — 2008. — V. 1777,-P. 140-153.

130. Medek P., Benes P., and Sochor J. Computation of tunnels in protein molecules based on Delaunay triangulation // Journal ofWSCG. 2007. - V. 1, - P. 107114.

131. Mamedov M. D., Lovyagina E.P., Verkhovsky M.I., Semenov A.Y., Cherepanov D.A. and Shinkarev V.P. Generation of the electric potential difference by photosystem II from thermophilic cyanobacteria // Biochemistry (Moscow), — 1994.-V. 59,-P. 685-689.