Динамика временных характеристик активности в рецептивных полях нейронов задних холмов среднего мозга и слуховой коры мыши тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат наук Хорунжий, Глеб Дмитриевич

• Хорунжий, Глеб Дмитриевич
• кандидат наук
• 2014

Оглавление диссертации кандидат наук Хорунжий, Глеб Дмитриевич

ОГЛАВЛЕНИЕ

Стр.

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ ЦЕНТРАЛЬНОГО ЯДРА ЗАДНИХ ХОЛМОВ

1.1.1. Анатомическое строение задних холмов

1.1.2. Связи центрального ядра задних холмов

1.1.3. Строение центрального ядра задних холмов

1.1.4. Тонотопическая организация центрального ядра

1.1.5. Организация частотных рецептивных полей нейронов центрального ядра

1.1.6. Временные характеристики активности нейронов центрального

ядра

1.2. СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ СЛУХОВОЙ КОРЫ

1.2.1. Подразделение слуховой коры на субдомены

1.2.2. Поля слуховой коры домовой мыши

1.2.3. Связи первичного и переднего слуховых полей

1.2.4. Афференты ультразвукового поля слуховой коры домовой

мыши

1.2.5. Тонотопическая организация первичных полей слуховой коры

1.2.6. Организация частотных рецептивных полей нейронов первичной слуховой коры

1.2.7. Временные свойства активности нейронов первичной слуховой коры

Глава 2. МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. ОБЪЕКТ ИССЛЕДОВАНИЯ И ПОДГОТОВКА ЖИВОТНОГО К ЭКСПЕРИМЕНТУ

2.2. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ УСТАНОВКИ И СИСТЕМЫ ЗВУКОГЕНЕРАЦИИ

2.2.1. Экспериментальная установка для регистрации активности нейронов центрального ядра задних холмов мыши

2.2.2. Экспериментальная установка для регистрации активности нейронов слуховой области коры мыши

2.3. РЕГИСТРАЦИЯ ИМПУЛЬСНОЙ АКТИВНОСТИ НЕЙРОНОВ

2.3.1. Регистрация импульсной активности нейронов центрального ядра заднего холма мыши

2.3.2. Регистрация импульсной активности нейронов первичной слуховой коры мыши

2.4.ПРОЦЕДУРА ПРОВЕДЕНИЯ ЭКСПЕРИМЕНТОВ И АНАЛИЗ ДАННЫХ

2.4.1. Выделение ответов нейронов центрального ядра и первичной слуховой коры мыши

2.4.2. Картирование частотных рецептивных полей нейронов центрального ядра

2.4.3. Определение локализации и границ первичных слуховых полей

коры мыши

2.4.4. Картирование частотных рецептивных полей нейронов первичной слуховой коры

2.5. АНАЛИЗ ОТВЕТОВ НЕЙРОНОВ И СТАТИСТИЧЕСКАЯ ОБРАБОТКА ДАННЫХ

2.5.1. Анализ ответов нейронов центрального ядра заднего холма

2.5.2. Анализ ответов нейронов первичной слуховой коры

Глава 3. ВРЕМЕННЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ АКТИВНОСТИ НЕЙРОНОВ

ЦЕНТРАЛЬНОГО ЯДРА ЗАДНЕГО ХОЛМА СРЕДНЕГО МОЗГА

3.1. РАСПРЕДЕЛЕНИЕ НЕЙРОНОВ ПО ФУНКЦИОНАЛЬНЫМ

ГРУППАМ

3.2. ИССЛЕДОВАНИЕ ВРЕМЕННЫХ УЗОРОВ

РАЗРЯДОВ ЦЕНТРАЛЬНОГО ЯДРА

3.2.1. Основные типы временных узоров разрядов нейронов

3.2.2. Исследование временных узоров разрядов нейронов центрального ядра заднего холма при действии стимулов характеристической частоты

3.2.3. Исследование динамики временных узоров разрядов во всем возбудительном рецептивном поле нейрона

3.3. ИССЛЕДОВАНИЕ ЛАТЕНТНЫХ ПЕРИОДОВ ОТВЕТОВ НЕЙРОНОВ ЦЕНТРАЛЬНОГО ЯДРА

3.3.1. Динамика латентных периодов ответов в периферической

части возбудительного рецептивного поля

3.3.2. Особенности латентных периодов ответов нейронов на тональные стимулы характеристической частоты уровнем выше 30 дБ над порогом

3.3.3. Исследование динамики латентных периодов ответов в центральной области частотного возбудительного рецептивного поля нейрона

3.3.4. Особенности ответа, вызванного окончанием сигнала (оГГ-ответа)

у нейронов центрального ядра

Глава 4. ВРЕМЕННЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ АКТИВНОСТИ

НЕЙРОНОВ ПЕРВИЧНОЙ СЛУХОВЙ КОРЫ

4.1. Основные свойства импульсной активности нейронов первичной слуховой коры и характеристики их частотных рецептивных полей

4.2. Особенности спонтанной активности нейронов первичной

слуховой коры мыши

4.3. Особенности временных узоров разрядов (паттернов активности) нейронов первичной слуховой коры

4.4. Особенности латентных периодов ответов нейронов слуховой коры при действии стимулов характеристической частоты

4.5. Диапазон изменения латентных периодов ответов нейронов слуховой коры по рецептивному полю

4.6. Динамика латентных периодов ответов нейронов слуховой коры

в зависимости от интенсивности сигнала

4.7. Динамика латентных периодов ответов нейронов слуховой коры

во всем частотном возбудительном рецептивном поле

Глава 5. ОБСУЖДЕНИЕ

5.1. ВРЕМЕННЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ ИМПУЛЬСНОЙ АКТИВНОСТИ НЕЙРОНОВ ЦЕНТРАЛЬНОГО ЯДРА

ЗАДНИХ ХОЛМОВ

5.1.1. Временные узоры разрядов нейронов центрального ядра задних холмов

5.1.2. Латентные периоды ответов нейронов центрального ядра задних холмов

5.1.3. Специализация первично-подобных, тормозно-зависимых и У-образных нейронов на уровне слухового центра среднего

мозга

5.2. ЧАСТОТНО-ВРЕМЕННЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ АКТИВНОСТИ НЕЙРОНОВ ПЕРВИЧНОЙ СЛУХОВОЙ КОРЫ

5.2.1. Основные свойства импульсной активности нейронов слуховой коры и характеристики их частотных рецептивных полей

5.2.2. Временные узоры разрядов нейронов первичной слуховой коры

5.2.3. Латентные периоды ответов нейронов первичной слуховой коры

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Динамика временных характеристик активности в рецептивных полях нейронов задних холмов среднего мозга и слуховой коры мыши»

Введение

Актуальность проблемы

В основе процесса обработки слуховой информации центральной нервной системой млекопитающих лежат механизмы частотного и временного анализа акустических стимулов нейронами слуховых центров. Наиболее хорошо изученными на сегодняшний день являются процессы частотного кодирования звуковой информации, реализующиеся на различных уровнях слуховой системы. Данному вопросу посвящено большое количество работ, и предложены схемы частотного кодирования акустических сигналов (Вартанян, 1978; Гельфанд, 1984; Бибиков, 1987, 2012; Радионова, 1987; Вартанян, Егорова, 2007; Brugge, Reale, 1985; Aitkin, 1986; Ehret, 1988, 1997; Ehret, Merzenich, 1988a; de Ribaupierre, 1997; Schreiner et al., 2000; Egorova et al., 2001).

В частности, на уровне среднего мозга, на основании пространственного распределения и силы тормозных и возбуждающих входов была построена классификация частотных рецептивных полей нейронов центрального ядра задних холмов мыши, в рамках которой были выделены четыре группы нейронов: первично-подобные, воспроизводившие частотную настройку волокон слухового нерва, тормозно-зависимые - с преобладанием тормозных воздействий в области возбуждающего ответа, V-образпые, отличавшиеся ослаблением тормозных входов, и комплексные (мультиликовые), имевшие сложную форму рецептивных полей и более одной характеристической частоты возбуждения (Вартанян и др., 2000; Egorova et al., 2001; Егорова и др., 2002). Поскольку нейроны этих групп значительно различались по частотным характеристикам, было высказано предположение о различной роли этих нейронов в процессах частотной обработки звуковой информации нейронами центрального ядра (Вартанян и др., 1999; 2000; Егорова и др., 2002, 2004; Egorova et al., 2001; 2006). Механизмы же временного кодирования акустических стимулов одиночными нейроиами слухового центра среднего мозга остаются малоизученными. Имеющиеся данные носят в основном феноменологический характер, несмотря на обилие отечественных и зарубежных работ, посвященных изучению особенностей временных характеристик активности нейронов задних холмов млекопитающих (Гершуни, 1967; Марусева, 1967;

Гершуни и др., 1969; Вартанян, 1978; Егорова, 2008а, б; Gersuni et al., 1971; Maruseva, 1971; Ehret, Moffat, 1985; Ehret, Merzenich, 1988a; Ehret, 1997; Bibikov et al., 2008). При этом временные характеристики импульсной активности нейронов слухового среднего мозга домовой мыши (латентные периоды и временные узоры разрядов нейронов центрального ядра заднего холма) были проанализированы только на характеристической частоте (ХЧЦ) (Егорова, 2008 а, б). Исследований динамики временных свойств активности во всем возбудительном рецептивном поле нейрона не проводилось. Не изучена взаимосвязь временных характеристик импульсной активности нейронов с особенностями строения их частотных рецептивных полей.

На уровне слуховой области коры больших полушарий имеющиеся сведения о механизмах как частотной, так и временной обработки акустической информации еще более отрывочны. Морфо-физиологическое картирование слуховой коры домовой мыши выявило существование трех первичных слуховых полей: первичного слухового поля (AI), переднего слухового поля (AAF) и ультразвукового поля (UF) (Stiebler et al., 1997). Только в полях AI и AAF были обнаружены топические представительства частот, организованные так же, как у изученных ранее видов млекопитающих (Stiebler et al., 1997; Nelken, 2002). Тем не менее, на сегодняшний день практически отсутствуют сведения о свойствах одиночных нейронов слуховой коры мыши и тем более их частотных рецептивных полей. Фундаментальные частотные характеристики импульсной активности нейронов первичной слуховой коры, такие как форма частотных рецептивных полей и острота частотной настройки нейронов, диапазоны их ХЧ[} и порогов ответов, рассмотрены лишь в малом числе исследований (Егорова, 2005; Shen et al., 2000; Linden et al., 2003). Механизмы временной обработки акустической информации одиночными нейронами первичной слуховой коры остаются неизученными. Динамика основных временных характеристик активности нейронов (паттернов и латентных периодов ответов) во всем частотном возбудительном рецептивном поле ранее не исследовалась.

Таким образом, недостаточная изученность временных свойств вызванной активности одиночных нейронов центрального ядра задних холмов (главного стволового центра слуховой системы) и практически полное отсутствие точных и

достоверных данных о механизмах временного анализа звука нейронами слуховой коры (высшего интегративного центра слуховой системы), с учетом несомненной значимости проблемы, предопределили постановку цели и задач настоящего исследования.

Цель настоящей работы - систематическое описание динамики временных характеристик импульсной активности одиночных нейронов слухового центра среднего мозга и слуховой области коры больших полушарий конечного мозга домовой мыши при действии стимулов, охватывающих всю область возбудительного ответа нейрона.

Основные задачи исследования:

1. Произвести картирование возбудительных и тормозных частотных рецептивных полей нейронов задних холмов в координатах: частота-интенсивность стимула методом внеклеточной регистрации их вызванной активности.

2. Выполнить картирование областей возбуждающего ответа одиночных нейронов первичной слуховой коры в координатах частота-интенсивность стимула.

3. Осуществить анализ временных характеристик активности одиночных нейронов центрального ядра и первичной слуховой коры - латентных периодов и паттернов ответов на тональные сигналы, охватывающие всю область возбудительного рецептивного поля нейрона.

4. Исследовать динамику латентных периодов и паттернов ответов в рецептивных полях нейронов задних холмов и первичпой слуховой коры и оценить их взаимосвязь с формой частотных рецептивных полей.

5. Провести сравнительный анализ данных об особенностях основных временных характеристик активности одиночных нейронов на уровне слухового центра среднего мозга с результатами исследования латентных периодов и паттернов ответов нейронов слуховой области коры.

Научная новизна

Впервые выполнено систематическое исследование временных характеристик активности (латентных периодов и патгернов ответов) в частотных

8

возбудительных рецептивных полях одиночных нейронов центрального ядра задних холмов и первичных полей слуховой коры мыши.

На уровне центрального ядра задних холмов по результатам тестирования произведен статистический анализ перистимульных гистограмм ответов нейронов, показавший, что примерно 2/3 слуховых средпемозговых нейронов имеют выраженный тонический компонент ответа как на сигнал ХЧ0, гак и на все тональные стимулы, попадающие в возбудительное рецептивное поле нейрона. Сопоставление полученных временных характеристик ответов нейронов с формой их частотных рецептивных полей показало гетерогенность популяции нейронов центрального ядра по временным свойствам активности, по-видимому, связанную с функциональной специализацией нейронов различных групп. У первично-подобных и тормозно-зависимых нейронов показана высокая пластичность паттернов и латентных периодов ответов, проявляющаяся в их зависимости от изменения частоты и интенсивности сигнала. У-образные нейроны отличаются стабильными паттернами и латентными периодами ответов на сигнал ХЧВ, а при действии стимулов, охватывающих все возбудительное рецептивное поле, временные свойства активности у нейронов этой группы, как правило, меньше зависят от параметров стимула, чем у первично-подобных и тормозно-зависимых нейронов. Показан существенный вклад тормозных процессов в обеспечение временных механизмов кодирования на уровне слухового среднего мозга. При анализе динамики латентных периодов ответов в возбудительных рецептивных полях нейронов центрального ядра выявлены три ее основных варианта: 1. постоянный латентный период ответа на все сигналы, попадающие в возбудительное рецептивное поле нейрона; 2. изменение латентного периода ответа нейрона с изменением частоты и интенсивности сигнала, не превышающее 6 мс, при котором в ответе нейрона всегда сохранялся начальный фазный компонент; 3. изменение латентного периода ответа с изменением параметров сигнала, превышающее 6 мс и всегда сопряженное с утратой начального фазного компонента ответа нейрона и сменой паттерна активности на позднелатептный.

При систематическом исследовании временных свойств активности (паттернов и латентных периодов ответов) одиночных нейронов первичных полей слуховой коры мыши выявлены особенности временных характеристик ответов

единиц с различными типами частотных рецептивных полей. Показано, что паттерны активности нейронов первичной слуховой коры остаются фазными или пачечными при действии любых сигналов, попадающих в возбудительное рецептивное поле нейрона. Выявлены крайне высокая вариабельность латентных периодов ответов корковых нейронов и широкий диапазон их изменения в зависимости от характеристик сигнала.

Сопоставление полученных данных об особенностях динамики временных характеристик активности нейронов слухового центра среднего мозга и слуховой коры мыши выявило фундаментальные различия нейронов стволового и коркового уровней слуховой системы по временным свойствам их активности.

Научно-практическая ценность исследования

Детальное описание временных свойств импульсной активности одиночных нейронов на стволовом и корковом уровнях слуховой системы и сопоставление данных об особенностях латентных периодов и паттернов ответов нейронов этих двух слуховых центров способствуют созданию целостной картины механизмов временной обработки акустических стимулов, реализуемых слуховой системой.

Проведение исследования на модельном объекте (домовой мыши) расширит наши представления о нейрофизиологических основах центрального анализа звуковой информации слуховой системой высших млекопитающих, знание которых необходимо для понимания принципов обработки физических характеристик любых акустических сигналов, включая сложные звуки.

Результаты настоящего исследования могут быть применены при создании нейросетевых алгоритмов, предназначенных для решения задач, связанных с распознаванием звуковых образов и их классификацией, а также для формирования математических моделей, описывающих процессы анализа и интеграции данных.

Результаты проведенных исследований использовались в лекциях и семинарах по физиологии ЦНС для студентов кафедры естественно-научных дисциплин НОУ ВПО «Института специальной педагогики и психологии».

Апробация работы

Результаты исследования представлены в виде докладов на Всероссийской конференции, посвященной 125-летию со дня рождения академика Л.А. Орбели (Санкт-Петербург, 2008); на XII, XIV, XV Всероссийских медико-биологических конференциях молодых исследователей «Фундаментальная наука и клиническая медицина» (Санкт-Петербург, 2009; 2011; 2012); на XXI Съезде физиологического общества им. И.П. Павлова (Калуга, 2010); на Ш-м и 1У-м Съездах физиологов СНГ (Ялта, 2011; Сочи, 2014); на XIV международном совещании по эволюционной физиологии (Санкт-Петербург, 2011); на 8-ом международном междисциплинарном конгрессе «Нейронаука для медицины и психологии» (Судак, 2012); на выездной сессии ОФФМ РАН, посвященной 80-летию со дня рождения академика И.А.Шевелева «От детектора признака к единому зрительному образу» (Москва, 2012); на XV Всероссийской научно-технической конференции «Нейроинформатика-2013» (Москва, 2013); на конференции молодых исследователей, посвященной памяти академика В.Л. Свидерского (Саша-Петербург, 2013); на VI Всероссийской конференции-школе, посвященной памяти чл.-корр. АН СССР Г.В.Гершупи "Физиология слуха и речи" (Санкг-Петербург, 2013); на XI конференции Немецкого общества нейронаук в г. Геттингеие (Германия, 2015).

По теме диссертации опубликовано 19 печатных работ (3 статьи в рецензируемых журналах, 1 статья в сборнике трудов, 15 тезисов докладов).

Структура и объём работы

Диссертация изложена на 181 странице машинописного текста и состоит из введения, обзора литературы по исследуемой проблеме - глава 1, описания методики экспериментов - глава 2, результатов экспериментов по регистрации активности нейронов центрального ядра заднего холма и анализа временных свойств их ответов - глава 3, результатов экспериментов по регистрации активности нейронов первичной слуховой коры и анализа временных свойств их ответов - глава 4; обсуждения результатов экспериментов - глава 5, выводов и указателя литературы, включающего 273 источника (из них 251 иностранных). Работа иллюстрирована 61 рисунком и 3 таблицами.

Основные положения, выносимые на защиту

1. Популяция нейронов центрального ядра задних холмов среднего мозга домовой мыши гетерогенна по временным характеристикам ответов (паттернам и латентным периодам ответов) на акустические стимулы, охватывающие все частотное возбудительное рецептивное поле нейрона.

2. Латентный период ответа нейронов центрального ядра коррелирует с паттерном их разрядов. При изменениях латептностей в пределах 6 мс ответы нейронов всегда имеют выраженный фазный компонент. Значительные изменения латентностей, т.е. свыше 6 мс, связаны исключительно с изменением паттерна ответа, сопровождающегося утратой фазного компонента.

3. Нейроны первичной слуховой коры отличаются стабильными фазными характеристиками активности, вызванной стимулами, охватывающими всю область возбудительного ответа нейрона. Вариабельность латентных периодов их ответов с изменением параметров стимула, напротив, крайне высока.

4. Между популяциями нейронов слухового центра среднего мозга и слуховой коры мыши существуют фундаментальные различия в свойствах частотных рецептивных полей и временных характеристиках активности образующих их нейронов.

1. Обзор литературы

1.1. Структурно-функциональная организация центрального ядра задних холмов

1.1.1. Анатомическое строение задних холмов

Нижние бугры четверохолмия, или задние холмы (рис. 1.1), — мезэнцефалический отдел слуховой системы, составляющий каудальную часть

I

крыши среднего мозга (задний отдел пластинки четверохолмия).

Рис. 1.1. Дорсальная поверхность головного мозга домовой мыши (Mus musculus). Красным цветом выделены задние холмы (colliculus posterior). Другие обозначения: colliculus anterior - передние холмы; fissura transversa cerebri - поперечная щель конечного мозга; cerebellum - мозжечок; fissura longitudinalis cerebri - продольная щель конечного мозга; bulbus olfactorius - обонятельная луковица; cortex cerebri, area frontalis - лобная доля коры больших полушарий; cortex cerebri, area occipitalis - затылочная доля коры больших полушарий (Sidman et al., 1977).

У всех представителей млекопитающих задние холмы включают ряд структур (рис. 1.2), выраженность которых варьирует в зависимости от степени развития слуховой системы. Изначально С. Рамон-и-Кахаль выделил в пределах заднего холма млекопитающих 3 области (Cajal, 1952), а именно: ядро заднего квадригеминального утолщения, наружную кору (латеральное ядро) и дорсальную кору (перицентральное ядро). Наличие этих трех областей было подтверждено у мыши, при этом ядро заднего квадригеминального утолщения было подразделено на центральное (основной объем задних холмов) и дорсомедиальное ядра (Rockel,

Jones, 1973; Ryogo et al., 1981). Эти образования наблюдались в задних холмах различных видов млекопитающих, включая человека (Rockel, Jones, 1973; Merzenich, Reid, 1974; Harrison, Howe, 1974; Fitzpatrick, 1975; Casseday et al., 1976; Schroeder, Jane, 1976; Geniec, Morest, 1971; Oliver, Hall, 1978; Adams, 1979; Kudo, Niimi, 1980; Aitkin et al., 1981; Schweizer, 1981; Kudo et al., 1983; Morest, Oliver, 1984; Oliver, Morest, 1984; Faye-Lund, 1985).

Рис. 1.2. Фронтальный срез через центральную часть заднего холма кошки, демонстрирующий разделение холма на подотделы. ICC - центральное ядро заднего холма, DC - дорсальная кора заднего холма, DM - дорсомедиальное ядро заднего холма, LN - латеральное ядро заднего холма, DLL - дорсальное ядро латеральной петли, PG — околоводопроводное серое вещество. Показаны основные типы клеток, входящих в состав центрального ядра нижнего холма, и их аксоны. В нижней части рисунка -распределение аксонов нейронов ядер латеральной петли в пределах центрального ядра (Morest, Oliver, 1984; Oliver, Morest, 1984).

1.1.2. Связи центрального ядра задних холмов

Задние холмы, являясь крупнейшим стволовым интегративным центром слуховой системы позвоночных, получают значительный объем входов от различных структур центральной слуховой системы, как с более низких, так и с вышележащих уровней (Neff et al., 1975). У млекопитающих, каждый из отделов задних холмов получает различную комбинацию афферентов от нижележащих слуховых центров — кохлеарных ядер, ядер верхнеоливарного комплекса и ядер латеральной петли. Кроме того, задним холмам адресованы нисходящие проекции от слуховой коры (Neff et al., 1975; Huffman, Henson, 1990; Sprangler, Warr, 1991;

Schofield, 2009). Задние холмы адресуют свои проекции, в основном, вышележащим образованиям слуховой системы (медиальное коленчатое тело таламуса (MKT), слуховая кора). Существуют также нисходящие проекции задних холмов в нижележащие центры слуховой системы. Связи центрального ядра задних холмов изучались у различных видов млекопитающих - у кошки (Diamond et al., 1969; Warr, 1966, 1969; Goldberg, Moore, 1967; Kudo, 1981; Kudo, Nakamura, 1988; Oliver, Morest, 1984, Oliver et al., 1991; Oliver, Iluerta, 1992; Brunso-Bechthold et al., 1981; Whitley, Henkel, 1984), у приматов (Goldberg, Moore, 1967; Moore et al., 1977; Luethke et al., 1989; Fitzpatrick, 1975), у кенгуровой крысы (Carey, Webster, 1971), у крысы (Beyerl, 1978; Syka, Popelar, 1984; Roberts, Ribak, 1987; Li, Kelly, 1992; Caicedo, Herbert, 1993; Lingenhöhl, Friauf, 1994; Merchan et al., 1994), у мыши (Meininger, Derer, 1986; Ryogo, Willard, 1985; Ryogo et al., 1981). Все ядра нижележащих центров слуховой системы, за исключением контралатерального вентрального ядра латеральной петли являются источником двусторонних проекций в центральное ядро нижних холмов.

Восходящие проекции в центральное ядро берут начало от нижележащих стволовых слуховых структур (рис. 1.3), включающих комплекс кохлеарных ядер, состоящий из дорсального, антеровентрального и постеровептрального ядер, а также от верхнеоливарного комплекса, который включает медиальное (МВО) и латеральные ядра верхней оливы (JIBO). Небольшой объем афферентов приходит от трапециевидного тела и от периоливарных ядер, включающих верхнее параоливарное ядро, а также латеральное и вентромедиальное ядра трапецевидного тела (Oliver, 1984, 1985, 1987; Oliver et al., 1995). Ядра латеральной петли (дорсальное и вентральное ядра) также дают много афферентных волокон в центральное ядро (Brunso-Bechthold et al., 1981; Oliver, Shneiderman, 1991; Merchan et al., 1994; Malmierca et al., 1998) и представляют собой крупнейший источник входящих волокон.

Центральному ядру задних холмов адресуется значительный объем нисходящих проекций от таких вышележащих структур, как слуховая кора и MKT (Sprangler, Warr, 1991). В частности, были описаны весьма значительные нисходящие проекции в центральное ядро от VI слоя коры больших полушарий, берущих начало как с ипсилатеральной, так и контралатеральной сторон (Huffman,

midline

Рис. 1.3. Схема восходящих проекций от стволовых ядер в центральное (ICC) и латеральное (LN) ядра задних холмов (показаны только с одной стороны). Сплошными линиями отмечены основные проекции стволовых структур в нижние холмы, пунктиром -менее значительные. Комплекс кохлеарных ядер и ядра верхнеоливарного комплекса выделены штриховкой. Другие обозначения: MSO - медиальная верхняя олива (МВО), LSO - латеральная верхняя олива (J1BO), ТВ - трапециевидное тело, РО - периоливарные ядра, DLL - дорсальное ядро латеральной петли, ILL - промежуточное ядро латеральной петли, VLL - вентральное ядро латеральной петли, NDC - ядра дорсального столба (ядро Голля, ядро Бурдаха), RF - ретикулярная формация ствола мозга, СВ - мозжечок, AVCN -переднее вентральное кохлеарное ядро, PVCN - заднее вентральное кохлеарное ядро, DCN - дорсальное кохлеарное ядро (Ehret, 1997).

Henson, 1990; Sprangler, Warr, 1991; Schofíeld, 2009). Обнаружены нисходящие проекции в задние холмы, источником которых являются ипсилатеральное MKT и верхние холмы. Их адресатами являются дорсомедиальное и латеральное ядра нижних холмов (Diamond et al., 1969; van Noort, 1969; Paula-Barbosa, Sousa-Pinto, 1973; Rockel, Jones, 1973; Harrison, Howe, 1974; Faye-Lund, 1985; Luethke et al., 1989). Схема нисходящих проекций в центральное ядро задних холмов представлена на рисунке 1.4.

Из большого объема входов в центральное ядро можно выделить группы возбуждающих и тормозных проекций, а также группу волокон, в составе которой имеют место как возбуждающие, так и тормозные входы (Oliver, 1984, 1985, 1987, 2000; Oliver et al., 1995,). Возбуждающие входы в центральное ядро численно превосходят тормозные проекции (Oliver, 2000). Медиальная верхняя олива является крупнейшим источником возбуждающих синаптических входов у кошки (37%).

sc

aud. Cortex,

mid

MGB

ine

RF

aud. iCortexl

MGB

1С

PG

JDMJ

DC

ICC

sc

LN

Рис. 1.4. Схема нисходящих проекций в ядра заднего холма (только с одной стороны) от слуховой коры (aud. Cortex), MKT (MGB) и передних холмов (SC). Заштрихованы ядра заднего холма (1С): DC - дорсальное ядро (дорсальная кора), DM - дорсомедиальное ядро, ICC - центральное ядро, LN - латеральное ядро. Другие обозначения: RF -ретикулярная формация таламуса, PG - околоводопроводное серое вещество (Ehret, 1997).

Следующие по значимости - ипсилатеральная латеральная верхняя олива (26%), контралатеральная латеральная верхняя олива (18%) и кохлеарные ядра (вместе - 24%) (Oliver, 1984, 1985, 1987; Oliver et al., 1995). Метод электронномикроскопической авторадиографии позволил идентифицировать синаптические окончания из разных стволовых источников. Эти афферентные окончания были определены как возбуждающие входы путем изучения морфологии синапсов — они содержали четкие округлые синаптические везикулы (R-типа), которые делали синаптический контакт асимметричным (Oliver, 2005). Оказалось возможным определить преобладание различных типов синаптических окончаний из разных источников. В сумме окончания R-типа составляют около 60% всех синаптических окончаний центрального ядра (Oliver, 1985; Oliver, 2000). Основным медиатором возбуждающих входов в центральное ядро является глутамат, при этом в процессы синаптического возбуждения в центральном ядре вовлечены как АМРА-, так и NMDA-рецепторы (Kelly et al., 2001). АМРА-рецепторы, являющиеся более быстродействующими, чем NMDA-рецепторы участвуют как в генерации начального компонента возбудительного ответа нейрона на тональную стимуляцию, так и в генерации более поздних компонентов возбудительного ответа нейрона. NMDA-рецепторы, как более медленные,

вовлечены в формирование более поздних компонентов ответов нейронов центрального ядра на тональную стимуляцию (Kelly et al., 2001).

Тормозные входы в центральное ядро весьма значительны и являются важным свойством нейронной организации центрального ядра. ГАМК-эргические и глицин-эргические синаптические окончания составляют около 40% синаптических контактов центрального ядра (Oliver, 2000). Многие из ГАМК-эргических окончаний берут начало в дорсальном ядре латеральной петли. Вторым источником тормозных входов является ипсилагеральная J1BO, чьи проекции являются глицин-эргическими и составляют приблизительно 26% окончаний центрального ядра (Shneiderman, Oliver, 1989). Третьим тормозным источником входов в центральное ядро является вентральное ядро латеральной петли, чьи нейроны содержат как глицин, так и ГАМК (Saint Marie et al., 1989; Saint Marie, Baker, 1990; Glendenning, 1992, Oliver et al., 1995). Кроме того, центральное ядро, как указано выше, получает набор афферептов от таких стволовых структур, как ядра латеральной верхней оливы и промежуточное ядро латеральной петли, в составе этого набора волокон имеются как возбуждающие, так и тормозные входы в центральное ядро (Ehret, 1997). Несмотря па то, что большинство афференгов центрального ядра на сегодняшний день изучены с применением методов электронной микроскопии, остается ряд вопросов, представляющих большой интерес, в частности, вопрос о гомогенности распределения этих входов по центральному ядру.

Проводящие пути, берущие начало в задних холмах, подробно изучались в большом числе работ (Moore, Goldberg, 1963; Powell, Ilatton, 1969; van Noort, 1969; Kawamura, Brodai, 1973; Harrison, Howe, 1974; Aitkin, Boyd, 1975, 1978; Edwards et al., 1979; Andersen et al., 1980; Ilashikawa, Kawamura, 1983; Syka et al., 1988; Sprangler, Warr, 1991; Caicedo, Herber, 1993; Wenstrup et al., 1994). Подробная схема эфферентов задних холмов четверохолмия представлена на рисунке 1.5. Аксоны проекционных нейронов задних холмов выходят на боковую поверхность холмов и, составляя ручки задних холмов, адресуются таламическому слуховому центру — MKT (Moore, Goldberg, 1963; Aitkin, Boyd, 1975, 1978; Andersen et al., 1980; Ilashikawa, Kawamura, 1983). Часть эфферентов проходит через спайку холмов в тектальную область, обеспечивая осуществление рефлекторных реакций при

действии звука (например, поворот головы и глаз в сторону раздражителя). Связи задних холмов с центральным серым веществом и ретикулярной формацией

I

midline

NDC RF СВ

Рис. 1.5. Схема эфферентных проекций заднего холма (только с одной стороны), включающих в себя нисходящие волокна, идущие к стволовым ядрам слуховой системы, восходящие проекции в слуховую кору и MKT, а также связи нижнего холма с другими образованиями среднего мозга. Основные проекции показаны сплошными линиями, менее значительные - пунктиром. Сокращения: ядра заднего холма (1С): DC - дорсальное ядро (дорсальная кора), DM - дорсомедиальное ядро, ICC - центральное ядро, LN -латеральное ядро. Другие сокращения: aud. Cortex - слуховая кора, MGB - MKT, SC -передние холмы, PG - околоводопроводное серое вещество, MSO - медиальная верхняя олива (МВО), LSO - латеральная верхняя олива (JIBO), ТВ - трапецевидное тело, РО -периоливарные ядра, DLL - дорсальное ядро латеральной петли, ILL - промежуточное ядро латеральной петли, VLL - вентральное ядро латеральной петли, NDC - ядра дорсального столба (ядро Голля, ядро Бурдаха), RF - ретикулярная формация (стволовая и таламическая части), СВ - мозжечок, AVCN - переднее вентральное кохлеарное ядро, PVCN - заднее вентральное кохлеарное ядро, DCN - дорсальное кохлеарное ядро (Ehret, 1997).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Хорунжий, Глеб Дмитриевич, 2014 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Альтман Я.А. Локализация звука // Л.: Наука, 1983. 214 с.

2. Бибиков Н.Г. Описание признаков звука нейронами слуховой системы наземных позвоночных // М.: Наука, 1987. 201 с.

3. Бибиков Н.Г. Обработка сигналов в слуховом пути позвоночных. Краткий обзор

// Saarbrucken: LAP Lambert Academic Publishing, 2012. 112 c.

4. Вартанян И.А. Слуховой анализ сложных звуков // Л.: Наука, 1978. 151 с.

5. Вартанян И.А., Шмигидина Г.Н. Импульсная активность нейронов слуховой

коры крыс при действии звуковых сигналов // Журн. Эвол. Биохим. и физиол. 1972. Т. 8. С. 67-77

6. Вартанян И.А., Егорова М.А. Феномен критических полос // Биофизика

сенсорных систем. Учебное пособие (под ред. В.О. Самойлова). СПб: Изд-во политехнич. Ун-та, 2007. С. 165-186.

7. Вартанян И.А., Егорова М.А., Эрет Г. Проявление основных свойств

критических полос в нейрональной активности задних холмов мыши // ДАН. 1999. Т. 368, №2. С. 437-439.

8. Вартанян И.А., Егорова М.А., Эрет Г. Ширина критических полос различных

типов слуховых нейронов задних холмов мыши // ДАН. 2000. Т. 373. №5. С. 701-703.

9. Гельфанд С.А. Слух: введение в психологическую и физиологическую акустику.

М.: Медицина, 1984. 352 с.

10. Гершупи Г.В. О механизмах слуха (в связи с исследованием временных и временно-частотных характеристик слуховой системы) // Механизмы слуха. Проблемы физиологич. акустики / 1967. Т.5. № 6. С. 73-32.

11. Гершуни Г.В., Альтман Я.А., Вартанян И.А., Марусева A.M., Радионова Е.А., Ратникова Г.И. О функциональной классификации нейронов слухового отдела четверохолмия кошки по временным характеристикам // Нейрофизиология. 1969. Т. 1. №2. С. 137-146

12. Егорова М.А. Частотная настройка нейронов первичного слухового поля (AI) и переднего слухового поля (AAF) слуховой коры мыши (Mus musculus) // Журн. Эвол. Биохим. и физиол. 2005. Т.41. № 4. С. 379-382

13. Егорова М.А. Временные свойства импульсной активности одиночных нейронов задних холмов мыши // Сенсорные системы. 2008а. Т. 22. №3. С. 203213

14. Егорова М.А. Особенности временных узоров разряда одиночных слуховых нейронов задних холмов мыши // Журн. Эвол. Биохим. и физиол. 20086. Т.44 №5. С. 540-543

15. Егорова М.А., Вартанян И.А., Эрет Г. Нейрофизиологические предпосылки слуховых критических полос на уровне среднего мозга // Сенсорные системы. 2002. Т. 16. С. 3-12

16. Егорова М.А., Вартанян И.А., Эрег Г. Частотная избирательность слуховых нейронов задних холмов мыши в условиях широкополосной маскировки // Сенсорные системы. 2004. Т 18. №3. С. 218-225

17. Малинина Е.С. Реакции нейронов слуховой области коры мыши на сигналы шума с регулярно изменяющимся спектром // Сенсорные системы. 2005. Т. 19. №3. С. 240-244

18. Малинина Е. С. Обработка спектральных локализационно значимых изменений в звуковых сигналах нейронами заднего холма и слуховой области коры мыши Mus musculus //Журн. Эвол. Биохим. и физиол. 2006. Т. 42. №. 5. С. 479-491.

19. Марусева A.M. О временных характеристиках нейронов заднего двухолмия крыс с различными типами ответов на звуковые сигналы // Механизмы слуха. Проблемы физиологич. акустики. 1967. Т. 6. №7. С. 50-62.

20. Радионова Е.А. Анализ звуковых сигналов в слуховой системе. Нейрофизиологические механизмы. J1.: Наука. 1987. 272 с.

21. Серков Ф.Н. Электрофизиология высших отделов слуховой системы. К.: Наукова думка. 1977. 214 с.

22. Серков Ф.Н. Корковые торможения. К.: Наукова думка. 1986. 246 с.

23. Abeles М., Goldstein М Н. Functional architecture in cat primary auditory cortex: columnar organization and organization according to depth // J. Neurophysiol. 1970. V. 33, P. 172-187

24. Adams J.C. Ascending projections to the inferior colliculus // Journal of Comparative Neurology. 1979. V. 183. P. 519-538

25. Aitkin L. The auditory midbrain: structure and function in the central auditory pathway// Clifton : Humana Press, 1986

26. Aitkin L.M., Webster W.R. Medial geniculate body of the cat: Organization and responses to tonal stimuli of neurons in ventral division // J. Neurophysiol. 1972. V.35, P. 365-380

27. Aitkin L.M., Boyd J. Responses of single units in cerebellar vermis of the cat to monaural and binaural stimuli // 1975. J. Neurophysiol. V. 38. P. 418-429

28. Aitkin L.M., Boyd J. Acoustic input to the lateral pontine nuclei // Hear. Res. 1978. V. 1(1). P. 67-77

29. Aitkin L.M., Kenyon C.E., Philpott P. The representation of the auditory and somatosensory systems in the external nucleus of the cat inferior colliculus // J. Comp. Neurol. 1981. V. 196. P. 25-40

30. Aitkin L.M., Irvine D.R.F., Nelson J.E., Merzenich M.M., Clarey J.C. Frequency representation in the auditory midbrain and forebrain of a marsupial, the northern native cat (Dasyurus hallucatus) // Brain. Behav. Evol. 1986. V. 29, P. 17 - 28

31. Anderdsen R.A., Snyder R.L., Merzenich M.M. The topographic organization of corticocollicular projections from physiologically identified loci in the AI, All, and anterior auditory cortically fields of the cat // J. Comp. Neurol. 1980. V. 191. P. 479494

32. Anderson D.J., Rose J.E., Hind J.E., Brugge J.F. Temporal position of discharges in single auditory nerve fibers within cycle of a sine-wave stimulus: frequency and intensity effects// J. Acoust. Soc. Am. 1971. V. 49. P. 1131-1139

33. Atencio C.A., Schreiner C.E. Laminar diversity of dynamic sound processing in cat primary auditory cortex // J. Neurophysiol. 2009. V. 103, P. 192 - 205

34. Bajo V.M., Moore D.R. Descending projections from the auditory cortex to the inferior colliculus in the gerbil, Meriones unguiculatus // J. Comp. Neurol. 2005. V. 486, P.101 - 116

35. Bar-Yosef O., Rotman Y., Nelken I. Responses of neurons in cat primary auditory cortex to bird chirps: effects of temporal and spectral context // J. Neurosci. 2002. V. 22(19). P. 8619-8632

36. Bibikov N.G., Chen Q.C., Wu F.-J. Responses of inferior colliculus neurons to sounds presented at different rates in anesthetized albino mouse // Flear. Res. 2008. V. 241. P. 43-51

37. Bizley J.K., Nodal F.R., Nelken I., King A.J., Functional organization of ferret auditory cortex// Cereb. Cortex. 2005. V. 15, P. 1637 - 1653.

38. Bizley J.K., Nodal F.R., Bajo V.M., Nelken I., King A.J. Physiological and anatomical evidence for multisensory interactions in auditory cortex // Cerebral Cortex. 2007. V. 17 (9). P. 2172-2189

39. Beyerl B.D. Afferent projections to the central nucleus of the inferior colliculus in the rat //Brain Res. 1978. V. 145. P. 209-223

40. Bock G.R., Webster W.R., Aitkin L.M. Discharge patterns of single units in inferior colliculus of the alert cat // J. Neurophysiol. 1972. V. 35. P. 355-372

41. Bordi F., LeDoux J.E. Sensory tuning beyond the sensory system: an initial analysis of auditory properties of neurons in the lateral amygdaloid nucleus and overlying areas of the striatum // J. Neurosci. 1992. V. 12 (7), P. 2493-2503

42. Bordi F., LeDoux J.E. Response properties of single units in areas of rat auditory thalamus that project to the amygdala // Exp. Brain Res. 1994. V. 98, P. 261 - 274

43. Brosch M., Schreiner C. E. Time course of forward masking tuning curves in cat primary auditory cortex //J. Neurophysiol. 1997. V. 77(2). P. 923-943

44. Brugge J.F., Reale R.A. Auditory Cortex // Cerebral cortex. New York, Plenum Press, 1985. P. 229-271

45. Brunso-Bechthold J.K., Thompson G.C., Masterton R.B. FIRP study of the organization of auditory afferents ascending to central nucleus of inferior colliculus in cat // J. Comp. Neurol. 1981. V. 197. P. 705-722

46. Caicedo A., Herbert H. Topography of descending projections from the inferior colliculus to auditory brainstem nuclei in the rat // J. Comp. Neurol. 1993. V. 328. P. 377-392

47. Cain D., Jen P. H. S. The effect of sound direction on frequency tuning in mouse inferior collicular neurons //Chinese Journal of Physiology. 1999. V. 42. P. 1-8.

48. Cajal R.S. Histologic de system nerveu dc 1' homme et des vertebres (The histology of nervous system of the human and of the vertebrate animals) // Paris. Instituto Ramon y Cajal. 1952. V. 1. P. 774-838

49. Calford M.B. The parcellation of the medial geniculate body of the cat defined by the auditory response properties of single units // J. Neurosci. 1983. V. 3(11), P. 23502364

50. Calford M.B., Webster W.R. Auditory representation within principal division of cat medial geniculate body: An electrophysiological study // J. Neurophysiol. 1981. V. 45, P. 1013-1028

51. Calford M.B., Aitkin L.M. Ascending projections to the medial geniculate body of the cat: Evidence for multiple, parallel auditory pathways through thalamus. J. Neurosci. 1983. V.3, P. 2365-2380.

52. Calford M.B., Webster W.R., Semple M.M. Measurement of frequency selectivity of single neurons in the central auditory pathway // Hear. Res. 1983. V. 11, P. 395 - 401

53. Campbell A. W. Histological studies on the localisation of cerebral function. University Press, 1905.

54. Carey C.L., Webster D.B. Asccnding and descending projections of the inferior colliculus in the Kangaroo rat // Brain. Behav. Evol. 1971. V. 4. P. 401-412

55. Casseday J.H., Diamond I.T., Harting J.K. Auditory pathways to the cortex in Tupaia glis //J. Comp. Neurol. 1976. V. 166. P. 303-340

56. Casseday J.H., Ehrlich D., Covey E. Neural measurement of sound duration: control by excitatory-inhibitory interactions in the inferior colliculus // J. Neurophysiol. 2000. V. 84. P. 1475-1487

57. Caviness V.S. Architectonic map of neocortex of the normal mouse // J. Comp. Neurol. 1975. V. 164. P. 247-263

58. Covey, E., Kauer, J.A., Casseday, J.H. Whole-cell patch-clamp recording reveals subthreshold sound-evoked postsynaptic currents in the inferior colliculus of awake bats//J. Neurosci. 1996. V. 16. P. 3009-3018

59. Christianson G.B., Sahani M., Linden J.F. Depth-dependent temporal response properties in core auditory cortex // J. Neurosci. 2011. V. 31, P. 12837 - 12848

60. Davis K.A. Evidence of functionally segregated pathway from dorsal cochlear nucleus to inferior colliculus // J. Neurophysiol. 2005. V. 87. P. 1824-1835

61. Dear S.P., Fritz J., Ilaresign T., Ferragamo M., Simmons J.A. Tonotopic and functional organization in the auditory cortex of the big brown bat, Eptesicus fuscus // J. Neurophysiol. 1993. V. 70, P. 1988 - 2009

62. Depireux D. A., Simon J. Z., Klein D. J., Shamma S. A. Speetro-temporal response field characterization with dynamic ripples in ferret primary auditory cortex //J. Neurophysiol. 2001. V. 85(3). P. 1220-1234

63. Diamond J.T., Jones E.G., Powell T.P.S. The projection of the auditory cortex upon the diencephalon and brainstem of the cat // Brain Res. 1969. V. 15. P. 305-340

64. Downman C.B., Woolsey C.N., Lendc R.A. Auditory areas I, II and Ep: cochlear representation, afferent paths and interconnections // Johns Hopk. IIosp. Bull. 1960. V. 106, P. 127-142

65. Edwards S.B., Ginsburgh C.L., Henkel. C.K., Stein B.E. Sources of subcortical projections to the superior colliculus in the cat // J. Comp. Neurol. 1979. V. 184. P. 309-330

66. Ehret G. Age-dependent hearing loss in normal hearing mice // Naturwissenschaflten. 1974. V. 61 (11). P. 506-507

67. Ehcrt G. Left hemisphere advantage in the mouse brain for recognizing ultrasonic communication calls //Nature. 1987. V. 325, P. 249-51.

68. Ehret G. Frequency resolution, spectral filtering, and integration on the neuronal level // Auditory Function. Neurobiological bases of hearing / Eds. Edelman G.M., Gall W.E., Cowan W.M. New York: Wiley, 1988. P. 363-384

69. Ehret G. The auditory midbrain, a "shunting yard" of acoustical information processing // The Central Auditory System / Eds. Ehret G., Romand R. New York, Oxford: Oxford University Press, 1997. P. 259-316

70. Ehret G., Fischer R. Neuronal activity and tonotopy in the auditory system visualized by c-fos gene expression // Brain Res. 1991. V. 567. P. 350-354

71. Ehret G., Merzenich M.M. Complex sound analysis (frequency resolution, filtering and spectral integration) by single units of the inferior colliculus of the cat // Brain Res. Revs. 1988a. V. 13. P. 139-163.

72. Ehret G., Merzenich M.M. Neuronal discharge rate is unsuitable for encoding sound intensity at the inferior colliculus level // Flear. Res. 19886. V. 35. P. 1-8

73. Ehret G., Moffat A. J. M. Inferior colliculus of the house mouse. II. Single unit responses to tones, noise and tone-noise combinations as a function of sound intensity //J. Comp. Physiol. 1985. V. 156. P. 619-635.

74. Ehret G., Romand R. Development of Tonotopy in the Inferior Colliculus II: 2-DG

Measurements in the Kitten // Europ. J. Neurosci. 1994. V. 6(10). P. 1589-1595

75. Egorova M., Ehret G., Vartanian I., Esser K.-H. Frequency response areas of neurons in the mouse inferior colliculus. I. Threshold and tuning characteristics // Exp. Brain Research. 2001. V.140. P. 145-161.

76. Egorova M., Vartanian I., Ehret G. Frequency response areas of mouse inferior colliculus neurons II. Critical bands //Neuroreport. 2006. V.17(17). P.1783-1786

77. Faingold C. L., Boersma Anderson C. A., Caspary D. M. Involvement of GABA in acoustically-evoked inhibition in inferior colliculus neurons // Hear. Res. 1991. V. 52 (1). P. 201-216

78. Faye-Lund H. The neocortical projection to the inferior colliculus in the albino rat // Anat. Embryol. 1985. V. 173. P. 53-70

79. Feliciano M., Potashner S J. Evidence for a glutamatergic pathway from the guinea pig auditory cortex to the inferior colliculus // J. Neurochem. 1995. V. 65, P. 1348 -1357

80. Feliciano M., Saldana E., Mugnaini E. Direct projections from the rat primary auditory neocortex to nucleus sagulum, paralemniscal regions, superior olivary complex and cochlear nuclei // Aud. Neurosci. 1995. V.l, P. 287-308.

81. Fitzpatrick K.A. Cellular architecture and topographic organization of inferior colliculus in the the squirrel monkey // J. Comp. Neurol. 1975. V. 164. P. 185-208

82. Fitzpatrick K.A., Imig T.J. Projections of auditory cortex upon the thalamus and midbrain in the owl monkey // J. Comp. Neurol. 1978. V. 111, P. 537 - 556

83. Fitzpatrick D.C., Kanwal J.S., Butman J.A., Suga N. Combination-sensitive neurons in the primary auditory cortex of the mustached bat // J. Neurosci. 1993. V. 13(3). P. 931-940

84. Friauf E. Tonotopic Order in the Adult and Developing Auditory System of the Rat as Shown by c-fos Immunocytochemistry // Europ. J. Neurosci. 1992. V. 4 (9). P.

798-812

85. Fuzessery Z.M., Wenstrup J.J., Hall J.C., Leroy S. Inhibition has little effect on response latencies in the inferior colliculus //J. Assoc. Res. Otolaryngol. 2003. V. 4 (1). P. 60-73

86. Fuzessery Z.M., Richardson M.D., Coburn M.S. Neural mechanisms underlying selectivity for the rate and direction of frcquency-modulated sweeps in the inferior colliculus of the pallid bat // J. Neurophysiol. 2006. V. 96(3). P. 1320-1336

87. Gates G.R., Aitkin L.M. Auditory cortex in the marsupial possum, Trichosurus vulpécula// Hear. Res. 1982. V. 7, P.l - 11

88. Gaese B.H., Ostwald J. Anesthesia changes frequency tuning of neurons in the rat primary auditory cortex // J. Neurophysiol. 2001. V. 86, P. 1062 - 1066

89. Geniec P., Morest D.K. The neuronal architecture of the human posterior colliculus // Act. Otoralyngol. Suppl. 1971. V. 295. P. 1-33

90. Gersuni G.V., Altman J.A., Maruseva A.M., Radionova E.A., Ratnikova G.I., Vartanian I.A. Functional classification of neurons in the inferior colliculus of the cat according to their temporal characteristics // Sensory processes at the neuronal and behavioral levels. Gershuni G.V. ed. Acad.press. N.Y., London. 1971. P. 157-179.

91. Glaser E.M., Van der Loos H., Gissler M. Tangential orientation and spatial order in dendrites of cat auditory cortex: a computer microscope study of Golgi-impregnated material // Exp. Brain Res. 1979. V. 36, P. 411 - 431

92. Glendenning K.K. Acoustic chiasm V-inhibition and excitation in the ipsilateral and contralateral projections of LSO // J. Comp. Neurol. 1992. V.319. 100-122

93. Goldberg G.M., Moore R.Y. Ascending projections of the lateral lemniscus in the cat and monkey // J. Comp. Neurol. 1967. V. 129. P. 143-156

94. Golding N.L., Robertson D., Oertel D. Recordings from slices indicate that octopus cells of the cochlear nucleus detect coincident firing of auditory nerve fibers with temporal precision//J. Neurosci. 1995. V. 15(4). P. 3138-3153.

95. Goldstein M.II., Hall J.L., Butterfield B.O. Single unit activity in the primary auditory cortex of unanesthetized cats // J. Acoust. Soc. Am. 1968. V. 43, P. 444 -455

96. Graybiel A.M., The thalamocortical projection of the so-called posterior nuclear group: A study with anterograde degeneration methods in the cat // Brain Res. 1973. V. 49, P. 229 - 244

97. Graybiel A.M., Studies on the anatomical organization of posterior assotiation cortex // The Neurosciences Third Study Programm. Cambridge, The MIT Press, 1974. P. 205-214

98. Guo W., Chambers A. R., Darrow K. N., Hancock K. E., Shinn-Cunningham B. G., Polley, D. B. Robustness of cortical topography across fields, laminae, anesthetic states, and neurophysiological signal types // J. Neurosci. 2012. V. 32(27). P. 91599172

99. Haase H., Ehret G. Lateralization of sound perception in the brain of the mouse (Mus musculus) // Perception-Cognition: Proceedings of the 18th Gottinger Neurobiology Conference. Stuttgart, Thieme Verlag, 1990. P. 150.

100. Harrison J.M., Howe M.E. Anatomy of the afferent auditory system of mammals // Handbook of Sensory Physiology, vol. 5/1 / Eds. Keidel W.D., Neff W.D., SpringerVerlag, Berlin, 1974, pp. 283-336

101. Harrison R.V., Kakigi A., Hirakawa H., Harel N., Mount R.J. Tonotopic mapping in auditory cortex of the chinchilla //Hear. Res. 1996. V. 100(1). P. 157-163

102.1-Iashikawa T., Kawamura K. Retrograde labelling of ascending and descending neurons in the inferior colliculus. A fluorescent double labelling study in the cat // Exp. Brain Res. 1983. V. 49. P. 457-461

103. Hind J.E., Goldberg J.M., Greenwood D.D., Rose J.E. Some discharge characteristics of single neurons in the inferior colliculus of the cat. II. Timing of the discharges and observations on binaural stimulation // J. Neurophysiol. 1963. V. 26. P. 321-341

104. Hofstetter K.M., Ehret G. The auditory cortex of the mouse: connections of the ultrasonic field // J Comp Neurol. 1992. V. 323, P. 370 - 386

105. Horikawa J., Suga N. Neuroethology of auditory cortex. // Jpn. J. Physiol. 1991.V. 41, P. 671-691

106. Huang C., Fex J. Tonotopic organization in the inferior colliculus of the rat demonstrated with the 2-deoxyglucose method // Exp. Brain Res. 1986. V. 61. P. 506512

107. Huffman R.F., Henson O.W. The descending auditory pathway and acousticomotor systems: connections with the inferior colliculus // Brain Res. Revs. 1990. V. 15. P. 245-323

108. Joachimsthaler B., Uhlmann M., Miller F., Ehret G., Kurt S. Quantitative analysis of neuronal response properties in primary and higher-order auditory cortical fields of

awake house mice (Mus musculus) //Europ. J. Neurosci. 2014. V. 39 (6). P. 904-918

109. Imaizumi K., Priebe N.J., Crum P.A., Bedenbaugh P.H., Cheung S.W., Schreiner C.E. Modular functional organization of cat anterior auditory field // J Neurophysiol. 2004. V. 92, P. 444-457

110. Imaizumi K., Lee C.C., Linden J.F., Winer J.A., Schreiner C.E. The anterior field of auditory cortex // The Auditory Cortex. Mahwah - London, Lawrence Erlbaum Associates Inc., 2005. P. 95 - 110

111. Imig T.J., Brugge J.F. Sources and terminations of callosal axons related to binaural and frequency maps in primary auditory cortex of the cat // J. Comp. Neurol. 1978. V. 182, P. 637-660

112. Imig T. J., Morel A. Tonotopic organization in ventral nucleus of medial geniculate body in the cat //J Neurophysiol. 1985. V. 53(1). P. 309-340

113. Imig T. J., Reale R. A. Patterns of cortieo-cortical connections related to tonotopic

maps in cat auditory cortex //Journ.Comp. Neurol. 1980. V. 192(2). P. 293-332

114. Imig T. J., Reale R. A. Ipsilateral corticocortical projections related to binaural columns in cat primary auditory cortex // Journ.Comp. Neurol. 1981. V. 203(1). P. 114

115. Kaas J. II., Hackett T. A. Subdivisions and connections of auditory cortex in primates: a working model //Auditory cortex. A synthesis of human and animal research. 2005. V. 7-26.

116. Kanwal J.S., Ehret G. Communication sounds and their cortical representation // The Auditory Cortex. New York, Springer, 2010. P. 343 - 368

117. Kanwal J.S., Fitzpatrick D.C., Suga N. Facilitatory and inhibitory frequency tuning of combination-scnsitive neurons in the primary auditory cortex of mustachcd bats // J. Neurophysiol. 1999. V. 82, P. 2327-2345

118. Kawamura K., Brodal A. The tectopontine projection in the cat: an anatomical study with comments on pathways for teleceptive impulses to the cerebellum // J. Comp. Neurol. 1973. V 35. P. 371-390

119. Kelly J.B., Zhang H., Wu S.H. Contribution of AMP A and NMDA receptors to the excitatory responses in the inferior colliculus // Hear. Res. 2001. V. 165. P. 35-42

120. Kiang N.Y.S., Moxon E.C. Tails of tuning curves of auditory nerve fibers // J. Acoust. Soc. Am. 1974. V. 55. P. 620-630

121. Kiang N.Y.S., Watanabe T., Thomas E.C., Clark L.F. Discharge patterns of single fibers in the cat's auditory nerve // Cambridge, MA, MIT Press, 1965.

122. Kilgard M. P., Merzenich M. M. Cortical map reorganization enabled by nucleus basalis activity //Science. 1998. V. 279 (5357). P. 1714-1718

123. Kilgard M. P., Merzenich M. M. Distributed representation of spectral and temporal information in rat primary auditory cortex//Hear. Res. 1999. V. 134(1). P. 16-28

124. Kornmüller A. E. Die bioelektrischen Erscheinungen der Ilimrindenfelder: mit allgemeineren Ergebnissen zur Physiologie und Pathophysiologie des zentralnervösen Griseum. Georg Thieme Verlag, 1937.

125. Kudo M. Projections of the nuclei of the lateral lemniscus in the cat: an autoradiographic study // Brain Res. 1981. V. 221. P. 57-69

126. Kudo M., Nakamura Y. Organization of the lateral lemniscal fibers converging onto the inferior colliculus in the cat: an anatomical review // Auditory Pathway: Structure and Function / Eds. Syka J., Masterton R.B., New York: Plenum Press, 1988, pp. 171-183

127. Kudo M., Niimi K. Ascending projections of the inferior colliculus onto the medial geniculate body in the cat studied by anterograde and retrograde tracing techniques // Brain Res. 1978. V. 155, P. 113-117

128. Kudo M., Niimi K. Asccnding projections of the inferior colliculus in the cat: an autoradiographic study//J. Comp. Neurol. 1980. V. 191. P. 545-556

129. Kudo M., Itoh K., Kawamura S., Mizuno N. Direct projections to the pretectum and the midbrain reticular formation from auditory relay nuclei in the lower brainstem of the cat//Brain Res. 1983. V. 288(1). P. 13-19

130. Langner G., Schreiner C.E. Topology of functional parameters in the inferior colliculus of the cat // New Frontiers in Brain Research/ Eds. Eisner N., Creutzfeldt O., Stuttgart: Thieme, 1987, pp. 122

131. Langner G., Schreiner C.E. Periodicity coding in the inferior colliculus of the cat. 1. Neuronal mechanisms //J.Neurophysiol. 1988. V.60.P. 1799-1822.

132. Langner G., Schreiner C. E. Orthogonal topographical representation of characteristic and best modulation frequency in the inferior colliculus of cat // Soc. Neurosci. Abstr. 1989. V. 15. P. 1116.

133. Langner G., Schreiner C.E, Merzenich M.M. Covariation of latency and temporal resolution in the inferior colliculus of the cat // Hear. Res. 1987. V. 31. P. 197-202

134. LeBeau F.E.N., Rees A., Malmierca M.S. Contribution of GABA- and glycinemediated inhibition to the monaural temporal response properties of neurons in the inferior colliculus // J. Neurophysiol. 1996. V. 75. P. 902-919

135. LeBeau F.E.N., Malmieca M.S., Rees A. Iontophoresis in vivo demonstrates a key role for GABAA and glycinergic inhibition in shaping frequency response areas in the inferior colliculus of guinea pig // J. Neurosci. 2001. V. 21. P. 7303-7312

136. Lee C. C., Winer J. A. Connections of cat auditory cortex: I. Thalamocortical system //J. Comp. Neurol. 2008. V. 507(6). P. 1879-1900

137. Lee C.C., Imaizumi K., Schreiner C.E., Winer J.A. Concurrent tonotopic processing streams in auditory cortcx // Cerebral Cortex. 2004. V. 14. P. 441 - 451

138. Li L., Kelly J.B. Inhibitory influence of the dorsal nucleus of the lateral lemniscus on binaural responses in the rat's inferior colliculus // J. Neorosci. 1992. V. 12. P. 4530-4539

139. Liberman M.C. Auditory-nerve responses from cats raised in a low-noise chamber// J. Acoust. Soc. Am. 1978. V. 63. P. 442-455

140. Lim H.H., Anderson D.J. Antidromic activation reveals tonotopically organized projections from primary auditory cortex to the central nucleus of the inferior colliculus in guinea pig // J. Neurophysiol. 2007. V. 97. P. 1413 - 1427

141. Linden J.F., Liu R.C., Sahani M., Schreiner C.E. Spectrotemporal Structure of Receptive Fields in Areas AI and AAF of Mouse Auditory Cortex // J. Neurophysiol. 2003. V. 90. P. 2660-2675

142. Lindquist D.H., Jarrard L.E., Brown T.H. Perirhinal cortex supports delay fear conditioning to rat ultrasonic social signals // J. Neurosci. 2004. V.24. P. 3610 - 3617

143. Lingenhohl K., Friauf E. Giant neurons in the rat reticular formation: a sensorimotor interface in the elementary acoustic startle circuit? // J. Neurosci. 1994. V. 14. P. 1176-1194

144. Loftus, W.C., Sutter, M.L. Spectrotemporal organization of excitatory and inhibitory receptive fields of cat posterior auditory field neurons // J. Neurophysiol. 2001. V. 86. P. 475-491

145. Lu Y., Jen P. H. S., Zheng Q. Y. GABAergic disinhibition changes the recovery cycle of bat inferior collicular neurons // J. Comp. Physiol. A. 1997. V. 181(4). P. 331-341

146. Luethke L.E., Krubitzer L.A., Kaas J.H., Connections of primary auditory cortex in the New World monkey, Saguinus // J. Comp. Neurol. 1989. V. 285. P. 487-513

147. Machmerth II., Theiss D., Schnitzler H.U. Konstruktion eines Luftschallgebers mit konstantem Frcquenzgang im Bereich von 15 kHz - 130 kHz // Acustica. 1975. V. 34. P. 81-85

148. Malmierca M.S., Blackstad T.W., Osen, K.K., Karagiille T., Molowny R.L. The central nucleus of the inferior colliculus in rat: a Golgi and computer reconstruction study of neuronal and laminar structure // J. Comp. Neurol. 1993. V. 333. P. 1-27.

149. Malmierca M.S., Seip K.L., Osen K.K. Morphological classification and identification of neurons in the inferior colliculus: a multivariate analysis // Anat. Embryol. 1995. V. 191. P. 343-350.

150. Malmierca M.S., Leergaard T.B., Bajo V.M., Bjalie J.G., Merchan M.A. Anatomic evidence of a three-dimensional mosaic pattern of tonotopic organization in the ventral complex of lateral lemniscus in cat // J. Neurosci. 1998. V. 22. P. 1089110897

151. Malmierca M.S., Izquierdo M.A., Cristaudo S., Hernandez O., Perez-Gonzalez D., Covey E., Oliver D.L. A discontinuous tonotopic organization in the inferior colliculus of the rat // J. Neurosci. 2008. V. 28. P. 4767-4776

152. Martin R.L., Webster W.R., Serviere J. The frequency organization of the inferior colliculus of the guinea pig: a 14C-2-deoxyglucose study // Hear. Res. 1988. V. 33. P. 245-256

153. Maruseva A.M. Temporal characteristics of the auditory neurons in the inferior colliculus // Sensory processes at the neuronal and behavioral levels. Gershuni G.V. cd. Acad.press. N.Y., London. 1971. P. 181-200.

154. Meininger V., Pol D., Derer P. The inferior colliculus of the mouse: the Nissl and Golgi study//Neuroscience. 1986. V. 17. P. 1159-1179

155. Mendelson J. R., Schreiner C. E., Sutter M. L. Functional topography of cat primary auditory cortex: response latencies //J. Comp. Physiol. A. 1997. V. 181(6). P. 615633

156. Merchan M.A., Saldana E., Plaza I. Dorsal nucleus of the lateral lemniscus in the rat: concentric organization and tonotopic projection to the inferior colliculus // J. Comp. Neurol. 1994. V. 342. P. 259-278.

157. Merzenich M.M., Reid M.D. Representation of the cochlea within the inferior colliculus of the cat // Brain Res. 1974. V. 77. P. 397-415

158. Middlebrooks J.C., Zook J.M. Intrinsic organization of the cat's medial geniculate body defined by projections to binaural response-specific bands in the primary auditory cortex// J. Neurosci. 1983. V. 3, P. 203-224

159. Möller A.R. Latency of unit responses in cochlear nucleus determined in two different ways // J. Neurophysiol. 1975. V. 38. P. 812-821

160. Moore J.K., Karapas F., Moore R.Y. Projections of the inferior colliculus in the insectivores and primates // Brain Behav. Evol. 1977. V. 14. P. 301-327

161. Moore R.V., Goldberg J.M. Ascending projections of the inferior colliculus in the cat//J. Comp. Neurol. 1963. V. 121. P. 109-136

162. Morest D.K., Oliver D.L. The neuronal architecture of the inferior colliculus in the cat: defining the functional anatomy of the auditory midbrain // J. Comp. Neurol. 1984. V. 222. P. 209-236

163. Nelken I. Feature detection by the auditory cortex // Integrative functions in the mammalian auditory pathway. Springer New York, 2002. P. 358-416.

164. Neff W.D., Diamond J.T., Casseday J.H. Behavioral studies of auditory discrimination: central nervous system // Handbook of Sensory Physioilogy, Vol. 5/2 (Auditory system)/ Eds. Keidel W.D., Neff W.D. 1975. Berlin: Sprnger-Verlag, pp. 307-400

165. O'Connel M., Falchier A., McGinnis T., Schroeder C.E., Lakatos P. Dual mechanism of neuronal ensemble inhibition in primary auditory cortex // Neuron. 2011. V. 69, P. 805-817

166. Oliver D.L. Neuron types in the central nucleus of inferior colliculus that project to the medial geniculate body // Neuroscience. 1984. V. 11. P. 409-424

167. Oliver D.L. Quantitative analyses of axonal endings in the central nucleus of the inferior colliculus and distribution of 3H-labelling after injections in the dorsal cochlear nucleus // J. Comp. Neurol. 1985. V. 237. P. 343-359

168. Oliver D.L. Projections to the inferior colliculus from the anteroventral cochlear nucleus in the cat: possible substrates for binaural interaction // J. Comp. Neurol. 1987. V. 264. P. 24-46

169. Oliver D.L. Ascending efferent projections of the superior olivary complex // Microscopy Res. & Tech. 2000. V. 51. P. 355-363

170. Oliver, D.L. Neuronal organization in the inferior colliculus // The Inferior Colliculus / Eds. Winer J.A., Schreiner C.E. New York. Springer. 2005. P. 69-114.

171. Oliver D. L., Iiall W. C. Subdivisions of the medial geniculate body in the tree shrew (Tupais glis) // Brain Res. 1975. V.86. P. 217-227.

172. Oliver D.L., Morest D.K. The central nucleus of the inferior colliculus in the cat // J. Comp. Neurol. 1984. V. 222. P. 237-264

173. Oliver D.L., Iluerta. M.F. Inferior and superior colliculi // Springer Handbook of Auditory Research, Vol. 2: The Mammalian Auditory Pathway: Neurophysiology / Eds. Webster D.B., Popper A.N., Fay R.R. New York: Springer-Verlag, 1992, pp. 168-221

174. Oliver D.L., Shneiderman A. The anatomy of the inferior colliculus; cellular basis for integration of monaural and binaural information // Neurobiology of Hearing: The Central Auditory System / Eds. Altschuler R.A., Bobbin R.P., Clopton B.M., Hoffman D.W. New York: Raven Press, 1991, pp. 195-222

175. Oliver D.L., Kuwada S., Yin T.C.T., Haberly L.B., Henkel C.K. Dendritic and axonal morphology of HRP-injected neurons in the inferior colliculus of the cat // J. Comp. Neurol. 1991. V. 303. P. 75-100.

176. Oliver D.L. Winer J.A., Beckius G.E., Marie R.L.S. Morphology of GABAergic neurons in the inferior colliculus of the cat//J. Comp. Neurol. 1994. V. 340 (1). P. 2742

177. Oliver D.L., Beckius G.E., Shneiderman A. Axonal projections from the lateral and medial superior olive to the inferior colliculus of the cat: a study using electron microscopic auto radiography // J. Comp. Neurol. 1995. V. 360. P. 17-32

178. Oonishi S. Katsuki Y. Functional organization and integrative mechanism on the auditory cortex of the cat // Jpn. J. Physiol. 1965. V. 15, P. 342 - 365

179. Paloff A., Ilinova-Palova D. Topographical distribution of NADPII-Diaphorase positive neurons in the cat's inferior colliculus // J. Flirnforschung. 1998. V. 39, P. 231 -243

180. Park T.J., Pollak G.D. GABA shapes sensivity to the interauaral intensity disparities in the mustached bat's inferior colliculus: implications for encoding sound localization//J.Neurosci. 1993. V. 13. P. 2050-2067

181. Paula-Barbosa M.M., Sousa-Pinío A. Auditory cortical projections to the superior colliculus in the cat // Brain Res. 1973. V. 50. P. 47-61

182. Phillips D.P., Irvine D.R.F. Acoustic input to single neurons in pulvinar-posterior complex of cat thalamus//J. Neurophysiol. 1979. V.42, P.123-136

183. Phillips D.P., Irvine D.R.F. Properties of single neurons in the anterior auditory field (AAF) of cat cerebral cortex // Brain Res. 1982. V. 248, P. 237 - 244

184. Pienkowski M., Harrison R. V. Tone frequency maps and receptive fields in the developing chinchilla auditory cortex // J. Neurophysiol. 2005. V. 93(1). P. 454-466.

185. Pollak, G.D., Park, T.J. The effects of GABAergic inhibition on monaural response properties of neurons in the mustache bat's inferior colliculus // Hear. Res. 1993. V. 65. P. 99-117.

186. Pollak G. D., Xie R., Gittelman J.X., Andoni S., Li N. The dominance of inhibition in the inferior colliculus // Hear. Res. 2011. V. 274 (1). P. 27-39

187. Popelár J., Nwabueze-Ogbo F.C., Syka J. Changes in neuronal activity of the inferior colliculus in rat after temporal inactivation of the auditory cortex // Physiol. Res. 2003. V. 52, P. 615-628

188. Powell E.W., I latton J.B. Projections of the inferior colliculus in the cat // J. Comp. Neurol. 1969. V. 136. P. 183-192

189. Profant O., Burianová J., Syka J. The response properties of neurons in different fields of the auditory cortex in the rat//Hear. Res. 2013. V. 296. P. 51-59.

190. Qiang Q. Jie T., ZuLin Y., Juan Z., YingJie Z., ZhongJu X., JunXian S. Latency represents sound frequency in mouse inferior colliculus // Science China Life Sciences. 2007. V. 50 (2). P. 258-264

191. Radtke-Schuller S., Schuller G. Auditory cortex of the rufous horseshoe bat: 1. Physiological response properties to acoustic stimuli and vocalizations and the topographical distribution of neurons // Eur. J. Neurosci. 1995. V. 7, P. 570 - 591

192. Read I LL., Winer J.A., Schreiner C.E. Modular organization of intrinsic connections associated with spectral tuning in cat auditory cortex // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001. V. 98. P. 8042-8047

193. Reale R. A., Imig T. J. Tonotopic organization in auditory cortex of the cat //J. Comp .Neurol. 1980.V. 192 (2). P. 265-291.

194. Reale R.A., Brugge J.F., Feng J.Z. Geometry and orientation of neuronal processes in cat primary auditory cortex (AI) related to characteristic-frequency maps // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1983. V. 80, P. 5449-5453

195.Redies H., Sieben U., Creutzfeldt O.D. Functional subdivisions in the auditory cortex of the guinea pig // J. Comp. Neurol. 1989. V. 282, P. 473 - 488

196. Rhode W. S., Oertel D., Smith P. H. Physiological response properties of cells labeled intracellularly with horseradish peroxidase in cat ventral cochlear nucleus // J. Comp. Neurol. 1983. V. 213(4). P. 448-463

197. Ribaupierre F., de. Acoustic information processing in the auditory thalamus and cerebral cortex // The central auditory system. New York, Oxford, Oxford University Press, 1997. P. 317-397

198. Ribak C.E., Roberts R.C. The ultrastructure of the central nucleus of the inferior colliculus//J.Neurocytol. 1986. V. 15. P. 421-438

199. Richter K., Hess A., Scheich H. Functional mapping of transsynaptic effects of local manipulation of inhibition in gerbil auditory cortex // Brain Res. 1999. V. 831, P. 184 -199

200. Roberts R.C., Ribak C.E. GABAergic neurons and axon terminals in the brainstem auditory nuclei of the gerbil // J. Comp. Neurol. 1987. V. 258. P. 267-280

201. Rockel A.J., Jones E.G. The neuronal organization of the inferior colliculus of the adult cat. I. The central nucleus // J. Comp. Neurol. 1973. V. 147. P. 61-92

202. Romand R., Ehret G. Development of tonotopy in the inferior colliculus. I. Electrophysiological mapping in house mice // Develop. Brain Res. 1990. V. 54 (2). P. 221-234

203. Romanski L., Clugnet M.C., Bordi F., LeDoux J.E. Convergence of somatosensory and auditory pathways in the lateral amygdaloid nucleus: possible physiological substrate for fear conditioning // Behav. Neurosci. 1993. V. 107, P. 757-769

204. Rose J.E., The cellular structure of the auditory region of the cat // J. Comp. Neurol. 1949. V. 91, P. 409-439

205. Rose J.E., Woolsey C.N. Organization of the mammalian thalamus and its relationships to the cerebral cortex // EEG clin. Neurophysiol. 1949. V. 1, P. 391 -404

206. Rose J.E., Woolsey C.N. Cortical connections and functional organization of thalamic auditory system of the cat // Biological and Biochemical Bases of Behavior. Madison, U. Wisconson Press, 1958

207. Rose J.E., Greenwood D.D., Goldberg J.M., Hind J.E. Some discharge characteristics of single neurons in the inferior colliculus of the cat. I. Tonotopical organization, relation of spike counts to tone intensity, and firing patterns of single elements // J. Neurophysiol. 1963. V. 26. P. 294-320

208. Rose J.E., Gross N.B., Geisler C.D., Hind J.E. Some neural mechanisms in the inferior colliculus of the cat which may be relevant to localization of a sound source // J. Neurophysiol. 1966. V. 29. P. 288-314

209. Roth G.L., Aitkin L.M., Andersen R.A., Merzenich M.M. Some features of spatial organization of the central nucleus of inferior colliculus of the cat // J. Comp. Neurol. 1978. V. 182. P. 661-680

210. Rothschild G., Nelken I., Mizrahil A. Functional organization and population dynamics in the mouse primary auditory cortex // Nature Neurosci. 2010. V. 13, № 3, P. 353-362

211. Rouiller E.M. Functional organization of the auditory pathways // The central auditory system. New York, Oxford, Oxford University Press, 1997. P. 3 - 96

212. Ryogo D.K., Willard F.H. The dorsal cochlear nucleus of the mouse: a light microscopic analysis of neurons that project to the inferior colliculus // J. Comp. Neurol. 1985. V. 242. P. 381-396

213. Ryogo D.K., Willard F.H., Fekete D.M. Differential afferent projections to the inferior colliculus from the cochlear nucleus in the albino mouse // Brain Res. 1981. V. 210. P. 342-349

214. Saint-Marie R.L., Baker R.A. Neurotransmitter-specific uptake and retrograde transport of [3H]glycine from the inferior colliculus by ipsilateral projections of the superior olivary complex and nuclei of the lateral lemniscus // Brain Res. 1990. V. 524. P. 244-253

215. Saint-Marie R.L., Ostapoff E.M., Morest D.K., Wenthold R.J. Glycine-immunoreactive projection of the cat lateral superior olive: possible role in midbrain ear dominance // J. Comp. Neurol. 1989. V. 279. P. 382-396

216. Saitoh I., Suga N. Long delay lines for ranging are created by inhibition in the inferior colliculus of the mustached bat // J. Neurophysiol. 1995. V. 74. P. 1-11

217. Saldana E., Merchan M.A. Intrinsic and commissural connections of the rat inferior colliculus // J. Comp. Neurol. 1992. V. 319. P. 417-437

218. Sally S.L., Kelly J.B. Organization of auditory cortex in the albino rat: sound frequency // J. Neurophysiol. 1988. V. 59, P. 1627 - 1638.

219. Schnupp J. W. II., Hall T. M. Kokelaar R. F., Ahmed B. Plasticity of temporal pattern codcs for vocalization stimuli in primary auditory cortex // J. Neurosci. 2006. V. 26(18). P. 4785-4795

220. Schreiner C.E., Langner G. Laminar fine structure of frequency organization in auditory midbrain //Nature. 1997. V. 388. P. 383-386

221. Schreiner C. E., Mendelson,J., Raggio M. W., Brosch M., Krueger K. Temporal processing in cat primary auditory cortex //Acta Oto-Laryngol. 1997. V. 117(S532). P. 54-60

222. Schreiner C. E., Read H. L., Sutter M. L. Modular organization of frequency integration in primary auditory cortex //Ann. Rev. Neurosci. 2000. V. 23(1). P. 501529

223. Schroeder D.M., Jane J. A. The intercollicular area of the inferior colliculus // Brain Behav. Evol. 1976. V. 13. P. 125-141

224. Schulze H., Ohl F.W., Heil P., Scheich H. Field-specific responses in the auditory cortex of the unanesthestized Mongolian gerbil to tones and slow frequency modulations //. J Comp. Physiol. A. 1997. V. 181, P. 573 - 589

225. Schweizer H. The connections of the inferior colliculus and the organization of the brainstem auditory system in the greater horseshoe bat // J. Comp. Neurol. 1981. V. 201. P. 25-49

226. Shamma S.A., Fleshman J.W., Wiser P.R., Versnel II. Organization of response areas in ferret primary auditory cortex // J. Neurophysiol. 1993. V. 69. P. 367-367

227. Sharpee T.O., Atencio C.A., Schreiner C.E. I-Iierarchical representations in the auditory cortex // Current Opin. inNeurobiol. 2011. V. 21, P. 761 - 767

228. Shofield B.R. Projections to the inferior colliculus from layer VI cells of the auditory cortex //Neuroscience. 2009. V. 159. P. 246-258

229. Semple M.N., Aitkin L.M. Representation of sound frequency and laterality by units in central nucleus of cat inferior colliculus // J. Neurophysiol. 1979. V. 42. P. 16261639

230. Semple M.N., Kitzes L.M. Single-unit responses in the inferior colliculus: different consequences of contralateral and ipsylateral auditory stimulation. J. Neurophysiol. 1985. V. 53. P. 1467-1482

231.Serviere J., Webster W.R., Calford M.B. Isofrequency labelling revealed by a combined l4C-2-deoxyglucose, electrophysiological and horseradish peroxydase study of the inferior colliculus of the cat // J. Comp. Neurol. 1984. V. 228. P. 463477

232. Shen J., Xu Z., Yao Y. Topography of acoustic response characteristics in the auditory cortex of the Kunming mouse // Chinese Science Bulletin. 2000. V. 45, № 5, P. 443-448.

233. Shneiderman A., Oliver D.L. EM autoradiographic study of the projections from the dorsal nucleus of the lateral lemniscus: a possible source of inhibitory inputs to the inferior colliculus // J. Comp. Neurol. 1989. V. 286. P. 28-47

234. Sidman R.L., Angewine J.B., Pierce E.T. 1977. In: Atlas Of The Mouse Brain And Spinal Cord, Massachusetts: Harvard University Press, P. 30

235. Sousa-Pinto A. Cortical projections of the medial geniculate body in the cat // Adv. Anat. Embryol. Cell Biol. 1973. V. 48, P. 1 - 42

236. Sprangler K.M., Warr W.B. The descending auditory system // Neurobiology of Hearing: The Central Auditory System / Eds. Altschuler R.A., Bobbin R.P., Clopton B.M., Hoffman D.W. New York: Raven Press, 1991, 27-45

237. Stiebler I. A distinct ultrasound-processing area in the auditory cortex of the mouse //Naturwissenschaften. 1987. V. 74, P. 96 - 97

238. Stiebler I., Ehret G. Inferior colliculus of the house mouse. I. A quantitative study of tonotopic organization, frequency representation and tone-threshold distribution // J. Comp. Neurol. 1985. V. 238. P. 65-75

239. Stiebler I., Neulist R., Fichtel I., Ehret G. The auditory cortex of the house mouse: left-right differences, tonotopic organization and quantitative analysis of frequency representation//J.Comp. Physiol. A. 1997. V. 181, P. 559-571

240. Suga N. Role of corticofiigal feedback in hearing 11 J. Comp. Physiol. A Neuroethol. Sens. Neural. Behav. Physiol. 2008. V. 194, P. 169 - 183

241. Suga N., Jen P.H.S. Disproportionate tonotopic representation for processing species-specific CF-FM sonar signals in the mustache bat auditory cortex // Science. 1976. V. 194, P. 542-544

242. Sugimoto S., Sakurada M., Horikawa J., Taniguchi I. The columnar and layer-specific response properties of neurons in the primary auditory cortex of Mongolian gerbils // Hear. Res. 1997. V. 112, P. 175 - 185

243. Syka J., Popelar J. Inferior colliculus in the rat: neuronal responses to stimulation of the auditory cortex//Neurosci. Lett. 1984. V. 51. P. 235-240

244. Syka J., Robertson D., Johnstone B.M. Efferent descending projections from the inferior colliculus in guinea pig // Auditory Pathway: Structure and Function / Eds. Syka J., Mastcrton R.B. New York: Plenum Press, 1988, pp. 279-292

245. Taniguchi I., Sugimoto S., Hess A., Florikawa J., Ilosokawa Y., Scheich II. Spatiotemporal pattern in the guinea pig auditory cortex // The Auditory Cortex. Mahwah -London, Lawrence Erlbaum Associates Inc., 2005. P. 315 - 330

246. Thomas I I., Tillein J., I-Ieil P., Scheich I I. Functional organization of auditory cortex in the Mongolian gerbil (Meriones unguiculatus). I. Electrophysiological mapping of frequency representation and distinction of fields // Eur. J. Neurosci. 1993. V.5, P. 882 - 897

247. Tian B., Rauschecker J.P. Neuronal responses to frequency modulated sounds in the posterior auditory field (PAF) of the cat's cortex // Soc. Neurosci. Abstr. 1993. V. 19, P. 843

248. Tunturi A.R. Anatomy and physiology of the auditory cortex // Neural Mechanisms of the Auditory and Vestibular Systems. Springfield, Charles C. Thomas, 1960

249. van Noort J. The Structure and Connections of the Inferior Colliculus. An Investigation of the Lower Auditory System // The Netherlands, Leiden: Van Gorcum, 1969, p. 122

250. Velenovsky D.S., Cetas J.S., Price R.O., Sinex D.G., McMullen N.T. Functional subregions in primary auditory cortex defined by thalamocortical terminal arbors: an electrophysiological and anterograde labeling study // J. Neurosci. 2003. V. 23, P. 308-316

251. Wagner T. Intrinsic properties of identified neurones in the central nucleus of mouse inferior colliculus //Neuroreport. 1994. V. 6(1). P. 89-93

252. Wallace M.N., Rutkowski R.G., Palmer A.R. Identification and localization of auditory areas in guinea pig cortex // Exp. Brain Res. 2000. V. 132, 445 - 456

253. Warr W.B. Fiber degeneration following lesions in the anterior ventral cochlear nucleus of the cat // Exp. Neurol. 1966. V. 14. P. 453-474

254. Warr W.B. Fiber degeneration following lesions in the posteroventral cochlear nucleus of the cat// Exp. Neurol. 1969. V. 23. P. 140-155

255. Webster W.R., Serviere J., Crewther D., Crewther S. Iso-frequency 2-DG contours in the inferior colliculus of the awake monkey // Exp. Brain Res. 1984. V. 56. P. 425437

256. Wehr M., Zador A.M. Synaptic mechanisms of forward suppression in rat auditory cortcx // Neuron. 2005. V. 47, P. 437 - 445

257. Wenstrup J.J., Larue D.T., Winer J.A. Projections of physiologically defined subdivisions of the inferior colliculus in the mustached bat: targets in the medial geniculate body and extrathalamic nuclei // J. Comp. Neurol. 1994. V. 346. P. 207236

258. Whitley J.M., Flenkel C.K. Topographical organization of the inferior collicular projection and other connection of the ventral nucleus of the lateral lemniscus in the cat // J. Comp. Neurol. 1984. V. 229. P. 257-270

259. Willot J.F. The Auditory Psychobiology of the Mouse // Anatomy of the Central Auditory System / Edr. Willot J.F. New York. Springer. 1983. P. 248-263

260. Willott J.F., Aitkin L.M., McFadden S.L. Plasticity of auditory cortex associated with sensorineural hearing loss in adult C57BL/6J mice // J. Comp. Neurol. 1993. V. 329, P. 402-411

261. Winer J.A., Diamond I.T., Raczkowski D. Subdivisions of the auditory cortex of the cat: The retrograde transport of horseradish peroxidase to the medial geniculate body and posterior thalamic nuclei//J. Comp. Neurol. 1977. V. 176, P. 387-418

262. Winer J.A., Prieto J.J. Layer V in cat primary auditory cortex (AI): cellular architecture and identification of projection neurons // J. Comp. Neurol. 2001. V. 434, P. 379-412

263. Woolsey C.N., Organization of cortical auditory system: A review and a synthesis // Neural Mechanisms of the Auditory and Vestibular Systems. Springfield, Charles C. Thomas, 1960.

264. Woolsey C.N., Organization of cortical auditory system // Sensory communication. 1961. Cambridge, MA: MIT Press. P. 235 - 257

265. Woolsey C. N. Cortical Sensory Organization: Volume 3: Multiple Auditory Areas. Humana Press, 1982. V. 3.

266. Woolsey C.N., Walzl E.M. Topical projection of nerve fibres from local regions of the cochlea to the ccrebral cortex of the cat // Johns Hopk. Hosp. Bull. 1942. V. 71, P. 315-344

267. Wu S. II., Ma C. L., Kelly J. B. Contribution of AMPA, NMDA, and GABAA receptors to temporal pattern of postsynaptic responses in the inferior colliculus of the rat // J. Neurosci. 2004. V. 24 (19). P. 4625-4634

268. Xia Y. F., Qi Z. PI., Shen J. X. Neural representation of sound duration in the inferior colliculus of the mouse // Acta Oto-laryngol. 2000. V. 120 (5). P. 638-643

269. Yan J., Zhang Y., Ehret G. Corticofugal shaping of frequency tuning curves in the central nucleus of the inferior colliculus of mice // J. Neurophysiol. 2005. V. 93 (1). P.

270. Yang L., Pollak G.D., Resler C. GABAergic circuits sharpen tuning curves and modify response properties in the mustache bat inferior colliculus. // J. Neurophysiol. 1992. V.68.P. 1760-1774

271. Zilles K., Zilles B., Schleicher A. A quantitative approach to cytoarchitectonics. 6. The areal pattern of the cortex of the albino-rat // Anat. Embryol. 1980. V. 159, P. 335 -360.

272. Zook J.M., Winer J.A., Pollak G.D., Bodenhamer R.D. Topology of the central nucleus of the mustached bat's inferior colliculus: correlation of a single unit properties and neuronal architecture // J. Comp. Neurol. 1985. V. 231. P. 530-546

273. Zhou R., Assouline J.G., Abbas P.J., Messing A., Gantz B.J. Anatomical and physiological measures of auditory system in mice with peripheral myelin deficiency //Hear. Res. 1995. V. 88(1). P. 87-97

71-83