Динамика клеточного дыхания и содержание цитоскелетных белков в волокнах камбаловидной мышцы крысы в условиях гравитационной разгрузки и последующего восстановления тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Мирзоев, Тимур Махмашарифович

• Мирзоев, Тимур Махмашарифович
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Мирзоев, Тимур Махмашарифович

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Клеточное дыхание, его механизм и функции

1.2. Изменения параметров клеточного дыхания в условиях гравитационной разгрузки

1.3. Влияние гравитационной разгрузки на состояние митохондриального аппарата мышечных волокон

1.4. Альфа-актинин-2, его строение и функции

1.5. Десмин, его строение и функции

1.6. Влияние десмина на функции и локализацию митохондрий в мышечных волокнах камбаловидной мышцы

1.7. Изменения содержания десмина в условиях гравитационной разгрузки

1.8. Содержание энергетических субстратов в волокнах камбаловидной мышцы в условиях гравитационной разгрузки

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ, МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Экспериментальные группы животных

2.2. Материал исследования

2.3. Методы исследования

2.3.1. Метод антиортостатического вывешивания крыс

2.3.2. Метод полярографии для определения скорости клеточного дыхания

2.3.3. Выделение белка, гель-электрофорез и вестерн-блоттинг

2

2.3.4. Иммуногистохимическое выявление быстрых и медленных изоформ тяжёлых цепей миозина в сочетании с определением внутриклеточных энергетических субстратов

2.3.5. Статистическая обработка результатов исследования

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

3.1. Динамика скорости клеточного дыхания волокон камбаловидной мышцы и содержание десмина и альфа-актинина-2 в период гравитационной разгрузки

3.2. Динамика скорости клеточного дыхания волокон камбаловидной мышцы и содержание десмина и альфа-актинина-2 в период восстановления

3.3. Площадь поперечного сечения волокон и содержание энергетических субстратов в камбаловидной мышце

3.3.1. Изменение площади поперечного сечения быстрых и медленных волокон камбаловидной мышцы после вывешивания и последующего восстановления

3.3.2. Содержание триглицеридов в медленных и быстрых мышечных волокнах камбаловидной мышцы в период реадаптации

3.3.3. Содержание гликогена в медленных и быстрых мышечных волокнах камбаловидной мышцы в период реадаптации

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

4.1. Динамика скорости клеточного дыхания волокон камбаловидной мышцы

4.2. Изменение относительного содержания десмина и альфа-актинина-2 в волокнах камбаловидной мышцы

4.3. Площадь поперечного сечения волокон и содержание

энергетических субстратов в камбаловидной мышце

4.3.1. Изменение площади поперечного сечения быстрых и медленных волокон камбаловидной мышцы после 14-суточного вывешивания и последующего восстановления

4.3.2. Содержание триглицеридов в медленных и быстрых мышечных волокнах камбаловидной мышцы в период реадаптации

4.3.3. Содержание гликогена в медленных и быстрых мышечных волокнах камбаловидной мышцы в период реадаптации

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗУЕМЫХ СОКРАЩЕНИЙ

MB - мышечное волокно

ППС - площадь поперечного сечения

АТФ - аденозинтрифосфат

АДФ - аденозиндифосфат

АМФ - аденозинмонофосфат

СоА - коэнзим А

CoQ - коэнзим Q

НАД - никотинамидадениндинуклеотид НАДФ - никотинамидадениндинуклеотидфосфат ФАД - флавинадениндинуклеотид КП - космический полёт

АМРК - аденозинмонофосфат-зависимая протеинкиназа

ТЦМ - тяжелые цепи миозина

СПР - саркоплазматический ретикулум

СДГ - сукцинатдегидрогеназа

МДГ - малатдегидрогеназа

GLUT 4 - переносчик глюкозы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Динамика клеточного дыхания и содержание цитоскелетных белков в волокнах камбаловидной мышцы крысы в условиях гравитационной разгрузки и последующего восстановления»

ВВЕДЕНИЕ

Следствием длительного пребывания в условиях невесомости и гипокинезии является снижение функциональных возможностей мышечной системы и, в первую очередь, постуральных мышц, в частности камбаловидной. Именно камбаловидная мышца (т. soleus) несет основную нагрузку в поддержании вертикальной позы и противодействии земной гравитации, и, следовательно, при гравитационной разгрузке изменения в ней наиболее выражены (Fitts R. et al., 2000). Показано, что в условиях реальной или моделируемой гравитационной разгрузки имеет место развитие атрофических изменений в волокнах скелетных мышц млекопитающих и человека (Козловская И.Б. и др., 1984). Так, происходит снижение сократительных характеристик мышечных волокон (МВ) и их жёсткости (McDonald K.S., Fitts R.H., 1995; Toursel Т. et al., 2002; Widrick J. et al., 1999; Ogneva I.V., 2010), отмечается уменьшение площади поперечного сечения мышечных волокон (Оганов В.С. и др., 1982; Riley D. et al., 2002) и трансформация миозинового фенотипа в быструю сторону (Caiozzo V. et al., 1994; Edgerton V. et al., 1995). Кроме того, наблюдаются изменения содержания сократительных белков (Chopard A. et al., 2001) и объема миофибриллярного аппарата (Kozlovskaya I.B. et al., 1996; Desplanches D. et al., 1987). Данные изменения приводят к снижению работоспособности постуральных мышц, что значительно осложняет осуществление длительных космических полётов и течение реабилитационного периода после их завершения.

Ряд последствий микрогравитации, имеющих место в камбаловидной

мышце, может быть связан с изменениями энергетического обмена,

существенным аспектом которого является клеточное дыхание. В то же

время, интенсивность клеточного дыхания способна оказывать влияние на

параметры внутриклеточного энергообмена, в частности, на динамику

содержания таких энергетических субстратов, как гликоген и

6

триглицериды (Baldwin К. et al., 1993; Widrick J. et al., 1999; Grichko V. et al., 2000; Тавитова М.Г. и др., 2011).

Изменение уровня запасов внутриклеточных субстратов в условиях микрогравитации может быть связано как с трансформацией процесса клеточного дыхания, который зависит от активности ферментов цикла Кребса, состояния цепи переноса электронов и проницаемости мембраны митохондрий для АДФ, так и с модуляцией энергопотребления в условиях сниженной сократительной активности мышцы. Литературные данные, свидетельствующие об активности ферментов цикла Кребса в условиях микрогравитации, являются противоречивыми (Буравкова Л.Б., Маилян Э.С., 1988; Chi М.М. et al, 1992; Ohira Y. et al., 1992; Bigard A. et al., 1998; Shenkman B.S. et al., 2000). Однако о влиянии активности ферментов цикла Кребса на процесс клеточного дыхания можно говорить только в том случае, когда состояние дыхательной цепи остаётся интактным. Имеются данные о снижении активности цитохромоксидазы в волокнах камбаловидной мышцы крысы (Ohira Y. et al., 1994; Oishi Y. et al., 2008). Кроме того, клеточное дыхание зависит от проницаемости митохондриальной мембраны, в регуляции которой, по-видимому, важную роль играют цитоскелетные белки (Saks V. et al., 1995). Возможно, одним из таких белков является десмин, что было показано в опытах с нуль-десминовыми мышами (Kay L. et. el., 1997; Milner D. et al., 2000). Было обнаружено, что у нокаутных по гену десмина мышей интенсивность поглощения кислорода волокнами камбаловидной мышцы и константа диссоциации АДФ достоверно снижены по сравнению с теми же показателями у обычных мышей (Milner D. et al., 2000). Также известно, что митохондрии находятся в тесной взаимосвязи с филаментами цитоскелетного белка десмина, который определяет их локализацию в клетке (Georgatos S.D., Maison С., 1996; Milner D. et al., 2000; Capetanaki Y. et al., 2007) и, возможно, участвует в регуляции транспорта АДФ и

креатина через наружную мембрану митохондрий (Saks V. et al., 1995).

7

Вследствие того, что десмин оказывает влияние на распределение и функции митохондрий, можно предположить, что изменения в содержании данного белка в условиях гравитационной разгрузки и после восстановления могут коррелировать с динамикой параметров клеточного дыхания.

С другой стороны, помимо митохондрий, филаменты десмина тесно связаны с Z-диском, одним из основных структурных белков которого является альфа-актинин-2 (Sanger J.M., Sanger J.W., 2008) Поэтому можно предположить, что содержание альфа-актинина-2 в MB косвенно влияет на работу митохондрий, а, следовательно, и на процесс клеточного дыхания. В то же время, на ранних этапах гравитационной разгрузки происходит снижение содержания десмина (Enns D.L. et al., 2007; Ogneva I.V., 2010), связанное, по-видимому, с активацией в этих условиях кальций-зависимых протеаз - кальпаинов (Enns D.L. et al., 2007), что и обусловливает деградацию белка. При этом субстратом кальпаиновой системы протеолиза является не только десмин, но и альфа-актинин-2 (Akiyama N. et al., 2006).

В настоящее время особенности клеточного дыхания и факторы, влияющие на них, в мышечных волокнах в условиях микрогравитации и последующего восстановления изучены недостаточно. Следовательно, исследование параметров клеточного дыхания во взаимосвязи с содержанием цитоскелетных белков и энергосубстратов в волокнах постуральных мышц является актуальным направлением в области современной гравитационной физиологии и клеточной биофизики.

В связи с вышеизложенным, целью работы являлось определение динамики клеточного дыхания во взаимосвязи с содержанием цитоскелетных белков и энергетических субстратов в волокнах камбаловидной мышцы крысы в условиях гравитационной разгрузки и последующего восстановления.

Задачи исследования

1. Определить основные параметры клеточного дыхания в волокнах камбаловидной мышцы как в динамике гравитационной разгрузки, так и последующего периода реадаптации.

2. Оценить динамику содержания десмина в мышечных волокнах камбаловидной мышцы в условиях гравитационной разгрузки и после восстановления.

3. Изучить изменение содержания альфа-актинина-2 в волокнах камбаловидной мышцы в условиях гравитационной разгрузки и после восстановления.

4. Определить содержание гликогена и триглицеридов в быстрых и медленных волокнах камбаловидной мышцы крысы в период 3 и 7-суточной реадаптации после 14-суточной гравитационной разгрузки.

Научная новизна работы:

показано снижение параметров клеточного дыхания скинированных волокон камбаловидной мышцы крысы на ранних сроках гравитационной разгрузки, а также после 3-суточного восстановления, при этом после 7 суток реадаптации произошло восстановление скорости клеточного дыхания;

- показано снижение относительного содержания десмина после 3-суточого периода восстановления, а также восстановление данного белка к 7 суткам периода реадаптации;

- показано снижение содержания альфа-актинина-2 в волокнах камбаловидной мышцы крысы после 3,7,14 суток гравитационной разгрузки, а также 3-суточного восстановления; восстановление содержания альфа-актинина-2 до контрольного уровня после 7 суток реадаптации;

- показано увеличение содержания гликогена в быстрых волокнах на 3-й сутки реадаптации после гравитационной разгрузки, накопление гликогена в быстрых и медленных волокнах после 7-суточного восстановления; - показано снижение содержания триглицеридов после 3-суточного восстановления в быстрых волокнах относительно показателей контрольной группы и в медленных волокнах относительно показателей в группе животных после вывешивания.

Научная и практическая значимость работы

Результаты, полученные в рамках данной работы, расширяют научные представления об особенностях процесса клеточного дыхания как в условиях гравитационной разгрузки, так и в последующий период реадаптации. В ходе работы были выявлены возможные факторы и механизмы, влияющие на динамику параметров клеточного дыхания, а также содержание цитоскелетных белков и энергетических субстратов. В настоящем исследовании была дана оценка изменениям, происходящим в камбаловидной мышце не только в условиях гравитационной разгрузки, но и в период реадаптации, что особенно важно для понимания процессов, имеющих место при реабилитации космонавтов после приземления на Землю.

Полученные в данной работе результаты могут быть использованы для разработки новых методов, которые позволят снизить нежелательное действие невесомости на постуральные мышцы космонавтов, совершающих длительные космические полёты.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Моделируемая гравитационная разгрузка приводит к достоверному снижению скорости клеточного дыхания волокон камбаловидной мышцы крысы, которая достигает минимума после 7 суток разгрузки, при этом

наблюдается изменение содержания цитоскелетных белков (десмина и альфа-актинина-2).

2. Результатом восстановления в течение 3 суток является снижение скорости клеточного дыхания волокон камбаловидной мышцы. Реадаптация в течение 7 суток приводит к восстановлению параметров клеточного дыхания. В период восстановления в волокнах камбаловидной мышцы отмечается изменение содержания цитоскелетных белков (десмина и альфа-актинина-2) и энергетических субстратов (гликогена и триглицеридов).

3. В условиях гравитационной разгрузки и в последующий период реадаптации интенсивность клеточного дыхания коррелирует с относительным содержанием десмина.

Публикации. Результаты диссертации изложены в 12 публикациях в научных журналах и сборниках тезисов конференций, из них 3 в научных журналах, рекомендованных ВАК.

Апробация работы. Основные результаты работы были доложены на VI Всероссийской с международным участием школе-конференции по физиологии мышц и мышечной деятельности «Системные и клеточные механизмы в физиологии двигательной системы» (Москва, 2011); на XVIII Международной конференции студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2011» (Москва, 2011); на X и XI Конференциях молодых учёных, специалистов и студентов, посвящённых Дню космонавтики (Москва, 2011, 2012); на XV Международной Пущинской школе-конференции молодых ученых «Биология - наука XXI века» (Пущино, 2011); на 40th European Muscle Conference (Берлин, Германия, 2011); на Космическом форуме 2011, посвященном 50-летию полёта в космос Ю.А. Гагарина (Москва, 2011), на XIV международном совещании и VII школе по эволюционной физиологии (Санкт-Петербург, 2011).

Структура диссертации. Работа включает в себя введение, обзор литературы, описание материалов и методов исследования, изложение результатов и их обсуждение, а также выводы. Диссертационная работа изложена на 114 страницах, содержит 32 рисунка, 6 таблиц и список цитируемой литературы из 188 источников.

Заключение диссертации по теме «Физиология», Мирзоев, Тимур Махмашарифович

выводы

1. В условиях функциональной разгрузки задних конечностей крысы и последующий период восстановления в волокнах камбаловидной мышцы установлена тесная взаимосвязь между содержанием десмина и скоростью клеточного дыхания (Уадф)

2.После 3, 7 и 14 суток функциональной разгрузки задних конечностей крысы произошло снижение скорости клеточного дыхания (Убаз, Ум/сь Уадф) волокон камбаловидной мышцы относительно показателей контрольной группы; после 3-суточного восстановления произошло снижение всех показателей скорости клеточного дыхания относительно контроля; после 7 суток реадаптации наблюдалось восстановление параметров клеточного дыхания.

3. После 3 и 7 суток вывешивания крыс было отмечено снижение содержания десмина в волокнах камбаловидной мышцы по сравнению с контролем, к 14 суткам разгрузки произошло восстановление содержания десмина; после 3 суток периода восстановления наблюдалось снижение содержания десмина относительно группы 14-суточного вывешивания, к 7 суткам реадаптации произошло восстановление содержания десмина до контрольного уровня.

4.Гравитационная разгрузка задних конечностей крысы привела к снижению уровня содержания альфа-актинина-2 в волокнах камбаловидной мышцы относительно контроля, а также после 3 суток восстановления; на 7 сутки реадаптации произошло восстановление содержания альфа-актинина-2 до контрольного уровня.

5. После 7 суток восстановления было отмечено повышение содержания гликогена в медленных и быстрых волокнах камбаловидной мышцы крысы относительно значений гравитационной разгрузки и 3-суточного восстановления. После 3 суток реадаптации наблюдалось снижение содержания триглицеридов относительно значений гравитационной разгрузки в медленных мышечных волокнах камбаловидной мышцы крысы.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Мирзоев, Тимур Махмашарифович, 2012 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Алтаева Э.Г, Лысенко Л.А, Канцерова Н.П, Немова H.H., Шенкман Б.С. Базальный уровень кальция в волокнах камбаловидной мышцы крысы при гравитационной разгрузке. Механизмы его увеличения и роль в активации кальпаинов. // Доклады академии наук. - 2010. - Т. 433. № 1.-С. 138-141.

2. Буравкова Л.Б, Маилян Э.С. Активность дегидрогеназ в скелетных мышцах крыс после длительного действия невесомости. // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. - 1988. - Т. 105. № 5.- С. 538-540.

3. Закс Л. Статистическое оценивание. - М.: Статистика, 1976. - 598с.

4. Гаевская М.С, Вересотская H.A., Колганова Н.С. и др. Изменения метаболизма ткани камбаловидной мышцы у крыс после полёта на биоспутнике «КОСМОС - 690». // Космич. биология и авиакосмич. медицина.- 1979.- №1. С.- 16-19.

5. Ильин Е.А, Новиков В.Е. Стенд для моделирования физиологических эффектов невесомости в лабораторных экспериментах с крысами. // Косм. биол. и авиакосм. мед. - 1980.-№3. - С. 79-80.

6. Ильина-Какуева Е.И. Исследование скелетных мышц крыс после кратковременного космического полёта на биоспутнике «Космос-1667». // Космическая биология и авиакосмическая медицина. -1987.-№ 21. -С.31-35.

7. Киренская A.B., Козловская И.Б, Сирота М.Г. Влияние иммерсионной гипокинезии на характеристики ритмической активности двигательных единиц камбаловидной мышцы. // Физиология человека. - 1986. - Т. 12. № 4. С. - 627-632.

8. Козловская И.Б., Григорьева JI.C., Гевлич Г.И. Сравнительный анализ влияния невесомости и ее наземных моделей на скоростно-силовые свойства и тонус скелетных мышц человека. // Косм. Биол. Авикосм. Мед. - 1984. - Т. 18. - С.22-26.

9. Ленинджер А. Основы биохимии: в 3-х т. Т.2. - М.: Мир, 1985. -368с.

Ю.Маилян Э.С., Буравкова Л.Б., Кокорева Л.В. Энергетические реакции в скелетных мышцах крыс после полёта на биоспутнике «Космос -1129». // Космическая биология и авиакосмическая медицина.- 1983.Т. 17. №4.- С. 32-36.

П.Мак-Комас А. Дж. Скелетные мышцы. К.: Олимпийская литература, 2001.-408с.

12.0ганов B.C., Скуратова С.А., Мурашко Л.М. и др. Изменение состава и свойств сократительных белков после космического полета. // Биофизика. - 1982. - Т. 1. - С.26-30.

13.Огнева И.В., Веселова О.М., Ларина И.М. Изменения клеточного дыхания волокон постуральных мышц крысы в условиях длительной гравитационной разгрузки при добавлении в рацион сукцината. // Биофизика. - 2011. - Т. 55. № 1. - С. 122-128.

14.0стерман Л.А. Методы исследования белков и нуклеиновых кислот: электрофорез и ультрацентрифугирование. - М.: Наука, 1981. - 266с.

15.Пономарева Е.В., Кравцова В., Качаева Е.В., Алтаева Э.Г., Вихлянцев И.М., Подлубная З.А., Кривой И.И., Шенкман Б.С. Сократительные свойства изолированной m. Soleus и её скинированных волокон на ранних этапах гравитационной разгрузки: факты и гипотезы. // Биофизика. - 2008. - Т. 53. № 6. - С. 1087-1094.

16.Рохленко К.Д, Савик З.Ф. Влияние факторов космического полёта на ультраструктуру скелетных мышц. // Космическая биология и авиакосмическая медицина. - 1981. - Т. 15. №1. - С. 72-77.

17.Скулачёв В.П. Энергетика биологических мембран. - М.: Наука, 1989. - 564с.

18.Скулачёв В.П. Аденозинтрифосфат и трансмембранный потенциал ионов водорода - две конвертируемые транспортабельные формы энергии в живой клетке. // Успехи современной биологии. - 1977. -№84. - С. 165-175.

19.Тавитова М.Г, Н.М. Фокина, Б.С. Шенкман. Содержание энергетических субстратов в волокнах постуральной камбаловидной мышцы и ее антагониста в условиях устранения опоры // Авиакосмическая и экологическая медицина. - 2011. - Т.45. №1. - С. 55-59.

20.Adams G.R, Caiozzo V.J, Baldwin K.M. Skeletal muscle unweighting: spaceflight and ground-based models. // J. Appl. Physiol. - 2003. - V. 95. -P. 2185-2201.

21.Akiyama N, Ohnuki Y, Kunioka Y, Saeki Y, Yamada T. Transverse stiffness of myofibrils of skeletal and cardiac muscles studied by atomic force microscopy. // J. Physiol. Sci. - 2006. - V. 56. - P. 145-151.

22.Alam N, Saggerson E. Malonyl-CoA and the regulation of fatty acid oxidation in soleus muscle. // Biochem. J. - 1998. - V. 334. - P. 233-241.

23.Alford E.K, Roy R.R, Hodgson J.A, Edgerton V.R. Electromyography of rat soleus, medial gastrocnemius and tibialis anterior during hind limb suspension // Experimental Neurology. - 1987. - V. 96. - P. 635-649.

24. Arutyunyan R.S, Kozlovskaya I.B, Nasledov G.A, Nemirovskaya T.L, Radzyukevitch T.L, Shenkman B.S. The Contraction of Unweighted Fast

and Slow Rat Muscles in Calcium-Free Solution // Basic and Appl. Myology. - 1995.-V. 5.-P. 169-175.

25.Almahbobi G., Williams L.G., Han X.G., Hall P.F. Binding of lipid droplets and mitochondria to intermediate filaments in rat Leydig cells. // J. Reprod. Fertil. - 1993. - V. 98. - P. 209-217.

26.Baldwin K.M., Herrick R.E., McCue S.A. Substrate oxidation capacity in rodent skeletal muscle: effects of exposure to zero gravity. // J. Appl. Physiol. - 1993. - V.75. - P. 2466-2470.

27.Balogh J., Li Z., Paulin D., Arner A. Desmin filaments influence myofilament spacing and lateral compliance of slow skeletal muscle fibres. // Biophys J. -2005. - V. 88. - P. 1156-1165.

28.Bâr H., Strelkov S.V., Sjôberg G., Aebi U., Herrmann H. The biology of desmin filaments: how do mutations affect their structure, assembly and organisation? // J. Struct. Biol. - 2004. - V. 148. - P. 137-152.

29.Barash I. A., Peters D., Friden J., et al. Desmin cytoskeletal modifications after a bout of eccentric exercise in the Rat // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. - 2002. - V. 283. - P. 958-963.

30.Beggs A.H., Byers T. J., Knoll J. H., Boyce F.M., Bruns G.A., Kunkel, L. M. Cloning and characterization of two human skeletal muscle alpha-actinin genes located on chromosomes 1 and 11. // J. Biol. Chem. - 1992. - V. 267.-P. 9281-9288.

31 .Belcastro A.N. Skeletal muscle calcium-activated neutral protease (calpain) with exercise. // J. Appl. Physiol. - 1993. - V.74. - P. 13811386.

32.Bell G.J., Martin T.P., Ilyina-Kakueva E.I., Oganov V.S., Edgerton V.R. Altered distribution of mitochondria in rat soleus muscle fibers after spaceflight. // J. Appl. Physiol. - 1992. - V.73. - P. 493-497.

33.Belozerova I.N, Nemirovskaya T.L, Shenkman B.S. Structural and metabolic profile of rhesus monkey m. vastus lateralis after spaceflight. // J. Grav. Physiol. - 2000. - V.7. - P. 55-58.

34.Bereiter-Hahn J, Voth M. Dynamics of mitochondria in living cells: shape changes, dislocations, fusion, and fission of mitochondria. // Microsc. Res. Tech. - 1994. -V. 27. - P. 198-219.

35.Bigard A.X, Boehm E, Veksler V. et al. Muscle unloading induces slow to fast transitions in myofibrillar but not mitochondrial properties. Relevance to skeletal muscle abnormalities in heart failure // J. Mol. Cell. Cardiol. - 1998. - V. 30. - P. 2391-2401.

36.Bilak S.R, S.W. Sernett M.M. Bilak R.M. Bellin M.H. Stromer T.W. Huiatt R.M. Properties of the novel intermediate filament protein synemin and its identification in mammalian muscle. // Arch. Biochem. Biophys. -1998. -V. 355. -P.63-76.

37.Blanchard A, Ohanian V, Critchley D. The structure and function of alpha-actinin. // J. Muscle Res. Cell. Motil. - 1989. - V. 10. - P.280-289.

38.Burridge K, Feramisco J. Non-muscle alpha-actinins are calcium-sensitive actin-binding proteins. // Nature. - 1981. - V.294. - P. 565-567.

39.Caiozzo V.J, Baker M.J, Herrick R.E, Tao M, Baldwin K.M. Effect of spaceflight on skeletal muscle: mechanical properties and myosin isoform content of a slow muscle. // J. Appl. Physiol. - 1994. - V. 76. - P. 17641773.

40.Caiozzo V, Haddad F, Baker M, Herrick R, Prietto N, Baldwin K. Microgravity-induced transformations of myosin isoforms and contractile properties of skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 1996. - V.81. - P. 123-132.

41.Capetanaki Y, Milner D, Weitzer G. Desmin in muscle formation and maintenance: knockouts and consequences. // Cell. Struct. Funct. - 1997. -V. 22.-P. 103-116.

42.Capetanaki Y., Bloch R.J., Kouloumenta A. et al. Muscle intermediate filaments and their links to membranes and membranous organelles. // Exp. Cell Res. - 2007. - V. 313. - P. 2063-2076.

43.Capetanaki, Y., D. Milner. Desmin cytoskeleton in muscle integrity and function. // Subcell. Biochem. - 1998. - 31. - P. 463-495.

44.Carlsson L., Li Z., Paulin D., Thornell L. Nestin is expressed during development and in myotendinous and neuromuscular junctions in wild type and desmin knock-out mice. // Exp. Cell Res. - 1999. - V. 251. - P. 213-223.

45.Castresana J., Saraste M. Does Vav bind to F-actin through a CH domain? // FEBS Lett. - 1995. - V. 374. - P. 149-151.

46.Chan Y., Tong H., Beggs A.H., Kunkel L.M. Human skeletal muscle-specific a-actinin-2 and -3 isoforms form homodimers and heterodimers in vitro and in vivo. // Biochemical and biophysical research communications. - 1998. - V. 248. - P. 134-139.

47.Chi M.M., Choksi R., Nemeth P., Krasnov I., Ilyina-Kakueva E., Manchester J.K., Lowry O.H. Effects of microgravity and tail suspension on enzymes of individual soleus and tibialis anterior fibers. // J. Appl. Physiol. - 1992. - V.73. - P. 66-73.

48.Chopard A., Pons F., Marini J. Cytoskeletal protein contents before and after hindlimb suspension in a fast and slow rat skeletal muscle. // Am. J. Physiol. Regulatory Integrative Comp. Physiol. - 2001. - V.280. - P. 323330.

49.Chowrashi P., Mittal B., Sanger J. M., Sanger J. W. Amorphin is phosphorylase; phosphorylase is an alpha-actinin-binding protein. // Cell Motil. Cytoskeleton. - 2002. - V. 53. - P. 125-135.

50.Cogswell A. M, Stevens R.J, Hood D.A. Properties of skeletal muscle mitochondria isolated from subsarcolemmal and intermyofibrillar regions. // Am. J. Physiol. - 1993. - V. 264. - P. 383-389.

51.Corton J.M, Gillespie J.G, Hardie D.G. Role of the AMP-activated protein kinase in the cellular stress response. // Curr. Biol. - 1994. - V.4. -P. 315-324.

52.Costa M.L, Escaleira R, Cataldo A, Oliveira F, Mermelstein C.S. Desmin: molecular interactions and putative functions of the muscle intermediate filament protein. // Braz. J. Med. Biol. Res. - 2004. - V. 37. -P. 1819-1830.

53.Dápp C, Schmutz S, Hoppeler H, Flück M. Transcriptional reprogramming and ultrastructure during atrophy and recovery of mouse soleus muscle. // Physiol. Genomics. - 2004. - V.20. - P. 97-107.

54.Davison M.D, Critchley D.R. Alpha-actinins and the DMD protein contain spectrin-like repeats. // Cell. - 1988. - V. 52. P. 159-160.

55.Desplanches D, Mayet M, Sempore B, Flandrois R. Structural and functional responses to prolonged hindlimb suspension in rat muscle. // J. Appl. Physiol. - 1987. - V.63. - P. 558-563.

56.Desplanches D, Mayet M, Sempore B, Frutoso J, Flandrois R.. Effect of spontaneous recovery or retraining after hindlimb suspension on aerobic capacity. // J. Appl. Physiol. - 1987. - V. 63. P. 1739-1743.

57.Desplanches D, Kayar S, Sempore B, Flandrois R, Hoppeler H. Rat soleus ultrastructure after hindlimb suspension. // J. Appl. Physiol. - 1990. -V. 69.-P. 504-508.

58.Drubin D.G, Jones H.D, Wertman K.F. Actin structure and function: roles in mitochondrial organization and morphogenesis in budding yeast and identification of the phalloidin-binding site. Mol. Biol. Cell. - 1993. — V.4. -P. 1277-1294.

59.Edgerton V.R., Zhou M.., Ohira Y., Klitgaard H., Jiang B., Bell G., Harris B., Saltin B., Gollnick P.D., Roy R.R.., Day M.K., Greenisen M. Human fiber size and enzymatic properties after 5 and 11 days of spaceflight. // J. Appl. Physiol. - 1995. - V. 78. - P. 1733-1739.

60.Edlund M., Lotano M. A., Otey C. A. Dynamics of alpha-actinin in focal adhesions and stress fibers visualized with alpha-actinin-green fluorescent protein. // Cell Motil. Cytoskeleton. - 2001. - V. 48. - P. 190-200.

61.Enns D.L., Belcastro A.N. Early activation and redistribution of calpain activity in skeletal muscle during hindlimb unweighting and reweighting. // Can. J. Physiol. Pharmacol. - 2006. - V. 84. - P.601-609.

62.Enns D.L., Raastad T., Ugelstad I., Belcastro A.N. Calpain/calpastatin activities and substrate depletion patterns during hindlimb unweighting and reweighting in skeletal muscle. // Eur. J. Appl. Physiol. - 2007. -V.100. - P. 445-455.

63.Fitts R.H., Riley D.R., Widrick J.J. Invited Review: Microgravity and skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 2000. - V. 89. - P. 823-839.

64.Fitts R. H. Cellular mechanisms of muscle fatigue. // Physiol. Rev. -1994.-V. 74.-P. 49-94.

65.Fitts R. H., Brimmer C. J., Heywood-Cooksey A., Timmerman R.J. Single muscle fiber enzyme shifts with hindlimb suspension and immobilization. // Am. J. Physiol. Cell Physiol. - 1989. - V. 256. - P. 1082-1091.

66.Friden J., Lieber R.L. Ultrastructural evidence for loss of calcium homeostasis in exercised skeletal muscle. // Acta Physiol. Scand. - 1996. -V.158. - P. 381-382.

67.Friden J., Lieber R.L. Segmental muscle fiber lesions after repetitive eccentric contractions. // Cell Tissue Res. - 1998. - V. 293. - P. 165-171.

98

68.Georgatos S.D, Maison C. Integration of intermediate filaments into cellular organelles. // Int. Rev. Cytol. - 1996. -V. 164. - P. 91-138.

69.Goldfarb L.G., Vicart P., Goebel H.H, Dalakas M.C. Desmin myopathy. // Brain. - 2004. - V.127. - P. 723-34.

70.Goll D.E, Thompson V.F., Li H, Wei W, Cong J. The calpain system. // Physiol. Rev. - 2003. - V. 83. - P. 731-801.

71.Grichko V, Fitts R. H. Effect of 17 day bedrest on the enzyme and metabolite profile of the slow type I fiber (Abstract). // Med. Sci. Sports Exerc. - 1996.-V.28.-P. 146.

72.Grichko V.P, Gettelman G.J, Widrick J.J, Fitts R. H. Substrate and enzyme profile of fast and slow skeletal muscle fibers in rhesus monkeys. // J. Appl. Physiol. - 1999. - V.86. - P. 335-340.

73.Grichko V.P, Heywood-Cooksey A, Kidd K.R, Fitts R.H. Substrate profile in rat soleus muscle fibers after hindlimb unloading and fatigue. // J. Appl. Physiol. - 2000. - V. 88. - P. 473 - 478.

74.Hachisuka N.K, Furukawa H, Doi Y, Kudo H, Fujimoto S. Disorganization of honey-comb immunoreactive pattern of desmin and plectin in rat atrophic soleus muscle fiber induced by hindlimb suspension. // Histol. Histopathol. -2002. - V. 17. - P. 427 - 436.

75.Han B, Zhu M.J, Ma C, Du M. Rat hindlimb unloading down-regulates insulin like growth factor-1 signaling and AMP-activated protein kinase, and leads to severe atrophy of the soleus muscle. // Appl. Physiol. Nutr. Metab. - 2007. - V. 32. - P. 1115-1123.

76.Hardie D.G, Carling D. The AMP-activated protein kinase - fuel gauge of the mammalian cell? // Eur. J. Biochem. - 1997. - V. 246. - P. 259-273.

77.Hawley S.A, Davison Woods A, Davies S.P, Beri R.K, Carling D, Hardie D.G. Characterization of the AMP activated protein kinase kinase

from rat liver, and identification of threonine-172 as the major site at which it phosphorylates and activates AMP-activated protein kinase. // J. Biol. Chem. - 1996. - V. 271. P. 27879-27887.

78.Heggeness M.H., Simon M., Singer S.J. Association of mitochondria with microtubules in cultured cells. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1978. - V. 75.P. - 3863-3866.

79.Hemken P.M., Bellin R.M., Sernett S.W., Becker B., Huiatt T.W. Robson R.M. Molecular characteristics of the novel intermediate filament protein paranemin. Sequence reveals EAP-300 and IFAPa-400 are highly homologous to paranemin. // J. Biol. Chem. - 1997. - V. 272. - P. 3248932499.

80.Henriksen E.J., Kirby C.R., Tischler M.E. Glycogen supercompensation in rat soleus muscle during recovery from nonweight bearing. // J. Appl. Physiol. - 1989. - V.66. - P. 2782-2787.

81.Henriksen E.J., Tischler M.E. Glucose uptake in rat soleus: effect of acute unloading and subsequent reloading. // J. Appl. Physiol. - 1988. - V. 64. -P. 1428-1432.

82.Henriksen E.J., Tischler M.E. Time course of the response of carbohydrate metabolism to unloading of the soleus. // Metabolism. -1988.-V. 37.-P. 201-208.

83.Henriksen E.J., Tischler M.E., Woodman C.R., Munoz K.A., Stump C.S, Kirby C.R. Elevated interstitial fluid volume in soleus muscles unweighted by spaceflight or suspension. // J. Appl. Physiol. - 1993. -V.75.-P. 1650-1653.

84.Heywood-Coolsey A., Fitts R.H. The effect of hindlimb suspension on the substrate profile of fast and slow skeletal muscle fiber types (Abstract). // Med. Sci. Sports Exerc. - 1991. - V. 23. - P. 121.

85.Hilder T. L, Baer L.A, Fuller P.M., Fuller C.A, Grindeland R.E, Wade C.E, Graves L.M. Insulin-independent pathways mediating glucose uptake in hindlimb-suspended skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 2005. - V. 99.-P. 2181-2188.

86.Holmes B.F, Kurth-Kraczek E.J, Winder W.W. Chronic activation of 5'-AMP-activated protein kinase increases GLUT-4, hexokinase, and glycogen in muscle. // J. Appl. Physiol. - 1999. - V. 87. - P. 1990-1995.

87.Hoppeler H. Exercise-induced ultrastructural changes in skeletal muscle. // Int. J. Sports Med. - 1986. - V. 7. P. - 187-204.

88.1ngalls C.P, Warren G.L, Armstrong R.B. Intracellular Ca2+ transients in mouse soleus muscle after hindlimb unloading and reloading. // J. Appl. Physiol. - 1999. - V. 87. - P. 386-390.

89.1ngalls C.P, Wenke J.C, Armstrong R.B. Time course changes in [Ca2+]i, force and protein content in hindlimb-suspended mouse soleus muscles. // Aviat. Space Environ. Med. - 2001. - V. 72(5). - P. 471-476.

90.Jasperse J.L, Woodman C.R, Price E.M, Hasser E.M, Laughlin M.H. Hindlimb unweighting decreases ecNOS gene expression and endothelium-dependent dilation in rat soleus feed arteries. // J. Appl. Physiol. - 1999. -V. 87. - P. 1476-1482.

91.Kandarian S.C, Boushel R.C, Schulte L.M. Elevated interstitial fluid volume in rat soleus muscles by hindlimb unweighting. // J. Appl. Physiol. -1991.-V.71.-P. 910-914.

92.Kandarian S.C, Stevenson E. J. Molecular events in skeletal muscle during disuse atrophy. // Exerc. Sport Sci. Rev. - 2002. - V. 30(3). - P. 111-116.

93 .Kay L., Li Z., Mericskay M., Olivares J., Tranqui L., Fontaine E., Tiivel T., Sikk P., Kaambre T., Samuel J.L., Rappaport L., Usson Y., Leverve X., Paulin D., Saks V.A. Study of regulation of mitochondrial respiration in vivo. An analysis of influence of ADP diffusion and possible role of cytoskeleton. // Biochim. Biophys. Acta. - 1997. - V. 1322. - P. 41-59.

94.Kayar S. R., Hoppeler H., Mermod L., Weibel E. R. Mitochondrial size and shape in equine skeletal muscle: a three-dimensional reconstitution study. // Anat. Rec. - 1988. - V. 222. - P. 333-339.

95.Kemp B.E., Mitchelhill K.I., Stapleton D., Michell B.J., Chen Z.P., Witters L.A. Dealing with energy demand: the AMP-activated protein kinase. // Trends Biochem. Sci. - 1999. - V.24. - P. 22-25.

96.Kirwood S. P., Munn E.A., Brooks G.A. Mitochondrial reticulum in limb skeletal muscle. // Am. J. Physiol. - 1986. - 251. - P. 395-402.

97.Koopman R., Schaart G., Hesselink M.K. Optimisation of oil red O staining permits combination with immunofluorescence and automated quantification of lipids. // Histochem. Cell Biol. - 2001. - V.l 16 (1). - P. 63-68.

98.Kozlovskaya I.B., Shenkman B.S. Muscle Structure and Metabolism. // Space Biology and Med. Joint US Russian Publication. - 1996. - V.3. -P.231-246.

99.Krieger D. A., Tate C.A., McMillin-Wood J., Booth F.W. Populations of rat skeletal muscle mitochondria after exercise and immobilization. // J. Appl. Physiol. - 1980. -V. 48. - P. 23-28.

100. Krippendorf B.B., Riley D.A. Distinguishing unloading - versus reloading-induced changes in rat soleus muscle. // Muscle Nerve. - 1993. -V. 16.-P. 99-108.

101. Kuznetsov A.v., Tiivel T., Sikk P., Kaambre T., Kay L., Daneshrad Z., Rossi A., Kadaja L., Peet N., Seppet E., Saks V.A. Striking differences between the kinetics of regulation of respiration by ADP in slow-twitch and fast-twitch muscles in vivo. // Eur. J. Biochem. - 1996. - V. 241. - P. 909-915.

102. Laemmli U.K. Cleavage of Structural Proteins during the Assembly of the Head of Bacteriophage T4. // Nature. - 1970. - V.227. -P. 680-685.

103. Lieber R.L., Thornell L., Friden J. Muscle cytoskeletal disruption occurs within the first 15 minutes of cyclic eccentric contraction // J. Appl. Physiol. -1996. - V.80. - P. 278-284.

104. Lockard V.G., Bloom S. Trans-cellular desmin-lamin B intermediate filament network in cardiac myocytes. // J. Mol. Cell. Cardiol. - 1993. - V. 25. - P. 303-309.

105. Ma X.W., Li Q., Xu P.T., Zhang L., Li H., Yu Z.B. Tetanic contractions impair sarcomeric Z-disk of atrophic soleus muscle via calpain pathway. // Mol. Cell. Biochem. - 2011. - V. 354. - P. 171-180.

106. MacArthur D. G., North K. N. A gene for speed? The evolution and function of alpha-actinin-3. // Bioessays. - 2004. - V. 26. - P. 786 -795.

107. Marsh D.R., Campbell C.B., Spriet L.L. Effect of hindlimb unweighting on anaerobic metabolism in rat skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 1992. -V. 72. - P.1304-1310.

108. Martin T.P., Edgerton V.R., Grindeland R.E. Influence of spaceflight on rat skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 1988. - V.65. - P. 2318-2325.

109. Martz D, Lasek RJ, Brady S.T, Allen R.D. Mitochondrial motility in axons: membranous organelles may interact with the force generating system through multiple surface binding sites. // Cell Motil. -1984.-V. 4.-P. 89-101.

110. Masaki T, Endo M, Ebashi S. Localization of 6S component of alpha-actinin at Z-band. // J. Biochem. - 1967. - V.62. - P. 630-632.

111. Masters C. Interactions between glycolytic enzymes and components of the cytomatrix. // J. Cell Biol. - 1984. - V.99. - P. 222225.

112. Mayet-Sornay M.H, Hoppeler H, Shenkman B.S, Desplanches D. Structural changes in arm muscles after microgravity. // J. Gravit. Physiol. - 2000. - V. 7. - P. 43-44.

113. Mazin M.G, Kiselyova E.V, Nemirovskaya T.L, Shenkman B.S. Ultrastructure of skeletal muscles of rhesus monkeys after spaceflight. J. Grav. Physiol. - 1999. - V. 6. - P. 59-62.

114. McDonald K.S, Delp M.D, Fitts R.H. Effect of hindlimb unweighting on tissue blood flow in the rat. // J. Appl. Physiol. - 1992. -V. 72.-P. 2210-2218.

115. McDonald K.S, Fitts R.H. Effect of hindlimb unloading on rat soleus fiber force, stiffness and calcium sensitivity. // J. Appl. Physiol. -1995. -V. 79. - P. 1796- 1802.

116. Mermelstein C.S, Andrade L.R, Portilho D.M, Costa M.L. Desmin filaments are stably associated with the outer nuclear surface in chick myoblasts. // Cell Tissue Res. - 2006. - V. 323. - P. 351-357.

117. Merrill G.F, Kurth E.J, Hardie D.G, Winder W.W. AICA riboside increases AMP-activated protein kinase, fatty acid oxidation and glucose uptake in rat muscle. // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. - 1997. -V.273.-P.1107-1112.

118. Mills M., Yang N., Weinberger R., Vander Woude D. L., Beggs A. H., Easteal S., North K. Differential expression of the actin-binding proteins, alpha-actinin-2 and -3, in different species: Implications for the evolution of functional redundancy. // Hum. Mol. Genet. - 2001. - V.10. -P. 1335-1346.

119. Milner D.J., Mavroidis M., Weisleder N., Capetanaki Y. Desmin cytoskeleton linked to muscle mitochondrial distribution and respiratory function. // J. Cell. Biol. - 2000. - V.150 (6). - P. 1283-1298.

120. Mitchell P. Coupling of phosphorylation to electron and hydrogen transfer by a chemiosmotic type of mechanism. // Nature. - 1961. - V. 19. -P. 144-148.

121. Morey-Holton E.R., Globus R.K. Hindlimb unloading rodent model: technical aspects. // J. Appl. Physiol. - 2002. - V. 92. - P. 13671377.

122. Morey-Holton E., Globus R.K., Kaplansky A., Durnova G. The hindlimb unloading rat model: literature overview, technique update and comparison with space flight data. // Adv. Space Biol. Med. - 2005. -V.10. - P. 7-40.

123. Musacchia X.J., Steffen J.M., Fell R.D., Dombrowski M.J., Oganov V.S., Ilyina-Kakueva E.I. Skeletal muscle atrophy in response to 14 days of weightlessness: vastus medialis. // J. Appl. Physiol. - 1992. - V.73. - P. 44-50.

124. Nara K., Hachisuka H., Furukawa Y., Doi H., Kudo S. Disorganization of honey-comb immunoreactive pattern of desmin and plectin in rat atrophic soleus muscle fiber induced by hindlimb suspension. // Histol. Histopathol. - 2002. - V. 17. - P. 427- 436.

125. Nemirovskaya T.L, Shenkman B.S. Effect of support stimulation on unloaded soleus in rat // Eur. J. Appl. Physiol. - 2002. - V. 87. - P. 120-126.

126. Ogneva I.V, Kurushin V.A, Altaeva E.G., Ponomareva E.V, Shenkman B.S. Effect of short-term gravitational unloading on rat and mongolian gerbil muscles. // J. Muscle Res. Cell Motil. - 2009. - V.30. -P. 261-265.

127. Ogneva I.V. Transversal stiffness of fibers and desmin content in leg muscles of rats under gravitational unloading of various durations. // J. Appl. Physiol. - 2010. - V. 109. - P. 1702-1709.

128. Ohira Y, Jiang B, Roy R.R, Oganov V, Ilyina-Kakueva E, Marini J.F, Edgerton V.R. Rat soleus muscle fiber responses to 14 days of spaceflight and hindlimb suspension. // J. Appl. Physiol. - 1992. - V.73. -P. 51-57.

129. Ohira Y, Yasui W, Kariya F, Wakatsuki T, Nakamura K, Asakura T, Edgerton V.R. Metabolic adaptation of skeletal muscles to gravitational unloading. // Acta. Astronaut. - 1994. - V. 33. - P. 113-117.

130. Oishi Y, Ogata T, Yamamoto K.I. et al. Cellular adaptations in soleus muscle during recovery after hindlimb unloading // Acta Physiol. -2008.-V. 192.-P. 381-395.

131. Otey C. A, Carpen O. Alpha-actinin revisited: A fresh look at an old player. // Cell. Motil. Cytoskeleton. - 2004. - V. 58. - P. 104-111.

132. Otto J. J. Actin-bundling proteins. // Curr. Opin. Cell. Biol. - 1994. - V.6.-P. 105-109.

133. Palmer J.W, Tandler B, Hoppel C. Biochemical properties of subsarcolemmal and interfibrillar mitochondria isolated from rat cardiac muscle. // J. Biol. Chem. - 1997. - V. 252. - P. 8731-8739.

134. Paulin D., Li Z. Desmin: a major intermediate filament protein essential for the structural integrity and function of muscle. // Experimental Cell Research. - 2004. - V. 301. - P. 1-7.

135. Pavalko F.M., Burridge K. Disruption of the actin cytoskeleton after microinjection of proteolytic fragments of alpha-actinin. // J. Cell Biol.-1991.-V. 114.-P. 481-491.

136. Pette D., Staron R. Cellular and molecular diversities of mammalian skeletal muscle fibers. // Rev. Physiol. Biochem. Pharmacol. - 1990. - V. 116.-P.1-76.

137. Rakus D., Mamczur P., Gizak A., Dus D., Dzugaj A. Colocalization of muscle FBPase and muscle aldolase on both sides of the Z-line. // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 2003. - V.311. - P. 294-299.

138. Ralston E., Lu Z., Biscocho N., Soumaka E., Mavroidis M., Prats C., Lomo T., Capetanaki Y., Ploug T. Blood vessels and desmin control the positioning of nuclei in skeletal muscle fibers. // J. Cell Physiol. -2006. - V. 209. - P. 874-882.

139. Rappaport L., Oliviero P., Samuel J.L. Cytoskeleton and mitochondrial morphology and function. // Mol. Cell. Biochem. - 1998. -V. 184. P. -101-105.

140. Reipert S., Steinbock F., Fisher I., Bittner R.E., Zeold A., Wiche G. Association of mitochondria with plectin and desmin intermediate filaments in striated muscle. // Exp. Cell Res. -1999. -V. 252. - P. 479491.

141. Rifenberick D. H., Gamble J.G., Max S.R. Response of mitochondrial enzymes to decreased muscular activity. // Am. J. Physiol. -1973. - V.225. -P. 1295-1299.

142. Riley D.A., Ellis S., Slocum G.R., Satyanarayana T, Bain J.L., Sedlak F.R. Hypogravity-induced atrophy of rat soleus and extensor digitorum longus muscles. // Muscle Nerve. - 1987. - V. 10. - P. 560-568.

143. Riley D.A, Ilyina-Kakueva E.I, Ellis S, Bain J.L, Slocum G.R, Sedlak F.R. Skeletal muscle fiber, nerve and blood vessel breakdown in space-flown rats. // FASEB J. - 1990. - V.4. - P. 84-91.

144. Riley D.A, Ellis S, Giometti C.S, Hoh J.F, Ilyina-Kakueva E.I, Oganov V.S, Slocum G.R, Bain J.L, Sedlak F.R. Muscle sarcomere lesions and thrombosis after spaceflight and suspension unloading. // J. Appl. Physiol. - 1992. - V.73. - P. 33-43.

145. Riley D.A, Ellis S, Slocum G.R. et al. In-flight and postflight changes in skeletal muscles of SLS-1 and SLS-2 spaceflown rats // J. Appl. Physiol. - 1996. - V.81. - P. 133-144.

146. Riley D.A, Bain J.L, Thompson J.L, Fitts R.H, Widrick J.J, Trappe S.W, Trappe T.A, Costill D.L. Decreased thin filament density and length in human atrophic soleus muscle fibers after spaceflight. // J. Appl. Physiol. - 2000. - V.88. - P. 567-572.

147. Riley D.A, Bain J.L.W, Thompson J.L, Fitts R.H, Widrick J.J, Trappe S.W, Trapper T.A, Costill D.L. Thin filament diversity and physiological properties of fast and slow fiber types in astronaut leg muscles. // J. Appl. Physiol. - 2002. - V.92. - P.817-825.

148. Saks V.A, Behkova Y.O, Kuznetsov A.V. In vivo regulation of mitochondrial respiration in cardiomyocytes: Specific restriction for intracellular diffusion of ADP. // Biochim. Biophys. Acta. - 1991. - V. 1074. -P. 302-311.

149. Saks V.A, Kuznetsov A.V, Khuchua Z.A. et al. Control of cellular respiration in vivo by mitochondrial outer membrane and by creatine kinase. A new speculative hypothesis: possible involvement of mitochondrial-cytoskeleton interactions // J. Mol. Cell Cardiol. - 1995. -V.27. - P. 625-645.

150. Saks V.A., Veksler V.I., Kuznetsov A.V., Kay L., Sikk P., Tiivel T., Tranqui L., Olivares J., Winkler K., Wiedemann F., Kunz W.S. Permeabilized cell and skinned fiber techniques in studies of mitochondrial function in vivo. // Mol. Cell Biochem. - 1998. - V. 184. -P. 81-100.

151. Sanger J.M., Sanger J.W. The dynamic Z band of striated muscle cells. // Sci. Signal. - 2008. - V. 1. - P. 37.

152. Schaart G., Hesselink R.P., Keizer H.A., van Kranenburg G., Drost M.R., Hesselink M.K. A modified PAS stain combined with immunofluorescence for quantitative analyses of glycogen in muscle sections. // Histochem Cell Biol. - 2004. - V. 122(2). - P. - 161-169.

153. Schiaffmo S., Reggiani C. Molecular diversity of myofibrillar proteins: gene regulation and functional significance. // J. Physiol. Rev. -1996.-V. 76. - P.371-423.

154. Schwerzmann K., Hoppeler H., Kayar S.R., Weibel E.R. Oxidative capacity of muscle and mitochondria: correlation of physiological, biochemical and morphometric characteristics. // Proc. Natl Acad. Sci. U S A. - 1989. - V. 86. - P. 1583-1587.

155. Seppet E.K., Eimre M., Andrienko T., Kaambre T., Sikk P., Kuznetsov A.V., Saks V. Studies of mitochondrial respiration in muscle cells in situ: use and misuse of experimental evidence in mathematical modelling. // Mol. Cell Biochem. - 2004. - V. 256-257(1-2). - P. 219227.

156. Shah S.B., Davis J., Weisleder N., Kostavassili I., McCulloch A.D., Ralston E., Capetanaki Y., Lieber R.L. Structural and functional roles of desmin in mouse skeletal muscle during passive deformation. // Biophys J. - 2004. - V. 86(5). - P. 2993 - 3008.

157. Shenkman B.S, Kozlovskaya I.B, Kuznetsov S.L, Nemirovskaya T.L, Desplanches D. Plasticity of skeletal muscle fibres in space-flown primates. // J. Gravit. Physiol. - 1994. - V. 1. - P. 64-66.

158. Shenkman B.S, Belozerova I.N, Lee P, Nemirovskaya T.L. Structural and metabolic characteristics of rhesus monkey m. soleus after spaceflight // J. Gravit. Physiol. - 2000. - V.7. - P. 39 - 42.

159. Shenkman B.S, Nemirovskaya T.L, Belozerova I.N, Mazin M.G, Matveeva O.A. Mitochondrial adaptations in skeletal muscle cells in mammals exposed to gravitational unloading. // J. Gravit. Physiol. - 2002. -V. 9.-P. 159-162.

160. Simard C, Lacaille M, Vallières J. Enzymatic adaptations to suspension hypokinesia in skeletal muscle of young and old rats. // Mech. Ageing Dev. - 1985. - V. 33. - P. 1-9.

161. Sjôblom B, Salmazoa A, Djinovic'- Carugoa K. Alpha-actinin structure and regulation (Review). // Cell. Mol. Life Sci. - 2008. - V. 65. -P. 2688-2701.

162. Spencer M J, Lu B, Tidball J.G. Calpain II expression is increased by changes in mechanical loading of muscle in vivo. // J. Cell. Biochem. -1997. - V.64. - P.55-66.

163. Squire J. M. Architecture and function in the muscle sarcomere. // Curr. Opin. Struct. Biol. - 1997. - V.7. - P. 247-257.

164. Stein T.P, Leskiw M.J, Schluter M.D, Hoyt R.W, Lane H.W, Gretebeck R.E, LeBlanc A.D. Energy expenditure and balance during spaceflight on the space shuttle. // Am. J. Physiol. - 1999. - V. 276. P. -1739-1748.

165. Stein T.P., Wade C.E. Metabolic Consequences of Muscle Disuse Atrophy. // J. Nutr. - 2005 - V. 135. P. - 1824-1828.

166. Stromer M.H., Bendayan M. Immunocytochemical identification of cytoskeletal linkages to smooth muscle cell nuclei and mitochondria. // Cell Motil. Cytoskeleton. - 1990. - V. 17. - P. 11-18.

167. Suwa M., Nakano H., Kumagai S. Effects of chronic AICAR treatment on fiber composition, enzyme activity, UCP3 and PGC-1 in rat muscles. // J. Appl. Physiol. - 2003. - V. 95. - P. 960-968.

168. Taillandier D., Bigard X., Desplanches D., Attaix D., Guezennec C.Y., Arnal M. Role of protein intake on protein synthesis and fiber distribution in the unweighted soleus muscle. // J. Appl. Physiol. - 1993. -V.75. - P. 1226-1232.

169. Taillandier D., Aurousseau E., Meynial-Denis D., Bechet D., Ferrara M., Cottin P., Ducastaing A., Bigard X., Guezennec C.Y., Schmid H.P. Coordinate activation of lysosomal, Ca2+-activated and ATP-ubiquitin- dependent proteinases in the unweighted rat soleus muscle. // Biochem. J. - 1996.-V. 316.-P.65-72.

170. Takekura H., Yoshioka T. Ultrastructural and metabolic profiles on single muscle fibers of different types after hindlimb suspension in rats. // Jpn. J. Physiol. - 1989. - V. 39. - P. 385-396.

171. Thomason D. B., Herrick R.E., Surdyka D., Baldwin K.M. Time course of soleus muscle myosin expression during hindlimb suspension and recovery. // J. Appl. Physiol. - 1987. - V. 63. - P. 130-137.

172. Tischler M.E., Henriksen E.J., Munoz K.A., Stump C.S., Woodman C.R., Kirby C.R. Spaceflight on STS-48 and earth-based unweighting produce similar effects on skeletal muscle of young rats. // J. Appl. Physiol. - 1993. -V. 74. - P. 2161-2165.

Ill

173. Towbin H, Staehelin T, Gordon J. Electrophoretic transfer of proteins from polyacrylamide gels to nitrocellulose sheets: Procedure and some applications // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1979. - V. 76. - P. 4350 -4354.

174. Tokuyasu K.T, Dutton A.H, Singer S J. Immunoelectron microscopic studies of desmin (skeletin) localization and intermediate filament organization in chicken skeletal muscle. // J. Cell Biol. - 1983. -V. 96.-P. 1727-1742.

175. Toursel T, Stevens L, Granzier H, Mounier Y. Passive tension of rat skeletal soleus muscle fibers: effects of unloading conditions. // J. Appl. Physiol. - 2002.-V. 92. - P. 1465-1472.

176. Trave G, Pastore A, Hyvonen M, Saraste M. The C-terminal domain of alpha-spectrin is structurally related to calmodulin. // Eur. J. Biochem. - 1995. -V. 227. - P. 35-42.

177. Tsintzas O.K., Williams C, Boobis L, Greenhaff P. Carbohydrate ingestion and glycogen utilization in different muscle fibre types in man. // J. Physiol. - 1995. - V. 489. - P. 243-250.

178. Wakatsuki T, Ohira Y, Yasui W, Nakamura K, Asakura T, Ohno H, Yamamoto M. Responses of contractile properties in rat soleus to high-energy phosphates and/or unloading. // Jpn. J. Physiol. - 1994. - V. 44.-P. 193-204.

179. Widrick J.J, Knuth S.T, Norenberg K.M, Romatowski J.G, Bain J.L, Riley D.A, Karhanek M, Trappe S.W, Trappe T.A, Costill D.L, Fitts R.H. Effect of a 17 day spaceflight on contractile properties of human soleus muscle fibres. // J. Physiol. 1999. V. 516. P. 915-930.

180. Widrick J.J, Maddalozzo G.F, Hu H, Herron J.C, Iwaniec U.T,

Turner R.T. Detrimental effects of reloading recovery on force, shortening

112

velocity and power of soleus muscles from hindlimb-unloaded rats. // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. - 2008. - V. 295. - P. 15851592.

181. Winder W.W., Hardie D.G. Inactivation of acetyl-CoA carboxylase and activation of AMP-activated protein kinase in muscle during exercise. // Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. - 1996. - V. 270. - P. 299 - 304.

182. Winder W.W, Holmes B.F., Rubink D.S., Jensen E.B., Chen M., Holloszy J.O. Activation of AMP-activated protein kinase increases mitochondrial enzymes in skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 2000. -V.88. - P. 2219-2226.

183. Winder W. W. Energy-sensing and signaling by AMP-activated protein kinase in skeletal muscle. // J. Appl. Physiol. - 2001. - V. 91. - P. 1017-1028.

184. Woodman C. R., Schräge W.G., Rush J., Ray C.A., Price E.L., Eileen M. Hasser E.M., Laughlin M.H. Hindlimb unweighting decreases endothelium-dependent dilation and eNOS expression in soleus not gastrocnemius. // J. Appl. Physiol. 2001. V. 91. P. 1091-1098.

185. Wronski T.J., Morey-Holton E.R. Skeletal response to simulated weightlessness: a comparison of suspension techniques. // Aviat. Space Environ. Med. - 1987. - 58. - P. 63-68.

186. Yaffe M.P. The machinery of mitochondrial inheritance and behavior. // Science. -1999. -V. 283. - P. 1493-1497.

187. Yajid F., Mercier J.G., Mercier B.M., Dubouchaud H., Prefaut C. Effects of 4 wk of hindlimb suspension on skeletal muscle mitochondrial respiration in rats. // J. Appl. Physiol. - 1998. - V.84. - P. 479 - 485.

188. Zhuang X.C, Sun Y.Z, Cui J, Zhu J.M, Jiang C, Xiang Q.L, Li C.S. Studies on atrophic change of soleus muscle and its countermeasures in suspended rat. //J. Gravit. Physiol. - 1994. - V. 1. - P. 61- 63.