Биохимические особенности неспецифического иммунитета при одиночном и групповом содержании Nauphoeta Cinerea (Oliv.) тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат наук Мурзагулов, Григорий Сергеевич

• Мурзагулов, Григорий Сергеевич
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Мурзагулов, Григорий Сергеевич

Содержание

Стр.

Содержание

Список сокращений

Введение

Глава 1. Влияние плотности населения на устойчивость насекомых (литературный обзор)

1.1. Устойчивость насекомых необщественных видов при одиночном и групповом содержании

1.2. Фенотипический полиморфизм у насекомых при разной плотности населения

1.3. Гормональная регуляция устойчивости необщественных насекомых в условиях высокой плотности населения

1.4. Биохимические механизмы адаптации насекомых

1.4.1. Антиоксидантная система в защитных реакциях насекомых

1.4.2. Фенолоксидазная система и её роль в иммунитете насекомых

1.4.3. Лектины и их роль в иммунитете насекомых

1.4.4. Клеточные элементы гемолимфы в защитных реакциях насекомых

1.5. Социальный иммунитет общественных насекомых

1.5.1. Антимикробные пептиды общественных насекомых

1.5.2. Поведенческие защитные реакции общественных насекомых

1.5.3. Передача приобретенного иммунитета у общественных насекомых

Глава 2. Объекты и методы исследований

2.1. Характеристика биологических объектов исследований

2.2. Условия содержания и бактериального воздействия на объект

27

28

30

31

36

38

38

исследования

2.2.1. Бактериальный препарат

2.2.2. Схема эксперимента

2.3. Определение ферментативной активности

2.4. Определение агглютинирующей активности гемолимфы

2.4.1. Получение гемолимфы

2.4.2. Определения агглютинирующей активности гемолимфы

2.4.3. Определения углеводной специфичности гемагглютининов

2.5. Приготовления препаратов гемолимфы

2.6. Статистический анализ 46 Глава 3. Результаты и обсуждения

3.1. Влияние эффекта группы на активность ферментов защитных 47 систем в гемолимфе мраморного таракана

3.1.1. Активность ферментов в гемолимфе имаго при одиночном и 48 групповом содержании

3.1.2. Активность ферментов в гемолимфе старших нимф при 54 одиночном и групповом содержании

3.1.3. Активность ферментов в гемолимфе младших нимф при 59 одиночном и групповом содержании

3.2. Изменение активности ферментов защитных систем в онтогенезе 63 мраморного таракана при бактериальном воздействии

3.2.1. Изменение активности ферментов защитных систем у имаго 64 мраморного таракана при бактериальном воздействии

3.2.2. Изменение активности ферментов защитных систем при 71 бактериальном воздействии у старших нимф мраморного таракана

3.2.3. Изменение активности ферментов защитных систем при 75 бактериальном воздействии у младших нимф мраморного таракана

3.3. Влияние эффекта группы на гемагглюгининовую активность и 80 клеточную структуру гемолимфы мраморного таракана

3.3.1. Изменение титра и углеводной специфичности гемагглютининов 81 при разной плотности населения в онтогенезе мраморного таракана

3.3.2. Изменение клеточных защитных механизмов гемолимфы при 84 разной плотности населения в онтогенезе мраморного таракана Заключение 90 Выводы 92 Список литературы

Список сокращений

АКМ - активные кислородные метаболиты

АМП - антимикробные пептиды

АОС - аптиоксидантная система

БТБ - битоксибациллин

ДФО - дифенолоксидаза

ЖКТ - желудочно-кишечный тракт

ПроФО - профенолоксидаза

ФО - фенолоксидаза

ФОС - фенолоксидазная система

ХОС - хитоолигосахариды

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Биохимические особенности неспецифического иммунитета при одиночном и групповом содержании Nauphoeta Cinerea (Oliv.)»

Введение

Способность насекомых быстро приспосабливаться к изменениям окружающей среды не вызывает сомнений. Простое, но надежное строение их организма обеспечивает большой запас прочности. Быстрая смена поколений, плодовитость многих видов, являются одними из факторов, способствующих естественному отбору. Многие виды животных хорошо развиваются только тогда, когда объединяются в довольно большие группы. Жизнь в группе отражается на формировании многих физиологических процессов в организме животного посредством нервной и гормональной систем [Шовен, 1970]. Оптимизация физиологических процессов, ведущая к повышению жизнеспособности особей при совместном существовании, и получила название «эффект группы». Эффект группы проявляется как нейрофизиологическая реакция отдельной особи на присутствие других особей своего вида. Высшее проявление этого эффекта у саранчовых — фазовая изменчивость — функционально связана с плотностью популяции и служит механизмом регуляции их численности. Взаимная стимуляция особей вызывает формирование стадной формы, которая характеризуется снижением плодовитости, сокращением смертности в ранних возрастах, увеличением скорости развития и повышением активности насекомых [Уваров, 1921]. При этом стоит отличать «эффект группы» от «эффекта массы», который скорее относится к демографии животных. «Эффект массы» возникает, когда на ограниченном пространстве при росте популяции появляется дефицит пищевых и других ресурсов. Эффект группы в таких условиях часто завуалирован. Высокая плотность населения, характерная для общественных насекомых, и, как следствие, частые контакты между особями значительно повышают риск заражения патогенами. Однако это не является фактором снижения устойчивости насекомых, напротив, создает некоторые преимущества для развития коллективного иммунитета [Hughes et al., 2002;

Ugelvig, Cremer, 2007]. Существует некоторый уровень плотности населения, который меняется в силу экологических факторов: сезонные и многолетние изменения погоды, обилие кормов и их доступность, другие условия определяют изменчивость плотности, соответствующей критерию оптимальности. Все эти факторы, безусловно, оказывают действие на формирование устойчивости особей в локальной популяции [Barnes and Siva-Jothy, 2000].

Весьма интересным, но по-прежнему мало изученным аспектом является устойчивость таких насекомых к патогенам и паразитам в условиях высокой плотности популяций. Несомненно, что вероятность поражения особей в популяции паразитами и патогенами положительно коррелирует с плотностью населения [Anderson, May, 1981]. Было показано, что определенная численность особей в локальной популяции также влияет на повышение или снижение защитных функций индивидуумов при некотором скоплении особей [Колтунов и др., 1998; Wilson et al., 2002]. То есть, при прочих равных экологических факторах, определенная численность населения в популяциях, в частности у насекомых, может определять повышение или снижение иммунитета отдельных особей. Очевидно, что существуют механизмы, которые обеспечивают устойчивость особей и снижают риск увеличения энтомопатогенных заболеваний при определенной плотности населения. И здесь уже идет речь не об обмене сенсорными раздражителями или обмену веществ между насекомыми в группе, а о других формах проявления эффекта группы, которые способствуют тому, что физиологические процессы в организме отдельных насекомых под влиянием группы осуществляются в направлении, адаптивном для популяции в целом.

Изучение изменчивости особей в зависимости от характера их взаимодействия в группе создает основу для понимания механизмов, обеспечивающих целостность и эволюционное развитие природных

популяций насекомых. Мраморный таракан {Nauphoeta cinerea, Oliv.) относится к тем видам необщественных насекомых, для выживания и развития которых необходима высокая плотность населения. Этот вид хорошо подходит как модельный объект для исследования влияния группового эффекта на биохимические составляющие иммунитета.

Цель работы - определить изменения биохимических показателей иммунитета и их характер в онтогенезе мраморного таракана под влиянием группового эффекта.

Для достижения поставленной цели были сформулированы следующие задачи:

1. Определить влияние различий плотности населения мраморного таракана на выживаемость на насекомых.

2. Изучить активность ферментов антиоксидантной и фенолоксидазной систем в гемолимфе и кишечнике мраморного таракана при различной плотности населения.

3. Определить влияние группового эффекта на изменения в активности защитных ферментов и гемагглютининов гемолимфы в онтогенезе мраморного таракана.

4. Изучить особенности изменений активности защитных ферментов в гемолимфе и кишечнике в условиях различной плотности населения насекомого при сублетальном воздействии модельного токсиканта битоксибациллина.

5. Определить влияние бактериального препарата на активность и углеводную специфичность гемагглютининов гемолимфы мраморного таракана в онтогенезе при различной плотности населения.

6. Провести анализ влияния группового эффекта на показатели клеточного иммунитета гемолимфы мраморного таракана в онтогенезе в норме и при действии бактериального препарата.

Научная новизна. На примере мраморного таракана выявлено, что оптимальная численность необщественных видов насекомых формирует «эффект группы», который повышает устойчивость особей к бактериальному препарату. Показана тесная взаимосвязь количества насекомых на единицу площади с формированием функциональной активности компонентов гуморальной защитной системы взрослых особей и нимф мраморного таракана. Отмечено, что как снижение плотности населения, так и повышение, снижает устойчивость особей к действию бактериального препарата. Выявлен характер изменения активности ферментов антиоксидантной и фенолоксидазной систем в гемолимфе и кишечнике насекомых. Определены особенности состава клеток гемолимфы мраморного таракана, а также активные гемагглюгинины белков в условиях изоляции и перенаселения, как при формировании устойчивости, так и в процессе индивидуального развития.

Научно-практическая значимость работы. Результаты исследований могут быть рекомендованы для использования в практике сельского хозяйства при разведении полезных насекомых. Полученные результаты исследования можно использовать определения порога, определяющего устойчивость насекомых-вредителей к инсектицидам при наличии высокого потенциала роста численности. Выявленные различия в формировании устойчивости у особей, развивающихся в условиях различной плотности популяций, позволяет их использовать для разработки эффективных стратегий борьбы с насекомыми-вредителями, в том числе и с синантропным видами (тараканы, термиты). Использование полученных данных возможно при разработке курсов подготовки профессиональных кадров в области защиты растений.

Глава 1. Влияние плотности населения на устойчивость насекомых (литературный обзор)

1.1. Устойчивость насекомых необщественных видов при одиночном и групповом содержании

В настоящее время известно немало примеров повышения индивидуальной устойчивости особей необщественных насекомых в условиях высокой плотности популяции. Многие виды животных живут и нормально развиваются, когда объединяются в большие группы. Жизнь в группе через нервную и гормональную системы отражается на многих физиологических процессах в организме животного. Наблюдается тесное общение особей посредством запахов, звуков, специфики поведения. Благодаря сложной системе сигнализации у особей и их взаимному обмену информацией возрастает эффективность функционирования группы, направленная на удовлетворение важных жизненных потребностей всех ее членов.

Оптимизация физиологических процессов, ведущая к повышению жизнеспособности при совместном существовании, и получила название «эффект группы» [Пшопеп, 2000]. Эффект группы проявляется как нейрофизиологическая реакция отдельной особи на присутствие других особей своего вида. Однако эффект группы проявляется только тогда, когда количество особей в группе не превышает некоторую критическую величину, характерную для каждого вида. При превышении критической величины численности особей в силу вступает механизм ее регулирования.

Было показано, что нимфы и взрослые особи тлей Megoura у1с1ае при высокой плотности населения выживают лучше по сравнению с содержавшимися изолированно или при низкой плотности населения

[Bonner, Ford, 1972]. Kunimi и Yamada содержали личинок моли Mythimma separata одиночно и по двадцать особей на контейнер. Насекомых заражали вирусом NPV через скармливание. Было отмечено, что средняя смертность одиночных особей составляла 9 5%, а для ли чинок, содержавшихся п о 20 штук, - 37% [Kunimi, Yamada, 1990]. Значительным снижением устойчивости к вирусу NPV отличались содержавшиеся изолированно личинки капустной совки Mamestra brassicae, в отличие от личинок, содержавшихся группами от трех до десяти особей [Goulson, Cory, 1995]. Аналогичные результаты получены при исследовании устойчивости личинок Spodoptera exempta тому же патогену [Reeson et al., 1998].

Устойчивость мучного хрущ a Tenebrio molitor и саранчи Schistocerca gregaria к действию энтомопатогенного грибка M. anipsolidae значительно выше при высокой плотности населения [Barnes, Siva-Jothy, 2000; Wilson et al., 2002]. Более высокая выживаемость и устойчивость к патогенам при содержании в условиях высокой плотности населения отмечена и для личинок чешуекрылого Spodoptera littoralis [Cotter et al., 2004].

Помимо повышения устойчивости к патогенам в условиях высокой плотности были отмечены и другие изменения. Во многих случаях развитие насекомых при высокой плотности протекает быстрее, чем при низкой или при одиночном содержании, например, у тли Megoura viciae [Bonner, Ford, 1972], тараканов Diploptera punctata [Woodhead, Paulson, 1983] и Periplaneta americana, [Wharton et al., 1968] и совки Spodoptera littoralis [Cotter et al., 2004].

Повышение активности фенолоксидаз у насекомых и ускорение развития, как правило, взаимосвязаны. При росте и развитии насекомых происходят последовательные линьки, а меланизация и склеротизация вновь образующихся покровов происходят в процессе меланогенеза, участником которого являются фенолоксидазы [Cerenius et al.,2008; Eleftherianos, Revenis,

2011]. Так же отмечены и другие отличия особей одного вида содержавшихся в условиях высокой и низкой плотности населения. Во-многих случаях отмечалась меланизация особей в условиях высокой плотности, например у личинок чешуекрылых Mythimma separata, Spodoptera exempta и Spodoptera littoralis, а так же у мучного хруща Tenebrio molitor [Mitsui, Kumini, 1988; Barnes, Siva-Jothy, 2000; Wilson et al., 2001].

В данных экспериментах отчетливо прослеживается действие плотности населения на такой фактор биохимической устойчивости как фенолоксидазная система. Повышенная меланизация также связана с тем, что высокая плотность населения приводит к повышению активности фенолоксидаз, необходимых для повышения устойчивости и ускорения индивидуального развития.

1.2. Фенотипичсский полиморфизм у насекомых при разной плотности населения

Изменения фенотипа, в том числе повышение устойчивости к патогенам и ускорение индивидуального развития в условиях высокой плотности населения объясняет теория Density-Dependent Prophylaxis (русскоязычного эквивалента этого названия пока не существует), далее по тексту DDP. Особая роль в исследованиях влияния плотности населения на защитные механизмы необщественных насекомых принадлежит Кеннету Уилсону (Kenneth Wilson) из Ланкастерского Университета и его коллегам [Wilson, Reeson, 1998; Cotter et al., 2004; Wilson, Cotter, 2009].

Теория DDP основана на трёх предположениях:

1. Как правило, вероятность поражения паразитами и патогенами обнаруживает положительную корреляцию с плотностью популяции.

Возникновение разных фенотипов в условиях разной плотности населения носит название зависимого от плотности полифенизма («Density-dependent polyphenism» в англоязычной литературе). Это явление отмечено у многих видов насекомых, относящихся к таким отрядам как Чешуекрылые, Палочники, Прямокрылые, Жесткокрылые, Полужескокрылые и др. Полифенизм как правило подразумевает наличие двух фенотипов -одиночного или адаптированного к низкой плотности населения и стайного или адаптированного к высокой плотности населения. У саранчи S. gregaria это зелёная и жёлто-чёрная формы соответственно [Uvarov, 1966; Iwao, 1968; Applcbaum, 1999].

Возникновение «стайного» фенотипа интересно не только как пример модификационной изменчивости, но и с практической точки зрения. Многие необщественные насекомые, популяции которых характеризуются высокой плотностью, имеют большое практическое значение (саранча, личинки чешуекрылых, тараканы). Подробные исследования различных стимулов в изменении фенотипа показали, что наибольший эффект на нимф саранчи производит тактильная чувствительность, а визуальное и обонятельное восприятие оказывает сравнительно слабое влияние [Roessingh et al.,1998].

Исследования перехода между фенотипами низкой и высокой плотности популяции у чешуекрылых показали, что для них также важнейшим стимулом является тактильное восприятие [Sasakawa, 1973; Kazimirov, 1992; Gunn, 1998]. Как было указано выше, для ряда видов тараканов характерна зависимость скорости развития от плотности населения [Pettit, 1940; Wharton et al., 1968; Woodhead, Paulson, 1983]. Подобное отмечено для тли, личинок чешуекрылых и нимф саранчи. Изменение скорости развития так же можно считать одной из черт фенотипической пластичности связанной с плотностью популяций.

2. Виды способны к изменениям фенотипа в ответ на стимулы связанные с изменением плотности населения, результатом является возникновение более устойчивой формы.

3. Функционирование иммунной системы - расточительный энергозатратный процесс, по этой причине расход ресурсов на осуществление защитных механизмов должен соответствовать вероятности возможного поражения.

Третий пункт объясняет, почему иммунная система не функционирует на пределе своих возможностей постоянно. Ярким примером того, что иммунные реакции могут быть очень расточительны, служит отбор дрозофилы Drosophila melanogaster с созданием устойчивой к паразитоидам линии. За пять поколений в результате селекции исследователи получили мушек, инкапсуляция паразитоидов у которых возросла с 5% до 60% и даже более. Однако было замечено, что эта линия совершенно неконкурентоспособна в условиях дефицита пищи [Kraaijeveld, Godfray, 1997]. Таким образом, более устойчивые к паразитоидам мушки более требовательны к условиям содержания, что в целом снижает их конкурентоспособность и как результат - выживаемость при меняющихся условиях среды.

Многие виды насекомых обладают фенотипической изменчивостью, в том числе и в зависимости от плотности их популяций. Самым ярким примером этого является саранча Schistocerca gregaria. Нимфы-личинки этого насекомого в условиях низкой плотности имеют зелёную окраску позволяющую скрываться в зарослях растений, в условиях высокой плотности - жёлто-чёрную. Естественно две эти фенотипические формы различаются не только окраской, а морфологически и физиологически, так же имеют свои поведенческие и экологические особенности [Applebaum, Heifetz, 1999].

Примечательно, что главным стимулом ускоряющим рост и развитие особей является механическое раздражение [ Wharton е t al 1968]. В ряде случаев отмечено изменение титра некоторых гормонов под действием плотности населения. Очевидно, что восприятие тактильных стимулов при высокой плотности действует через нервную систему насекомого на гуморальную, что вызывает дальнейшие изменения.

1.3. Гормональная регуляция устойчивости необщественных насекомых в условиях высокой плотности населения

Пока роль гормональной регуляции в фенотипической пластичности насекомых при разной плотности населения мало изучена, однако проведённые в этой области исследования приводят к мнению, что решающая роль в данном случае принадлежит ювенильному гормону. Так было показано, что одиночные или содержавшиеся при низкой плотности населения особи чешуекрылых и саранчи имеют более высокий титр ювенильного гормона в сравнении с насекомыми, содержащимися в условиях высокой плотности популяции [Yagi, Kuramochi, 1976; Nijhout, Wheeler, 1982]. Высокий тигр ювенильного гормона коррелирует со слабой меланизацией, в результате чего особи одиночного фенотипа имеют более светлую окраску [Fescemyer, Hammond, 1988]. Главная функция ювенильного гормона - это регуляция роста и развития личиночных органов, он предотвращает превращение личинки в куколку и во взрослое насекомое. У взрослых особей проявляется его гонадотропное действие. Высокий титр этого гормона увеличивает длительность личиночного развития [Yagi, Kuramochi, 1976; Fescemyer, Hammond, 1988], а это часто является особенностью одиночной формы, например, у чешуекрылых [Cotter et al., 2004].

Возможно, фенотипическая пластичность анологичным образом проявляется у тли Megoura viciae. Нимфы тли в условиях высокой плотности популяции отличаются не только более высокой устойчивостью и соответственно низкой смертностью, но и высокой скоростью развития до стадии имаго [Bonner, Ford, 1972]. Ещё одной важной особенностью является то, что низкий титр ювенильного гормона часто связан с миграцией насекомых [Nijhout, Wheeler, 1982]. Взрослые особи многих видов при высокой плотности населения накапливают больше липидов, чем одиночные, что повышает их энергообеспечение во время миграций [Iwao, 1968; Gunn, Gatehouse, 1993]. В гемолимфе саранчи S. gregaria обнаружен ряд полипептидов специфичных для одиночной или стайной формы. Однократное действие аналога ювенильного гормона на стайную особь саранчи подавляло экспрессию 9 из 17 специфичных для стайной формы полипептидов, а так же повышало экспрессию 2 из 3 известных специфичных для одиночных особей полипептидов [Wedekind-Hirschberger et al., 1999]. Возможно, механизмы, приводящие к многочисленным изменениям при высокой плотности популяции, у одиночных особей блокированы высоким уровнем ювенильного гормона.

Так же была исследована роль экдистероидов при переходе от одиночных форм к стайным. Уровень этого гормона в яйцах отложенных стайными особями саранчи оказался значительно выше, чем в яйцах, отложенных одиночными насекомыми. То же самое было отмечено и для потомства, появившегося из кладок стайных особей [Tawfik et al., 1999]. Высокий уровень экдистероидов и низкий уровень ювенильного гормона могут объяснить наблюдаемую разницу в сроках индивидуального развития при разной плотности населения.

В изменениях, происходящих при повышении плотности населения, могут играть роль и биогенные амины. Исследование изменений уровня

нейротрансмиттеров и нейромодуляторов в центральной нервной системе саранчи показало, что при повышении плотности населения происходит быстрое повышение уровня серотонина. Возможно, это повышает чувствительность рецепторов тактильного восприятия окружающих особей [Rogers et al., 2004].

'Гак же нейрогормоны могут участвовать в регуляции изменения окраски при различной плотности популяции. Гормон MRCH (Melanization and Reddish Coloration Hormone) важен для меланизации кутикулы у многих видов чешуекрылых [Matsumoto et al., 1984; Altstein et al., 1994]. Выделенный из саранчи Locusta migratoria гормон DCIH (Dark Color Inducing Neurohormone) является индуктором меланизации у некоторых равнокрылых насекомых [Tanaka, 2000; Yerushalmi, Pener, 2001]. Так же возможно, что некоторые нейрогормоны способствуют ипгибированию секреции ювенильного гормона при повышении плотности населения [Zitnan et al ., 2002]. Некоторые исследования выявили взаимосвязь иммунных реакций и ювенильного гормона. Действие ювенильного гормона ослабляет инкапсуляцию паразитоида Microplitis rufiventris у Spodoptera littoralis. Вероятно, это связано со снижением ювенильным гормоном активности фенолоксидаз - ферментов задействованных в процессах инкапсуляции и меланизации [Khafagi, Hegazi, 2001]. Связь между активностью фенолоксидаз и уровнем ювенильного гормона отмечена в исследованиях на мучном хруще Т. molitor. Ювенильный гормон угнетает активность фенолоксидаз. При спаривании у имаго хруща титр ювенильного гормона возрастает, что снижает активность фенолоксидаз и устойчивости в целом [Rolff, Siva-Jothy, 2002].

Снижая уровень активности фенолоксидаз, следовательно, и способность к инкапсуляции, ювенильный гормон все же необходим для продолжения рода у хруща. Было отмечено, что самцы с более высоким

титром ювенилыюго гормонами оказываются более привлекательными для самок, однако они становились чрезвычайно уязвимыми для паразитов и патогенов. Уровень лизоцима в период спаривания у хруща существенно не изменялся [Rantala et al., 2003]. Любопытно, что ювенильный гормон с целью подавления активности фенолоксидаз используют даже сами паразиты. Снижая уровень эстераз ювенильного гормона, паразитоиды повышают его уровень, что приводит к снижению активности фенолоксидаз и меньшей степени инкапсуляции и меланизации [Beck et al., 2000; Asgari et al., 2003; Shelby et al.,2000].

У многих Drosophila отмечено повышение фагоцитирующей активности гемоцитов и повышение экспрессии антимикробных пептидов (АМП), в частности диптерицина и дрозомицина под действием экдизона [Dimarcq et al., 1997]. Повышение активности фенолоксидаз иод действием экдизона отмечено у москита Anopheles gambiae [Ahmed et al., 1999]. Кроме того, положительное действие экдизона на активность фенолоксидаз подтверждается сильным снижением инкапсуляции у дрозофил при падении уровня экдизона [Sorrentino et al., 2002]. Отмечено влияние экдизона на активность монофенолоксидазы, а это один из наиболее активных ферментов начального этапа обмена тирозина и его роль в процессах инкапсуляции, метаморфоза и морфогенеза весьма велика [Животенко и др., 1987]. Таким образом, формирование формы характерной для многих полифеничных видов с высокой плотностью популяции, с высокой устойчивостью, сильной меланизацией и быстрым индивидуальным развитием происходит при регуляторном действии ювенильных гормонов и экдистероидов (в частности экдизона). Многочисленные примеры показывают способность ювенильного гормона снижать устойчивость насекомого к патогенам, в том числе снижая активность фенолоксидаз. Так же немало данных показывающих высокую

роль экдизона в осуществлении защитных реакций, что так же связано с фенолоксидазами.

Rahman и его коллеги исследовали генетическую основу перехода между фенотипическими формами у саранчи S. gregaria. Была исследована экспрессия специфичных для фенотипических форм генов в мозге одиночных и стайных особей саранчи методами дифференциального дисплея и ПЦР с обратной транскриптазой [Rahman et al., 2003]. Были обнаружены один ген специфичный для одиночных особей (solitary-specific gene SSG) и один ген специфичный для стайных особей (gregarious-specific gene GSG). Второй ген оказался гомологичным гену SPARC (Secreted Protein Acidic, Rich in Cysteine) известному как регулятор факторов роста и клеточной адгезии у позвоночных [Brekken, Sage, 2000]. В 2004 Kang с коллегами подробнее исследовали экспрессию генов при переходе между одиночными и стайными формами саранчи S. Gregaria. Обнаружили около сотни генов, в основном регуляторов метаболизма, которые экспрессируются главным образом у одиночных особей саранчи. Многие гены, связанные с развитием мускулатуры конечностей отличались более выраженной экспрессией у одиночных насекомых, что приводило к морфологическим различиям -задние лапки одиночной саранчи лучше развиты и такие насекомые значительно лучше прыгают, чем стайные особи. Так же у одиночно содержавшихся особей отмечалось усиление экспрессии генов, связанных с синтезом и секрецией ювенильного гормона [Kang et al., 2004].

1.4. Биохимические механизмы адаптации насекомых

Во многих случаях поведенческие, морфогенетические, функциональные и структурные особенности организма насекомых рассчитаны на то, чтобы обеспечить шанс на выживание в соответствующих

условиях местообитания. Такие особенности носят приспособительный или адаптивный характер. В процессе адаптации организма происходит сложная перестройка регуляции внутренних систем, направленная на восстановление и поддержание, в первую очередь, гомеостаза ключевых, жизненно важных структур внутренней среды.

1.4.1. Антноксидантная система в защитных реакциях насекомых

Активные кислородные метаболиты (АКМ) изначально были описаны как цитотоксичные агенты, но они имеют также и регуляторную функцию [DAutréaux, Toledano, 2007; Chung et al., 2013]. По современным представлениям АКМ являются важным звеном многих метаболических и физиологических процессов эукариотических клеток, образование АКМ является неотъемлемой частью метаболизма для всех аэробных организмов. Изучение АКМ позволило установить, что они являются вторичными посредниками, участвуя в регуляции многих физиологических процессов, важны при развитии патологических процессов и как участники защитных механизмов организма [Владимиров и др., 1991; D'Autréaux, Toledano, 2007; Presser et al., 2011; Chung et al., 2013; Bretón-Romer, Lamas, 2013].

Несмотря на всю важность как вторичных посредников и участников иммунных реакций, АКМ всегда являются потенциально опасными веществами для клеток и тканей организма [Bensaad et al., 2009; Wellen, Thompson, 2010; Hu et al., 2010]. Чрезмерно высокий уровень АКМ вызывает повреждение ДНК, что может привести к целому ряду патологий и нарушений [Wiseman, Halliwell, 1996], белков [Cabiscol et al., 2000]. АКМ обладают способностью вызывать повреждения мембран, коллагена, хроматина, структурных белков. Кроме того они принимают участие в эпигенетической регуляции экспрессии ядерных и митохондриальных генов,

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Мурзагулов, Григорий Сергеевич, 2013 год

Список литературы

1. Бояркин А.Н. Быстрый метод определения активности пероксидазы // Биохимия. - 1951. - Т. 16 - С.352-357.

2. Владимиров Ю.А, Азизова O.A., Деев А.И. и др. Свободные радикалы в живых системах // Итоги науки и техники. Сер. Биофиз. М. ВИНИТИ. - 1991. - Т.29. - 252с.

3. Гайфуллина Л.Р., Салтыкова Е.С., Беньковская Г.В., Николенко А.Г. Иммунные реакции личинок и имаго колорадского жука (Leptinotarsa decemlineata Say) при применении препарата биологической защиты картофеля // Агрохимия. - 2004. - Т.9 - С. 1-7.

4. Гайфуллина JI.P., Салтыкова Е.С., Николенко А.Г. Клеточный иммунитет насекомых // Успехи современной биологии. - 2003. - Т. 123. -№2. - С.175-186.

5. Гайфуллина Л.Р., Салтыкова Е.С., Николенко А.Г. Структура и механизмы гуморального иммунитета насекомых // Успехи современной биологии. - 2006. - Т. 126. - №6. - С.592-604.

6. Глунов В.В., Слепнева И.А., Серебров В.В., Хвощевская М.Ф., Мартемьянов В.В., Дубовский И.М., Храмцов В.В. Влияние грибной инфекции на продукцию реактивных кислородсодержащих метаболитов и антиоксидантный статус гемолимфы личинок большой вощиной огневки Galleria mellonella L. (Lepidoptera: Pyralidae) // Русский энтомологический журнал. - 2003. - Т.12. - №1. - С.103-108.

7. Глупов В.В. Некоторые аспекты иммунитета насекомых // Успехи современной биологии. 1992. - Т.112. -№.1. - С.62-73.

8. Глупов В.В., Слепнева И.А., Дубовский И.М. Генерация активированных кислородных метаболитов при формировании иммунного ответа у членистоногих // Труды Зоологического института РАН. - 2009. -Т.З 13. - №3. - С.297-307.

9. Дубовский И.М., Гризанова Е.В., Черткова Е.А., Слепнева И.А., Комаров Д.А., Воронцова Я.Л., Глупов В.В. Генерация активированных кислородных метаболитов и активность антиоксидантов в гемолимфе личиной Galleria Mellonella (Lepidoptera: Piralidae) при развитии процесса инкапсуляции // Журнал Эволюционной биохимии и физиологии. — 2010. — Т. 46.-№ 1.-С. 35-43.

10. Дубовский И.М., Олифиренко O.A., Глупов В.В. Уровень и активность антиоксидантов в кишечнике личинок Galleria mellonella L. (Lepidiptera, Pyralidae) при пероральном инфицировании бактериями Bacillus Thuringiensis ssp. Galleriae // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2005. - Т.41. - №1. - С. 18-22.

11. Жеребкин М.В. Зимовка пчел // Россельхозиздат. - 1979. - №14. -149с.

12. Животенко Е. Ю., Кутузова Н. М, Филиппович Ю. Б. Изменение активности монофенол-монооксигеназы в онтогенезе комнатных мух и тутового шелкопряда // Онтогенез. - 1987. - Т. 18. - № 2. - С. 208-211.

13. Запольских О.В. Клетки гемолимфы муравьев Formica// Зоологический журнал. - 1981. - №8. - С. 1205-1210.

14. Запольских О.В. Морфологический и цитохимический анализ клеток гемолимфы рабочей пчелы // Цитология. - 1976. - Т. 18. - №8. -С.956-962.

15. Зюмаи Б.В. Факторы естественного иммунитета // Пчеловодство. - 1988. -№11.-С.21-23.

16. Зюман Б.В., Устинова Г.И. Содержание общего белка в гемолимфе и тканях медонос-ной пчелы в норме и при патологии // Доклады ВАСХНИЛ. - 1989. - №3. - С.32-35.

17. Ильясов P.A., Гайфуллина Л.Р., Салтыкова Е.С., Поскряков A.B., Николенко А.Г. Дефенсины в противоинфекционной защите медоносной пчелы // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2012. - Т.48. -№5. - С.425-432.

18. Королюк М.А., Токарева И.И., Майорова В.Е. Лабораторное дело. - 1988. -№1 - С. 16-19.

19. Крюкова H.A., Дубовский И.М., Гризанова Е.В., Наумкина Е.А., Глупов В.В. Формирование клеточного иммунного ответа Galleria Mellonella (L.) (Lepidiptera, Piralidae) при паразигировании Harbobracon hebetor (Say) (Hymenoptera, Braconidae) // Евразиатский энтомологический журнал. - 2007. - T.6. - №4. - C.361-364.

20. Лахтин В.М. Лектины в исследовании белков и углеводов // Итоги науки и техники. Сер. Биотехнология. М., ВИНИТИ. - 1987. - Т.2. -С.288.

21. Лозинская Я.Л., Слепнева И.А., Храмцов В.В., Глупов В.В. Изменение антиоксидантного статуса и системы генерации свободных радикалов в гемолимфе личинок Galleria mellonella при микроспоридиозе // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2004. - Т.40. - С.99.

22. Малышев И.Ю., Манухина Е.Б. Стресс, адаптация и оксид азота // Биохимия. - 1998. - Т.63. -№7. - С.992-1006.

23. Меньшикова Е.Б., Зенков Н.К., Шергин С.М. Биохимия окислительного стресса // Оксиданты и антиоксиданты. Новосибирск. -1994.-203 с.

24. Обухова Л.К., Эмануэль Н.М. Роль свободнорадикальных реакциях окисления в молекулярных механизмах старения живых организмов // Успехи химии. - 1983. - Т. 52. - С. 353.

25. Пескин Л.В. Взаимодействие активного кислорода с ДНК // Биохимия. - 1997. -Т.62. - С.1571-1578.

26. Полевщиков A.B. Лектины в защитных реакциях беспозвоночных // Журнал общей биологии. - 1996. - Т.57. - №6. - С.718-739.

27. Раушенбах И.Ю. Стресс-реакция насекомых: механизм, генетический контроль, роль в адаптации // Генетика. - 1997. - Т.ЗЗ -С.1110-1118.

28. Сиротина М.И. Анализ гемолимфы вредителей // Гематологический контроль при разработке микробиологической борьбы с колорадским жуком //Доклады АН СССР. - 1961. - Т. 140. - №3. - С.720-723.

29. Скоупс Р. Методы очистки белков: Пер. с англ. - М.: Мир, 1985. -358 стр.с ил.

30. Справочник по клиническим лабораторным методам исследования под ред. Е.А. Кост. - М.: Медицина, 1957. - 520 с.

31. Уваров Б.П. Новая теория развития и миграции саранчи // Материалы энтомологических исследований. - 1921. - Т. 12 - 4.2. - СЛ 35163.

32. Хвощевская М.Ф., Дубовский И.М., Глупов В.В. Изменение активности супероксиддисмутазы в разных органах личинок большой

вощиной огневки (Galleria mellonella L., Lepidoptera: Pyralidae) при заражении Bacillus thurigiensis ssp. Galleriae // Известия РАН. Серия биологическая. - 2005. - №1. - С.63-68.

33. Цитлидзе Б.С. Активность каталазы и зимостойкость грузинских пчел // Пчеловодство. - 1979. - №3. - С. 13.

34. Шовен Р. Мир насекомых. Пер. с франц. М.: Мир, 1970. - 240 с.

35. Ahmad S.D., Weinhold L.C., Pardini R.S. Cabbage looper antioxidant enzymes: Tissue spezificity // Insect Biohem. - 1991. - V.21. -№5. -P.563-572.

36. Ahmed A., Martin D., Manetti A.G.O., Han S.J., Lee W.J., Mathiopoulos K.D., Muller H.M., Kafatos F.C., Raikhel A., Brey P.T. Genomic structure and ecdysone regulation of the prophenoloxidase 1 gene in the malaria vector Anopheles gambiae // Proc Nat Acad Sci USA. - 1999. - V.96 -

P.14795-14800.

37. Altstein M., Benaziz O., Gazit Y. Pheromone Biosynthesis Activating Neuropeptide (PBAN) and color polymorphism an immunochemical study in Spodoptera littoralis // J Insect Physiol. - 1994. - V.40 - P.303-309.

38. An C., Ishibashi J., Ragan E.J., Jiang H., Kanost M.R. Functions of Manduca sexta hemolymph proteinases HP6 and HP8 in two innate immune pathways //J Biol Chem. - 2009. -V.284(29). -P. 19716-26.

39. Anderson R.M., May R.M. The population dynamics of microparasites and their invertebrate hosts // Philos Trans R Soc Lond В Biol Sci. - 1981.- V.291.-P.451-524.

40. Applebaum S.W., Heifetz Y. Density-dependent physiological phase in insects // Annu Rev Entomol. - 1999. - V.44 - P.317-341.

41. Arakane Y., Muthukrishnan S., Beeman R.W., Kanost M.R., Kramer, KJ. Laccase 2 is the phenoloxidase gene required for beetle cuticle tanning // Proc Natl Acad Sci USA. - 2005. - V. 102. - P. 11337-11342.

42. Arking R., Force A.G., Dudas S.P., Buck S„ Baker G.T. Factors contributing to the plasticity of the extended longevity phenotypes of Drosophila // Exp Gerontol. - 1996. - V.31(6). - P.623-643.

43. Asgari S., Zhang G.M., Zareie R., Schmidt O. A serine proteinase homolog venom protein from an endoparasitoid wasp inhibits melanization of the host hemolymph // Insect Biochem Mol Biol. -2003,- V.33-P.1017-1024.

44. Asha H., Nagy I., Kovacs G., Stetson D., Ando I., Dearolf C.R. (2003). Analysis of Ras-induced overproliferation in Drosophila hemocytes // Genetics. - 2003. - V. 163. - P.203-215.

45. Ashida M., Dohke K., Ohnishi E. Activation of prophenoloxidase III. Release of a peptide from prophenoloxidase by the activating enzyme // Biochem Biophys Res Commun. - 1974. - V.57. - P. 1089-1095.

46. Ashida M., Ishizaki Y., and Iwahana H. Activation of prophenoloxidase by bacterial cell walls or beta-l,3-glucans in plasma of the silkworm, Bombyx mori // Biochem Biophys Res Commun. - 1983. - V. 113 -P.562-568.

47. Babior B.M. The respiratory burst of phagocytes // J Clin Invest. -1984. - V.73(3). - P.599-601.

48. Bachanovaa K., Klaudinya J., Kopernickab J. and Simatha J. Identification of honeybee peptide active against Paenibacillus larvae larvae through bacterial growth-inhibition assay on polyacrylamide gel // Apidologie. -2002. - V.33. - P.259-269.

49. Barnes A.I., Siva-Jothy M.T. Density-dependent prophylaxis in the mealworm beetle Tenebrio molitor L. (Coleóptera: Tenebrionidae): cuticular melanization is an indicator of investment in immunity // Proc Biol Sci. - 2002. - V.267 - P.177-182.

50. Basseri H.R., Emmami N., Haji-hosseini R., Abolhasani ML, Moradi A. Biological transmission of bacteria inhibit by hemolymph lectins of American cockroach // Iranian Journal of Public Health. - 2008. - V.37 - P.75-82.

51. Beck M., Theopold U. and Schmidt O. Evidence for serine protease inhibitor activity in the ovarian calyx fluid of the endoparasitoid Venturia canescens // J Insect Physiol. - 2000. - V.46 - P. 1275-1283.

52. Bensaad K., Cheung E.C., Vousden K.H. Modulation of intracellular ROS levels by TIGAR controls autophagy // EMBO J. - 2009. - V.28(19). -P.3015-26.

53. Bilikovaa K., Wub G., Simutha J. Isolation of a peptide fraction from honeybee royal jelly as a potential antifoulbrood factor // Apidologie. - 2001. -V.32.-P. 275-283.

54. Blenau W., Baumann A. Molecular and pharmacological properties of insect biogenic amine receptors: lessons from Drosophila melanogaster and Apis mellifera // Arch Insect Biochem Physiol. - 2001. - V.48(l). - P. 13-38.

55. Bonner A.B., Ford J.B. Some effects of crowding on the biology of Megoura viciae // Ann Appl Biol. - 1972. - V.71. - P.91-98.

56. Bot A.N.M., Ortius-Lechner D., Finster K., Maile R. and Boomsma J.J. Variable sensitivity of fungal hyphae, fungal spores and bacteria to antibiotic substances produced by the metapleural gland of the leaf-cutting ant Acromyrmex octospinosus // Insectes Soc. - 2002. - V.49. - P.363-370.

57. Boucias D.G., Pendland J.C. The galactose binding lectin from the beet armyworm, Spodoptera exigua: distribution and site of synthesis // Insect Biochem Mol Biol. - 1993. - V.23. - P.233-242.

58. Brekken R.A., Sage E.H. SPARC, a matricellular protein: at the crossroads of cell-matrix // Matrix Biol. - 2000. - V.19. - P.569-580.

59. Bretôn-Romero R., Lamas S. Hydrogen peroxide signaling mediator in the activation of p38 MAPK in vascular endothelial cells // Methods Enzymol. - 2013. - V.528. - P.49-59.

60. Brivio M.F., Pagani M., Restelli S. (2002). Immune suppression of Galleria mellonella (Insecta,Lepidoptera) humoral defenses induced by Steinernema feltiae (Nematoda, Rhabditida): Involvement of the parasite cuticle // Exp. Parasitai. - 2002. - V. 101. - P. 149-156.

61. Bulet P., Charlet M., Hetru C. Antimicrobial Peptides in Insect Immunity // Innate Immunity. Infectious Disease. - 2003. - V. 1. - P.89-107.

62. Cabiscol E., Tamarit J., Ros J. Oxidative stress in bacteria and protein damage by reactive oxygen species // Int Microbiol. - 2000. - V.3(l). - P.3-8.

63. Castillo J.C., Robertson, A.E., Strand, M.R. Characterization of hemocytes from the mosquitoes Anopheles gambiae and Aedes aegypti // Insect Biochem Mol Biol. - 2006. - V.36. - P.891-903.

64. Cerenius L., Soderhall K. The prophenoloxidase-activating system in invertebrates // Immunol Rev. - 2004. - V. 198. - P. 116-126.

65. Chapuisat M., Oppliger A., Magliano P., Christe P. Wood ants use resin to protect themselves against pathogens // Proc Biol Sci. - 2007. - V.22 -P.2013-2017.

66. Chen C., Dickman M.B. Proline suppresses apoptosis in the fungal pathogen Colletotrichum trifolii // Proc Natl Acad Sci USA. - 2005. - V. 102(9). - P.3459-3464.

67. Chen J., Henderson G., Grimm C.C, Lloyd S.W., Laine R.A. Termites fumigate their nests with naphthalene // Nature. - 1998. - V.392 - P.558-559.

68. Chen, C.C., and Chen, C.S. Brugia pahangi: Effects of melanization on the uptake of nutrients by microfilariae in vitro // Exp Parasitol. - 1995. -V.81. - P.72-78.

69. Chung H.S., Wang S.B., Venkatraman V., Murray C.I., Van Eyk J.E. Cysteine oxidative posttranslational modifications: emerging regulation in the cardiovascular system // Circ Res. - 2013. - V.l 12(2). - P.382-392.

70. Cociancich S., Ghazi A., Hetru C. Insect defensin, an inducible antibacterialpeptide, forms voltage-dependent channels in Micrococcus luteus // J. Biol. Chem. - 1993. - V.268. - №26. - P.19239-19245.

71. Cotter S.L., Hails R.S., Cory J.S., Wilson K. Density-dependent prophylaxis and condition-dependent immune function in Lepidopteron larvae: a multibariate approach // J Anim Ecol. - 2004. - V.73. - P.283-293.

72. Cremer S., Armitage S.A., Schmid-Hempel P. Social immunity // Curr Biol. - 2007. - V.17. - P.693-702.

73. Cutler R.G. Human longevity and aging: possible role of reactive oxygen species // Ann NY Acad Sci. - 1991. - V.621. - P. 1 -28.

74. D'Autreaux B., Toledano M.B. ROS as signalling molecules: mechanisms that generate specificity in ROS homeostasis // Nat Rev Mol Cell Biol. -2007. -V.8(10). - P.813-824.

75. Day R.B., Okada M., Ito Y., Tsukada K., Zaghouani H., Shibuya N„ Stacey G. Binding site for chitin oligosaccharides in the soybean plasma membrane // Plant Physiol. - 2001. - V.l26 - P. 1162-1173.

76. Dimarcq J., Imler J., Lanot R., Alan R., Ezekowitz B., Hoffmann J.A., Janeway C.A. and Lagueux M. 1997. Treatment of l(2)mbn Drosophila tumorous blood cells with the steroid hormone ecdysone amplifies the

inducibility of antimicrobial peptide gene expression // Insect Biochem Mol Biol. - 1997. - V.27. - P.877-886.

77. Dohke, K. (1973). Studies on prephenoloxidase-activating enzyme from cuticle of the silkworm Bombyx mori. I. Activation reaction by the enzyme // Arch Biochem Biophys. - 1973. - V.157. - P.203-209.

78. Dubovskiy I.M., Krukova N.A., Glupov V.V. Phagocytic activity and encapsulation rate of Galleria mellonella larval haemocytes during bacterial infection by Bacillus thuringiensis // J Invertebr Pathol. - 2008. - V.98(3). -

P.360-2.

79. Dubovskiy I.M., Whitten M.M., Kryukov V.Y., Yaroslavtseva O.N., Grizanova E.V., Greig C., Mukherjee K., Vilcinskas A., Mitkovets P.V., Glupov V.V., Butt T.M. More than a colour change: insect melanism, disease resistance and fecundity // Proc Biol Sci. - 2013. V.280(1763). - P.20130584.

80. Evans C.J., Hartenstein V., Banerjee, U. (2003). Thicker than blood: Conserved mechanisms in Drosophila and vertebrate hematopoiesis // Dev Cell. - 2003. - V.5. - P.673-690.

81. Evans J.D., Aronstein K., Chen Y.P., Hetru C., Imler J.L., Jiang H., Kanost M., Thompson G.J., Zou Z., Hultmark D. Immune pathways and defense mechanisms in honey bees Apis mellifera // Insect Mol Biol. - 2006. - V.15. -P.645-656.

82. Felton G.W, Summers C.B. Antioxidant systems in insects // Arch Insect Biochem Physiol. - 1995. - V.29(2). - P. 187-197.

83. Fernandes J., Balestrin E., Betoni J. Propolis: anti-Staphylococcus aureus activity and synergism with antimicrobial drugs // Mem Inst Oswaldo Cruz. - 2005. - V.100. - P.563-566.

84. Fescemyer H.W., Hammond A.M. The relationship between population density, juvenile hormone, juvenile hormone esterase and phase

variation in larvae of the migrant insect, Anticarsia gemmatalis Hubner // J Insect Physiol. - 1988. - V.34 - P.29-35

85. Foley E., O'Farrell P.H. Nitric oxide contributes to induction of innate immune responses to gram-negative bacteria in Drosophila // Genes Dev. -2003. - V.17(l). - P. 115-25.

86. Forman H.J., Torres M. Reactive oxygen species and cell signaling: respiratory burst in macrophage signaling // Am J Respir Crit Care Med. - 2002. - V.166(12 Pt 2). - P.4-8.

87. Gill S.S, Tuteja N. Cadmium stress tolerance in crop plants: probing the role of sulfur // Plant Signal Behav. - 2011. - 6(2). - P.215-222.

88. Gillespie J.P, Kanost M.R, Trenczek T. Biological mediators of insect immunity // Annu Rev Entomol. - 1997. - V.42. - P.611-643

89. Gilliam M., Taber S., Richardson G.V. Hygienic behavior of honey bees in relation to chalkbrood disease // Apidologie. - 1983. - V.14 - №1 .-P.29-39.

90. Glupov V.V., Khvoshevskaya M.F., Lozinskaya Y.L., Dubovski I.M., Martemyanov V. V., Sokolova J.Y. Application of the nitroblue tetrazolium-reduction method for studies on the production of reactive oxygen species in insect haemocytes // Cytobios. - 2001. V. 106. - №2. - P. 165-78.

91. Gorman M.J., An C., Kanost M.R. Characterization of tyrosine hydroxylase from Manduca sexta // Insect Biochem Mol Biol. - 2007. - V.48. -P.72-76.

92. Goulson D., Cory J.S. Responses of Mamestra brassicae (Lepidoptera, Noctuidae) to crowding-interactions with disease resistance, color phase and growth // Oecologia. -1995.-V.104-P.416-423.

93. Gratao P.L., Polle A., Lea P.J., Azevedo R.A. Making the life of heavy metal-stressed plants a little easier // Functional Plant Biology. - 2005. -V.32(6).-P.481-494.

94. Gunn A., Gatehouse A.G. The migration syndrome in the African armyworm moth, Spodoptera exempta allocation of resources to flight and reproduction // Physiological Entomology. - 1993. - V.18 - P. 149-159.

95. Gunn A. The determination of larval phase coloration in the African armyworm, Spodoptera exempta and its consequences for thermoregulation and protection from UV light // Entomol Exp Appl. - 1998. - V.86 - P. 125-133.

96. Ha E.M., Oh C.T., Ryu J.H., Bae Y.S., Kang S.W., Jang I.H., Brey P.T., Lee W.J. An antioxidant system required for host protection against gut infection in Drosophila // Dev Cell. - 2005. - V.8(l). - P. 125-132.

97. Herrera-Ortiz A., Martinez-Barnetche J., Smit N., Rodriguez M.H., Lanz-Mendoza H. The effect of nitric oxide and hydrogen peroxide in the activation of the systemic immune response of Anopheles albimanus infected with Plasmodium berghei // Dev Comp Immunol. - 2011. -V.35(l). - P.44-50.

98. Hoggard S., Wilson P., Beattie A., Stow A. Social complexity and nesting habits are factors in the evolution of antimicrobial defences in wasps // PLoS One. - 2011. - V.6(7). - P.89-95.

99. Hu W., Zhang C., Wu R., Sun Y., Levine A., Feng Z. Glutaminase 2,

a novel p53 target gene regulating energy metabolism and antioxidant function // Proc Natl Acad Sci USA. - 2010. - V. 107(16). - P.7455-60.

100. Hughes W.O.H., Eilenberg J., Boomsma J.J. Trade-offs in group living: transmission and disease resistance in leaf-cutting ants // Proc R Soc Lond B. - 2002. - V.269 - P.1811-1819.

101. Ilmonen P., Taama T., Hasselquist D. Experimentally activated immune defence in female pied flycatchers results in reduced breeding success// Proc R Soc Lond B. - 2000. - V.267 - P.665-670.

102. Iwao S. Some effects of grouping in Lepidopterous insects // Colloques internationaux du Centre national de la recherche scientifique. -1968. - V. 173 - P. 185-210.

103. Jasrapuria S., Arakane Y., Osman G., Kramer K.J., Beeman R.W., Muthukrishnan S. Genes encoding proteins with peritrophin A-type chitin-binding domains in Tribolium castaneum are grouped into three distinct families based on phylogeny, expression and function // Insect Biochem Mol Biol. -2010. - V.40 - P.214-227.

104. Jiang H., Wang Y., Ma C., Kanost M. R. (1997). Subunit composition of pro-phenol oxidase from Manduca sexta: Molecular cloning of subunit ProPO-Pl // Insect Biochem Mol Biol. - 1997. - V.27. - P.835-850.

105. Kang L., Chen X.Y., Zhou Y., Liu B.W., Zheng W., Li R.Q., Wang J., Yu J. The analysis of large-scale gene expression correlated to the phase changes of the migratory locust // Proc Natl Acad Sci USA. - 2004. - V.101 -P.17611-17615.

106. Karlsson C., Korayem A.M., Scherfer C., Loseva O., Dushay M.S., Theopold, U. (2004). Proteomic analysis of the Drosophila larval hemolymph clot // J. Biol. Chem. - 2004. - V.279. - P.52033-52041

107. Khafagi W.E., Hegazi E.M. Effects of juvenile hormones and precocenes on the immune response of Spodoptera littoralis larvae to supernumerary larvae of the solitary parasitoid, Microplitis rufiventris Kok // J Insect Physiol. - 2001. - V.47. - P. 1249-1259.

108. Knapp J.J., Jackson C.W., Howse P.E., Vilela E.F. Mandibular gland secretions of leaf-cutting ants: role in defence against alien fungi // In Les insectes sociaux. - 1994. - V.3. -P.109.

109. Komarov D.A., Slepneva I.A., Glupov V.V., Khramtsov V.V. Superoxide and hydrogen peroxide formation during enzymatic oxidation of DOPA by phenoloxidase // Free Radic Res. - 2005. - V.39(8). - P.853-8.

110. Kraaijeveld A.R., Godfray H.C.J. Trade-off between parasitoid resistance and larval competitive ability in Drosophila melanogaster // Nature. -1997. - V.389 - P.278-280.

111. Kriukova N.A., Iurlova N.I., Glupov V.V. The effect of trematodes on the cellular immunity of the dragonfly Aeschna grandis (Odonata) larvae // Parazitologiia. - 2005. - V.39(4). - P.306-17.

112. Kryukova N.A., Dubovskiy I.M., Chertkova E.A., Vorontsova Y.L., Slepneva I.A., Glupov V.V. The effect of Habrobracon hebetor venom on the activity of the prophenoloxidase system, the generation of reactive oxygen species and encapsulation in the haemolymph of Galleria mellonella larvae // J Insect Physiol. - 2011. - V.57(6). - P.796-800.

113. Kunimi Y., Yamada E. Relationship between larval phase and susceptibility of the armyworm, Pseudalateria separata Walker (Lepidoptera: Noctuidae) to a nuclear polyhedrosis virus and granulosis virus // Applied Entomology and Zoology. - 1990. - V.25 - P.287-289.

114. Lackie A.M., Vasta G.R. The role of galactosyl-binding lectin in the cellular immune response of the cockroach Periplaneta americana (Dictyoptera) // Immunology. - 1988. - V.64 - P.353-357.

115. Lai S.C., Chen C.C., Hou R.F. (2002). Immunolocalization of prophenoloxidase in the process of wound healing in the mosquito Armigeres subalbatus (Diptera: Culicidae) // J Med Entomol. - 2002. - V.39. - P.266-274.

116. Lavine M.D., Strand M.R. Insect hemocytes and their role in immunity // Insect Biochem Mol Biol. - 2002. - V.32 - P. 1295-309.

117. Lee C.M., Weindruch R., Aiken J.M. Age-associated alterations of the mitochondrial genome // Free Radical Biol Med. - 1997. - V.22. - P. 1259.

118. Lee W.L., Lee D.J., Kravchenko V.V., Ulevitch R. J., Brey P. T. Purification and molecular cloning of an inducible Gram-negative bacteria-binding protein from the silkworm Bombyx mori // Proc Natl Acad Sci USA. -1996. - V.93. - P.7888-7893.

119. Lehrer R.I. Evolution of Antimicrobial Peptides: A View from the Cystine Chapel // Antimicrobial Peptides and Innate Immunity. - 2013. - V.l. -P. 1-27

120. Leonard C., Ratcliffe N.A, Rowley A.F. The role of prophenoloxidase activation in non-self recognition and phagocytosis by insect blood cells // J Insect Physiol. - 1985.-V.31 -P.789-799.

121. Marmaras V.J., Charalanbodis N. Certain hemocyte proteins of the medfly, Ceratitis capitata, are responsible for nonself recognition and immobilization of Escherichia coli in vitro // Arch Insect Biochem Physiol. 1992. - V.21. - №.4. - P.281-288.

122. Martin D., Tholl D., Gershenzon J., Bohlmann J. Methyl jasmonate induces traumatic resin ducts, terpenoid resin biosynthesis, and terpenoid accumulation in developing xylem of Norway spruce stems //Plant Physiol -2002.-V. 129(3).-P. 1003-18.

123. Matsumoto S., Isogai A., Suzuki A. Isolation of the melanization and reddish coloration hormone (MRCLI) in the armyworm, Leucania separata, from the silkworm, Bombyx mori // Agricultural and Biological Chemistry. - 1984. -V.48 - P.2401-2403.

124. McCallum H, Barlow N, Hone J. How should pathogen transmission be modelled? // Trends Ecol Evol. - 2001. - V. 16 - P.295-300.

125. Medina L.M., Hart A.G., Ratnieks F.L. Hygienic behavior in the stingless bees Melipona beecheii and Scaptotrigona pectoralis (Hymenoptera: Meliponini) // Genet Mol Res. - 2009. - V.8. - P.571-576.

126. Michel K., Suwanchaichinda C., Morlais I., Lambrechts L., Cohuet A., Awono-Ambene P.H., Simard F., Fontenille D., Kanost M.R., Kafatos F.C. Increased melanizing activity in Anopheles gambiae does not affect development of Plasmodium falciparum // Proc Natl Acad Sci USA. - 2006. -V.l03. - P. 16858-16863.

127. Minnick M., Rupp R., Spence K. A bacterial induced lectin Which. Triggers hemocyte coagulation in Manduca sexta // Biochem and Biophys Res Comrnun. - 1986. - V.137. - №2. - P.729-735.

128. Miranpuri G.S., Bidochka M.J., Kachatourians G.C. Morphology and cytochemistry of hemocytes ahd analisis of hemolymph from Melanoplus sanguinipes (Orthoptera: Acrididae) // J Econ Entomol. - 1991. - V.84. - P.371-378.

129. Mitsui J., Kunimi Y. Effect of larval phase on susceptibility of the armyworm, Pseudaletia separata Walker (Lepidoptera, Noctuidae) to an entomogeneous Deuteromycete, Nomuraea rileyi // Japanese Journal of Applied Entomology and Zoology. - 1988. - V.32 - P. 129-134.

130. Mittler R., Vanderauwera S., Gollery M., Van Breusegem F. Reactive oxygen gene network of plants // Trends Plant Sci. - 2004. - V.9(10). - P.490-498.

131. Nappi A.J., Vass E., Frey F., Carton Y. Nitric oxide involvement in Drosophila immunity // Nitric Oxide: Biology and Chemistry. - 2000. - V.4. -P.423-430.

132. Nappi A.J., Christensen B.M. Melanogenesis and associated cytotoxic reactions: applications to insect innate immunity // Insect Biochem Mol Biol. -2005. - V.35(5). -P.443-59.

133. Nappi A.J., Vass E. Comparative studies of enhanced iron-mediated production of hydroxy 1 radical by glutathione, cysteine, ascorbic acid, and selected catechols // Biochim Biophys Acta. -1997. - V. 1336(2). - P.295-302.

134. Nappi A.J., Vass E. Cytotoxic reactions associated with insect immunity // Adv Exp Med Biol. - 2001 - V.484. - P.329-48.

135. Nappi A.J., Frey F., Carton Y. Drosophila serpin 27A is a likely target for immune suppression of the blood cell-mediated melanotic encapsulation response // J. Insect Physiol. - 2005. - V.51. - P. 197-205.

136. Nascimento R.R., Schoeters E., Morgan E.D., Billen J., Stradling D.J. Chemistry of the metapleural gland secretions of three attine ants, Atta sexdens rubropilosa, Atta cephalotes and Acromyrmex octospinosus (Hymenoptera: Formicidae) // J Chem Ecol. - 1996. - V.22 - P.987-1000.

137. Nijhout H.F., Wheeler D.E. Juvenile hormone and the physiological basis of insect polymorphisms // Q Rev Biol. - 1982. - V.57 - P. 109-133.

138. Ochiai M., Ashida M. (1988). Purification of a beta-l,3-glucan recognition protein in the prophenoloxidase activating system from hemolymph of the silkworm, Bombyx mori // J Biol Chem. - 1988. - V.263. - P. 1205612062.

139. Ohnuma T., Sorlie M., Fukuda T., Kawamoto N., Taira T., Fukamizo T. Chitin oligosaccharide binding to a family GH19 chitinase from the moss Bryum coronatum // FEBS J. - 2011. - V.278. - P.3991-4001.

140. Pan X., Zhou G., Wu J., Bian G., Lu P., Raikhel A.S., Xi Z. Wolbachia induces reactive oxygen species (ROS)-dependent activation of the Toll pathway to control dengue virus in the mosquito Aedes aegypti // Proc Natl Acad Sci USA. - 2012. - V.109(l). - P.23-31.

141. Papa S., Skulachev V.P. Reactive oxygen species, mitochondria, apoptosis and aging//Molec Cell Biochem. - 1997. - V.174. - P.305.

142. Pendland J.C., Boucias D.G. Variations in the ability of galactose and mannose-specific lectins to bind to cell wall surfaces during growth of the insect pathogenic fungus Paecilomyces farinosus // Eur J Cell Biol. - 1993. - V.60. -P.322-330.

143. Pettit L.C. The effect of isolation on growth in the cockroach Blattella germanica (L.) (Orthoptera Blattidae) // Entomol News. - 1940. - V.51 - P.293.

144. Pinheiro V.B, Ellar D.J. How to kill a mocking bug? // Cellular Microbiology. - 2006. - V.8 - P.545-557.

145. Poulscn M., Bot A., Nielsen M.G., Boomsma J.J. Experimental evidence for the costs and hygienic significance of the antibiotic metapleural gland secretion in leaf-cutting ants // Behav Ecol Sociobiol. - 2002. - V.52 -P.151-157.

146. Prestwich G.D. Interspecific variation of diterpene composition of Cubitermes soldier defense secretions // J Chem Ecol. - 1984. - V. 10 - P. 12191231.

147. Prosser B.L., Ward C.W., Lederer W.J. X-ROS signaling: Rapid mechano-chemo transduction in heart // Science. - 2011. - V.333. - P. 14401445.

148. Pye A.E. Microbial activation of prophenoloxidase from immune insect larvae // Nature. - 1974. - V.251. - P.610-613.

149. Rahman M.M., Vandingenen A., Begum M., Breuer M., De Loof A., Huybrechts R. Search for phase specific genes in the brain of desert locust, Schistocerca gregaria (Orthoptera: Acrididae) by differential display polymerase chain reaction // Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol. - 2003. - V.135 - P.221-228.

150. Rantala M.J., Vainikka A., Kortet R. The role of juvenile hormone in immune function and pheromone production trade-offs: a test of the immunocompetence handicap principle // Proc Biol Sci. - 2003. - V.270 -

P.2257-2261.

151. Ratcliffe N., Rowley A. Recognition factors in insect hemolymph // Dev Comp Immunal. - 1983. - V.7. - №4. - P.653-656.

152. Ratha W., Drescherb W. Response of Apis cerana Fabr towards brood infested with Varroa jacobsoni Oud and infestation rate of colonies in Thailand // Apidologie. - 1990. - V.24 - P.311-321.

153. Reber A., Purcell J., Buechel S.D., Buri P., Chapuisat M. The expression and impact of antifungal grooming in ants // J Evol Biol. - 2011. -V.24 - P.954-964.

154. Reeson A.F., Wilson K., Gunn A., Hails R.S., Goulson D. Baculovirus resistance in the noctuid Spodoptera exempta is phenotypically plastic and responds to population density // Proc Biol Sci. - 1998. - V.265 - P. 1787-1791.

155. Ribeiro C., Brehelin M. Insect haemocytes: what type of cell is that? // J Insect Physiol. - 2006. - V.52 - P.417-29.

156. Roessingh P., Bouaichi A., Simpson S.J. Effects of sensory stimuli on the behavioural phase state of the desert locust, Schistocerca gregaria // J Insect Physiol. - 1998. - V.44. - P.883-893.

157. Rogers S.M., Matheson T., Sasaki K., Kendrick K., Simpson S.J., Burrows M. Substantial changes in central nervous system neurotransmitters and neuromodulators accompany phase change in the locust // J Exp Biol. - 2004. -V.207. - P.3603-3617.

158. Rolff J., Siva-Jothy M.T. Copulation corrupts immunity: A mechanism for a cost of mating in insects // Proc Natl Acad Sci USA. - 2002. -V.99. - P.9916-9918.

159. Romanelli A., Moggio L., Montella R.C., Campiglia P., Iannaccone M., Capuano F., Pedone C., Capparelli R. Peptides from Royal Jelly: studies on the antimicrobial activity of jelleins, jelleins analogs and synergy with temporins // J Pept Sci. - 2011. - V.17(5). - P.348-52.

160. Rosengaus R.B., Lefebvre M.L., Traniello J.F.A. Inhibition of fungal spore germination by Nasutitermes: evidence for a possible antiseptic role of soldier defensive secretions // J Chem Ecol. - 2000. - V.26 - P.21-39.

161. Rosengaus R.B., Maxmen A.B., Coates L.E., Traniello J.F.A. Disease resistance: a benefit of sociality in the dampwood termite Zootermopsis

angusticollis (Isoptera: Termopsidae) // Behav Ecol Sociobiol. - 1998. - V.44 -P.125-134.

162. Rosengaus R.B., Traniello J.F., Chen T. Immunity in a Social Insect // Naturwissenschaften. - 1999. - V.86 - P.588-591.

163. Rosengaus R.B., Traniello J.F.A., Lefebvre M.L., Maxmen A.B. Fungistatic activity of the sternal gland secretion of the dampwood termite Zootermopsis angusticollis // Insectes Soc. - 2004. - V.51 - P.259-264.

164. Sasakawa M. The influence of continuous contact on larval color in the larger pellucid hawk moth Cephonodes hylas L. (Lepidoptera: Sphingidae) // Applied Entomology and Zoology. - 1973. - V.8 - P. 198-206.

165. Scherfer C., Qazi M.R., Takahashi K., Ueda R., Dushay M.S., Theopold U., Lemaitre B. The Toll immune-regulated Drosophila protein Fondue is involved in hemolymph clotting and puparium formation // Dev. Biol. -2006. -V.295, P. 156-163.

166. Schmidt O., Soderhall K., Theopold U., Faye I. Role of adhesion in arthropod immune recognition // Annu Rev Entomol. - 2010. - V.55. - P.485-504.

167. Sharon N. Lectins: past, present and future // Biochem Soc Trans. -2008. - V.36 - P.1457-1460.

168. Shelby K.S., Adeyeye O.A., Okot-Kotber B.M., Webb B.A. Parasitism-linked block of host plasma melanization // J Invertebr Pathol. -2000.-V.75-P.218-225.

169. Shelby K.S., Popham H.J.R. Plasma phenoloxidase of the larval tobacco budworm, Heliothis virescens, is virucidal // J Insect Sci. - 2006. - V.6. -P.13.

170. Shi X.Z., Yu X.Q. The extended loop of the C-terminal carbohydrate-recognition domain of Manduca sexta immulectin-2 is important for ligand binding and functions // Amino Acids. - 2012. - V.42(6). - P.2383-91.

171. Silici S., Koa N.A., Ayangil D., Cankaya S. Antifungal activities of propolis collected by different races of honeybees against yeasts isolated from patients with superficial mycoscs // J Pharmacol Sci. - 2005. - V.99(l). - P.39-44.

172. Simuth J., 2001: Some properties of the main protein of honeybee Apis mellifera royal jelly // Apidologie. - 2001. - V.32(l). - P.69-80.

173. Slepneva I.A., Glupov V.V., Sergeeva S.V., Khramtsov V.V. EPR detection of reactive oxygen species in hemolymph of Galleria mellonella and Dendrolimus superans sibiricus (Lepidoptera) larvae // Biochem Biophys Res Commun. - 1999. - V.264(l). - P.212-5.

174. Slepneva I.A., Komarov D.A., Glupov V.V., Serebrov V.V., Khramtsov V.V. Influence of fungal infection on the DOPA-semiquinone and DOPA-quinone production in haemolymph of Galleriamellonella larvae // Biochem Biophys Res Commun. - 2003. - V.300(l). - P. 188-91.

175. Sobotnik J., Weyda F., Hanus R., Kyjakova P., Doubsky J. Ultrastructure of the frontal gland in Prorhinotermes simplex (Isoptera: Rhinotermitidae) and quantity of the defensive substance // Eur J Entomol. -2004. - V.101. - P. 153-163.

176. Sohal R.S., Weindruch R. Oxidative stress, caloric restriction, and aging // Science. - 1996. - V. 273. - P.59.

177. Sokolova Iula, Tokarev IuS, Lozinskaia IaL, Glupov V.V. A morphofunctional analysis of the hemocytes in the cricket Gryllus bimaculatus (Orthoptera: Gryllidae) normally and in acute microsporidiosis due to Nosema grylli // Parazitologiia. - 2000. - V.34(5). - P.408-19.

178. Sorrentino R.P., Carton Y., Govind S. Cellular immune response to parasite infection in the Drosophila lymph gland is developmentally regulated // Developmental Biology. - 2002. - V.243 - P.65-80

179. Stow A., Briscoe D., Gillings M. Antimicrobial defences increase with sociality in bees // Biol Lett. - 2007. - V.3 - P.422^124.

180. Strand M.R., Beck M.H., Lavine M.D. Microplitis demolitor bracovirus inhibits phagocytosis by hemocytes from Pseudoplusia includes // Arch Insect Bich Physiol. - 2006. - V.61. - P. 134-145.

181. Stynen D., Peferoen M., De Loof A. Proteins with haemagglutinin activity in larvae of the Colorado beetle Leptinotarsa decemlineata // J Insect Phisiol. - 1982. - V.28 - P.465-470.

182. Sugumaran M., Kanost M. (1993). Regulation of insect hemolymph phenoloxidases. In Parasites and Pathogens of Insect s (N. Beckage, S. Thompson, and B. Federic, Eds.), pp. 317-342 // Academic Press, San Diego, California.

183. Sugumaran M., Nellaiappan K. Lysolecithin - A potent activator of prophenoloxidase from hemolymph of the lobster, Homarus americanas // Biochem Biophys Res Commun. - 1991. - V. 176. - P. 1371-1376.

184. Sussman A. The functions of tyrosinase in insects // Q Rev Biol. -1949. - V.24. - P.328-341.

185. Tamang D., Tseng S.M., Huang C.Y., Tsao I.Y., Chou S.Z., Higgs S., Christensen B.M., Chen C.C. The use of a double subgenomic Sindbis virus expression system to study mosquito gene function: Effects of antisense nucleotide number and duration of viral infection on gene silencing efficiency // Insect Mol Biol. - 2004. - V.13. - P.595-602.

186. Tanaka S. Induction of darkening by corazonins in several species of Orthoptera and their possible presence in ten insect orders // Applied Entomology and Zoology. - 2000. - V.35 - P.509-517.

187. Tang L., Liang J., Zhan Z., Xiang Z., He N. Identification of the chitin-binding proteins from the larval proteins of silkworm, Bombyx mori // Insect Biochem Mol Biol. - 2010 - V.40 - P.228-34.

188. Tanji T., Ohashi-Kobayashi A., Natori S. Participation of a galactose-specific C-type lectin in Drosophila immunity // Biochem J. - 2006. - V.396 -P.127-38.

189. Tawfik A.I., Vedrova A. and Sehnal F. Ecdysteroids during ovarian development and embryogenesis in solitary and gregarious Schistocerca gregaria // Arch Insect Biochem Physiol. - 1999. - V.41 - P. 134-143.

190. Taylor R. L. A suggested role for the polyphenol-phenoloxidase system in invertebrate immunity // J. Invertebr Pathol. - 1969. - V.14. - P.427-428.

191. Tojo S., Naganuma F., Arakawa K., Yokoo S. Involvement of both granular cells and plasmatocytes in phagocytic reactions in the greater wax moth, Galleria mellonella // J Insect Physiol. - 2000. - V.46. - P. 1129 - 35;

192. Traniello J.F., Rosengaus R.B., Savoie K. The development of immunity in a social insect: evidence for the group facilitation of disease resistance // Proc Natl Acad Sci USA. - 2002. - V.99. - P.6838-6842.

193. Ugelvig L.V., Cremer S. Social prophylaxis: group interaction promotes collective immunity in ant colonies // Curr Biol. - 2007. - V. 17 -P.1967-1971.

194. Uvarov B.P. Grasshoppers and Locusts // Cambridge University Press, London. - 1966.-V.I.-P.481.

195. Valaitis A., Algimantas P. Plistochemical study of lectin binding sites in fourth and fifth instar gypsy moth larval midgut epithelium // Proceedings. 21st U.S. Department of Agriculture interagency research forum on invasive species.-2010.-V.l -P.12-15.

196. Vilcinskas A. Evolutionary plasticity of insect immunity // J Insect Physiol. - 2013. - V.59(2). -P.123-9.

197. Waterhouse R.M., Kriventseva E.V., Meister S., Xi Z., Alvarez K.S., Bartholomay L.C., Barillas-Mury C., Bian G., Blandin S., Christensen B.M.,

Dong Y., Jiang H., Kanost M.R., Koutsos A.C., Levashina E.A., Li J., Ligoxygakis P., Maccallum R.M., Mayhew G.F., Mendes A., Michel K., Osta M.A., Paskewitz S., Shin S.W., Vlachou D., Wang L., Wei W., Zheng L., Zou Z., Severson D.W., Raikhel A.S., Kafatos F.C., Dimopoulos G., Zdobnov E.M., Christophides G. K. Evolutionary dynamics of immune-related genes and pathways in disease-vector mosquitoes // Science. - 2007. - V.316. - P. 17381743.

198. Wedekind-Hirschberger S., Sickold S., Dorn A. Expression of phase-specific hemolymph polypeptides in a laboratory strain and field catches of Schistocerca gregaria // J Insect Physiol. - 1999. - V.45. - P. 1097-1103.

199. Wellen K.E, Thompson C.B. Cellular metabolic stress: considering how cells respond to nutrient excess // Mol Cell. - 2010. - V.40(2). - P.323-332.

200. Wertheim B., Kraaijeveld A.R., Schuster E., Blanc E., Hopkins M., Pletcher S.D., Strand M.R., Godfray H.C.J., Partridge L. Genome wide expression in response to parasitoid attack in Drosophila // Genome Biol. -2005. - V.6. - P.1-20.

201. Wharton D.R.A., Lola J.E., Wharton M.L. Growth factors and population density in the American cockroach, Periplaneta Americana // J Insect Physiol. - 1968. - V.14-P.637-653.

202. Whitten M.M., Ratcliffe N.A. In vitro superoxide activity in the haemolymph of the West Indian leaf cockroach, Blaberus discoidalis // J Insect Physiol. - 1999. - V.45(7). - P.667-675.

203. Williams M. J. Drosophila hemopoiesis and cellular immunity // J. Immunol. - 2007. - V.178. - P.4711-4716.

204. Wilson K., Reeson A.F. Density-dependent prophylaxis: Evidence from Lepidoptera-baculovirus interactions? // Ecological Entomology. - 1998. -V.23 - P.100-101.

205. Wilson K., Cotter S.C., Reeson A.F., Pell J.K. Melanism and disease resistance in insects // Ecol Lett. - 2001. - V.4 - P.637-649.

206. Wilson K., Cotter S.C. Density-dependent prophylaxis in insects. Phenotypic plasticity of insects mechanisms and consequences // Science Publsihers Inc. - 2009. - V.44 - P.381-420.

207. Wilson K., Thomas M.B., Blanford S., Doggett M., Simpson S.J., Moore S.L. Coping with crowds: density-dependent disease resistance in desert locusts // Proc Natl Acad Sci USA. - 2002. - V.99 - P.5471-5475.

208. Wilson R., Chen C., Ratcliffe N.A. Innate immunity in insects: the role of multiple, endogenous serum lectins in the recognition of foreign invaders in the cockroach, Blaberus discoidalis // J Immunol. - 1999. - V. 162 - P. 15901596.

209. Wilson-Rich N., Stuart R.J., Rosengaus R.B. Susceptibility and behavioral responses of the dampwood termite Zootermopsis angusticollis to the entomopathogenic nematode Steinernema carpocapsae // J Invertebr Pathol. -2007.-V.95-P.7-25.

210. Wiseman H., Halliwell B. Damage to DNA by reactive oxygen and nitrogen species: role in inflammatory disease and progression to cancer // Biochem J. - 1996. - V.313. - P. 17-29.

211. Woodhead A.P., Paulson C.R. Larval development of Diploptera punctata reared alone and in groups // J Insect Physiol. - 1983. - V.29 - P.665-668.

212. Wyatt G. The biochemistry of insect hemolymph // Annu. Rev. Entomol. - 1961. - V.6. - 75-102.

213. Yagi S., Kuramochi K. The role of juvenile hormone in larval duration and spermiogenesis in relation to phase variation in the tobacco cutworm, Spodoptera litura(Lepidoptera: Noctuidae) // Applied Entomology and Zoology. - 1976.-V.il -P.133-138.

214. Yamauchi H. Two novel insect defensins from larvae of the cupreous chafer, Anomala cuprea: purification, amino acid sequences and antibacterial activity // Insect Biochem Mol Biol. - 2001. - V.32. - P.75-78;

215. Yan L.J., Levine R.L., Sohal R.S. Oxidative damage during aging targets mitochondrial aconitase // Proc Natl Acad Sci USA. - 1997. - V.94. -P.11168.

216. Yanagawa A., Fujiwara-Tsujii N., Akino T., Yoshimura T., Yanagawa T., Shimizu S. Behavioral changes in the termite, Coptotermes formosanus (Isoptera), inoculated with six fungal isolates // J Invertebr Pathol. - 2011. -V.107. - P.100-106.

217. Yanagawa A., Yokohari F., Shimizu S. Influence of fungal odor on grooming behavior of the termite, Coptotermes formosanus // J Insect Sci. -2010.-V.10.-P.141.

218. Yerushalmi Y., Pener M.P. The response of a homochrome grasshopper, Oedipoda miniata, to the dark-color-inducing neurohormone (DCIN) of locusts // J Insect Physiol. - 2001. - V.47 - P.593-597.

219. Yoshida H., Kinoshita K., Ashida M. (1996). Purification of a peptidoglycan recognition protein from hemolymph of the silkworm, Bombyx mori // J. Biol. Chem.- 1996.-V.271.-P. 13854-13860.

220. Yu X.Q., Kanost M.R. Manduca sexta lipopolysaccharide-speecific immulectin-2 protects larvae from bacteria linfection // Dev Comp Immunol. -2003. -V.27- P. 189-196.

221. Yu X.Q., Kanost M.R. Immulectin-2, a pattern recognition receptor that stimulates hemocyte encapsulation and melanization in the tobacco hornworm, Manduca sexta // Dev Comp Immunol. - 2004. - V.28. - P.891-900.

222. Yu X.Q., Zhu Y.F., Ma C., Fabrick J.A., Kanost M.R. (2002). Pattern recognition proteins in Manduca sexta plasma // Insect Biochem Mol Biol. -2002.-V.32.-P.1287-1293.

223. Zitnan D., Zitnanova I., Park Y., Adams M.E. Multiple peptides released from the nervous system, gut and Inka cells control processes associated with insect ecdysis // In Abstracts of the Twenty-First Conference of European Endocrinologists, Bonn, Germany. - 2002.